Methicillin-Resistant Staphylococcus Aureus (MRSA) in Nasal Cavities and Cell phones in Students and Healthcare Workers: Systematic Review

• Noemi Zuta Arriola Universidad Nacional del Callao, Perú. https://orcid.org/0000-0001-5972-2858
• Arcelia Olga Rojas Salazar Universidad Nacional del Callao, Perú. https://orcid.org/0000-0003-3731-4057
• Laura Margarita Zela Pacheco Universidad Nacional del Callao, Perú https://orcid.org/0000-0002-2327-5897
• María Elena Salazar Salvatierra Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Perú. https://orcid.org/0000-0002-5661-4752
• Ana Lucy Siccha Macassi Universidad Nacional del Callao, Perú. https://orcid.org/0000-0002-2911-9772

DOI: https://doi.org/10.46925//rdluz.40.23

Keywords: MRSA, nasal cavities, cell phones, bacteria, methicillin

Abstract

The objective of this study was to synthesize the existing knowledge about the presence of methicillin-resistant Staphylococcus aureus in cell phones and in the nasal cavities of students and healthcare workers. The method used was a qualitative approach, using a systematic review of a total of 496 articles, from which 22 were selected. The results indicate that there is a nasal colonization of methicillin-resistant Staphylococcus aureus in a proportion ranging from 1.2% to 11.1%. It was concluded that this pathogen is present in the nasal cavities through direct infection during the use of cell phones in the hospital environment and by the evident lack of hygiene and biosecurity measures.

References

Akinyemi, K., Atapu, A., Adetona, O., & Coker, A. (2009). El papel potencial de los teléfonos
móviles en la propagación de infecciones bacterianas. JIDC 3(8). https://doi.org/10.3855/jidc.556

Reyes , N., Montes, O., Figueroa , S., Tiwari , R., Sollecito, C., Emmerich, R., . . . Burk, R. (2020). Staphylococcus aureus nasal carriage and microbiome composition among medical students from Colombia: a cross-sectional study. F1000 Research, 9(78). https://doi.org/10.12688/f1000research.22035.2

Aboo, S., Hosseini, N., & Sharifi , Y. (2017). Portación nasal de Staphylococcus aureus resistente a la meticilina entre estudiantes sanos de universidades médicas y no médicas. American Journal of Infection Control, 45(7). https://doi.org/https://doi.org/10.1016/j.ajic.2017.02.034

Al Moman, W., Khatatbeh, M., & Altaany , Z. (s.f.). Antibiotic susceptibility of bacterial pathogens recovered from the hand and mobile phones of university students. Germs, 9(1). https://doi.org/https://doi.org/10.18683/germs.2019.1152

Al-Abdalall, A. (2018). Aislamiento e identificación de microbios asociados con teléfonos móviles en Dammam, en el este de Arabia Saudita. J Family Community Med. 11(4). https://doi.org/10.4103/1319-1683.68783

Aparecida, K., Torres, A., Botelho, L., Fumie, S., Cardoso, C., & Bronharo, M. (2010). Nasal carriage of methicillin-resistant Staphylococcus aureus in university students. BRIEF COMMUNICATION, 14(3). https://doi.org/https://doi.org/10.1590/S1413-86702010000300021

Aravena, C., Cáceres, J., Bastías, A., Opazo, J., Magna, Y., Saralegui, C., . . . Del Campo, R. (2021). Portación nasal, antibiotipo y genotipo de cepas de Staphylococcus aureus aisladas en estudiantes de Medicina y de Enfermería Campus San Felipe, Universidad de Valparaíso, Chile, durante el año 2017. Revista Chilena de Infectología, 38(6). https://doi.org/http://dx.doi.org/10.4067/s0716-10182021000600774

Azis, N., Rachman, A., Nordin, S., Sarchio, S., Suhaili, Z., & Desa, M. (2016). Un patrón persistente de resistencia a los antimicrobianos y un genotipo asociado a la resistencia limitada a la meticilina en un portador de Staphylococcus aureus a corto plazo aislado de una población estudiantil. Elseiver, 10(2), 156-164. https://doi.org/10.1016/j.jiph.2016.02.013

Barrantes, K., Chacón, L., & Maria, A. (2022). El impacto de la resistencia a los antibióticos en el desarrollo sostenible. Población y Salud en Mesoamérica, 19(2). https://doi.org/10.15517/psm.v0i19.47590

Bhardwaj, N., Khatri , M., Bhardwaj, S., Sonne, C., Deep, A., & Kim, K.-H. (2020). A review on mobile phones as bacterial reservoirs in healthcare environments and potential device decontamination approaches. Environ Res, 186. https://doi.org/https://doi.org/10.1016/j.envres.2020.109569

Bhatta, D., Hamal, D., Shrestha, R., Parajuli, R., Baral, N., Subramanya, S., . . . Gokhale, S. (2018).

Nasal and Pharyngeal Colonization by Bacterial Pathogens: A Comparative Study between Preclinical and Clinical Sciences Medical Students. Can J Infect Dis Med Microbiol., 2018. https://doi.org/ 10.1155/2018/7258672

Bodena, D., Teklemariam, Z., Balakrishnan, S., & Tesfa, T. (2019). Contaminación bacteriana de los teléfonos móviles de los profesionales de la salud en el este de Etiopía: susceptibilidad a los antimicrobianos y factores asociados. Tropical Medicine and Health, 47(15). https://doi.org/https://doi.org/10.1186/s41182-019-0144-y

Brady, R., Hunt, A., Visvanathan, A., Rodriguez, M., Graham, C., Rae, C., . . . Gibb, A. (2011). Mobile phone technology and hospitalized patients: a cross-sectional surveillance study of bacterial colonization, and patient opinions and behaviours. Clin Microbiol Infect, 17(6). https://doi.org/https://doi.org/10.1111/j.1469-0691.2011.03493.x

Brady, R., Verran, J., Damani, N., & Gibb, A. (2009). Review of mobile communication devices as potential reservoirs of nosocomial pathogens. The Journal of Hospital Infeccion, 71(4). https://doi.org/https://doi.org/10.1016/j.jhin.2008.12.009

Carmona, F., Torrellas, B., Rua, M., Yuste, J., & Del Pozo, J. (2017). Staphylococcus aureus nasal carriage among medical students. The Lancet Infectious Diseases. 17(5). https://doi.org/10.1016/S1473-3099(17)30188-3

Chang, C.-H., Chen, S.-Y., Lu, J., Chang, C.-J., Chang, Y., & Hsieh, P.-H. (2017). Colonización nasal y contaminación bacteriana de teléfonos móviles portados por personal médico en quirófano. Plos One. https://doi.org/https://doi.org/10.1371/journal.pone.0175811

Cicciarella, D., Maurici, M., Loreto D'Alò, G., Mozzetti, C., Messina, A., Distefano, A., . . . De Filippis, P. (2020). Taking Screenshots of the Invisible: A Study on Bacterial Contamination of Mobile Phones from University Students of Healthcare Professions in Rome, Italy. MDPI, 8(7). https://doi.org/10.3390/microorganisms8071075

Cinar, N., Nemut, T., Dede, C., Altun, I., & Kose, D. (2014). Do the pens used by nursing students in clinics cause bacterial contamination? Iran J Nurs Midwifery Res., 19(3). https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/24949075/

Conceição, T., Lencastre, H., & Aires de Sousa, M. (2017). Porte de Staphylococcus aureus entre estudiantes de enfermería portugueses: un estudio de cohorte longitudinal durante cuatro años de educación. Plos One, 12(11). https://doi.org/10.1371/journal.pone.0188855

Daneli, T., Crepaldi, F., Oliveira, T., Soares da Silva, R., Frizon, D., Goncalves, G., . . . Yamada, S. (2020). Nasal Carriage by Staphylococcus aureus among Healthcare Workers and Students Attending a University Hospital in Southern Brazil: Prevalence, Phenotypic, and Molecular Characteristics. HINDAWI, 20. https://doi.org/10.1155/2020/3808036

Ekinci, B., Edgunlu, T., & Atay, G. (s.f.). Investigación molecular de los tipos de cromosomas mec del cassette estafilocócico y las relaciones genotípicas de los estafilococos resistentes a la meticilina aislados antes y después de los estudiantes expuestos al hospital. Indian Journal of Medical Research. https://doi.org/10.4103/ijmm.IJMM_17_256

Foong, Y., Green, M., Zargari, A., Siddique, R., Tan, V., Brain, T., & Ogden, K. (2015). Los teléfonos móviles como vehículo potencial de infección en un entorno hospitalario. J Occup Environ Hyg., 12(10). https://doi.org/10.1080/15459624.2015.1060330

Hikman, N., & Anuar, T. (2020). Mobile Phones: A Possible Vehicle of Bacterial Transmission in a Higher Learning Institution in Malaysia. Europe PMC, 27(2). https://doi.org/10.21315/mjms2020.27.2.15

Hogan, B., Rakotozandrindrainy, R., Al-Emran, H., Dekker, D., Hahn, A., Jaeger, A., . . . Schwarz, N. (2016). Prevalence of nasal colonisation by methicillin-sensitive and methicillin-resistant Staphylococcus aureus among healthcare workers and students in Madagascar. BMC Infectious Diseases , 16(420). https://doi.org/DOI 10.1186/s12879-016-1733-6

Intelligence, G. (2021). La Economía Móvil en América Latina 2021. https://www.gsma.com/mobileeconomy/wp-content/uploads/2021/11/GSMA_ME_LATAM_2021_SPA.pdf

Jalalmanesh, S., DarvishI, M., Rahimi, M., Akhlaghdoust, M., & . (s.f.). Contaminación de teléfonos celulares de estudiantes de medicina de último año por infecciones nosocomiales: una encuesta en un hospital afiliado a la universidad en Teherán. Revista Médica Electrónica De Shiraz, 18(4). https://doi.org/https://dx.doi.org/10.5812/semj.43920

Kaiki, Y., Kitagawa, H., Hara, T., Nomura, T., Omori, K., Shigemoto, N., . . . Ohge, H. (2021). Contaminación por Staphylococcus aureus resistente a la meticilina de teléfonos móviles de uso exclusivo en hospitales y eficacia de la desinfección ultravioleta de 222 nm. National Center for Biotechnology Information, 49(6). https://doi.org/10.1016/j.ajic.2020.11.011

Karunarathna , I., Wedage, N., Wickrama , S., Senaratna, C., & Gunasekera, K. (2020). Association of Staphylococcus aureus nasal colonisation and mobile phone contamination in a Sri Lankan hospital. Ceylon Med J. https://doi.org/https://doi.org/10.4038/cmj.v65i4.9285

Katsuse , A., Takahashi, H., Yoshizawa, S., Tateda, K., Kaneko, A., & Kobayashi. (2017). Epub 2017 11 de abril. Contaminación superficial de Staphylococcus aureus en teléfonos móviles y presencia de cepas genéticamente idénticas en las manos del personal de enfermería. Control de infecciones Am J, 45(8). https://doi.org/https://doi.org/10.1016/j.ajic.2017.02.011

Koscova, J., Hurnikova, Z., & Pistl , J. (2018). Degree of Bacterial Contamination of Mobile Phone and Computer Keyboard Surfaces and Efficacy of Disinfection with Chlorhexidine Digluconate and Triclosan to Its Reduction. Int J Environ Res Public Health, 15(12). https://doi.org/https://doi.org/10.3390/ijerph15102238

Kotris, I., Drenjančević, D., Talapko, J., & Bukovski, S. (s.f.). Identification of microorganisms on mobile phones of intensive care unit health care workers and medical students in the tertiary hospital. Medicinski Glasnik, 14(1). https://doi.org/10.17392/878-16

Krishnamurthy, V., Saha, A., Virupaksha, B., & Rajappa, E. (2014). Methicillin Resistant Staphylococcus aureus Carriage, Antibiotic Resistance and Molecular Pathogenicity among Healthy Individuals Exposed and Not Exposed to Hospital Environment. 8(7). https://doi.org/10.7860/JCDR/2014/8409.4638

Laux, C., Peschel, A., & Krismer, B. (2019). Staphylococcus aureus Colonization of the Human Nose and Interaction with Other Microbiome Members. Microbiology Spectrum , 7(2).

Matheus, S., Daniela;, R., Lopes de Sousa, Á., Rodrigues, A., Reis, D., Cardoso, G., . . . Watanabe, E. (2016). Nasal colonization with Staphylococcus aureus in nursing students: ground for monitoring. Revista Brasileira de Enfermagen, 69(6). https://doi.org/http://dx.doi.org/10.1590/0034- 7167-2016-0210

Medicina, B. N. (s.f.). Biblioteca Nacional de Medicina: https://medlineplus.gov/spanish/ency/article/007261.htm

Medina, M., Andrade, C., Orellana, P., & Sarmiento, P. (2021). Detección de Staphylococcus aureus en pantallas de celulares de estudiantes de Odontología mediante PCR. Salud Pública, 49(2). https://doi.org/https://doi.org/10.5281/zenodo.5549583

Missri, L., Smiljkovsk, D., Prigent, G., Lesenne, A., Obadia , T., Joumaa, M., . . . Obadia, E. (2019). Bacterial colonization of healthcare workers' mobile phones in the ICU and effectiveness of sanitization. J Occup Environ Hyg, 16(2). https://doi.org/https://doi.org/10.1080/15459624.2018.1546051

Morioka, I., Tabuchi , Y., takahashi, u., Takahashi, Y., Oda, Y., Nakai, M., . . . Watazu, C. (2011). [La contaminación bacteriana de los teléfonos móviles compartidos en las salas de hospital y la conciencia y el comportamiento de las enfermeras sobre la limpieza biológica]. Nihon Eiseigaku Zasshi., 66(1). https://doi.org/https://doi.org/10.1265/jjh.66.115

Noumi, E., Merghni, A., Alreshidi, M., Del Campo, R., Adnan, M., Haddad, O., . . . Snoussi , M. (2020). Caracterización fenotípica y genotípica con identificación basada en MALDI-TOF-MS de Staphylococcus spp. Aislado de los teléfonos móviles con sus propiedades de susceptibilidad a los antibióticos, formación de biopelículas y adhesión. Int J Environ Res Salud Pública, 17(11). https://doi.org/https://doi.org/10.3390%2Fijerph17113761

Olsen, M., Campos, M., Lohning, A., Jones, P., Legget, J., Bannach, A., . . . Tajouri, L. (2020). Los teléfonos móviles representan una vía para la transmisión microbiana: una revisión de alcance. National Center for Biotechnology Information. https://doi.org/doi: 10.1016/j.tmaid.2020.101704.

OMS. (s.f.). OMS: https://www.who.int/es/news-room/fact-sheets/detail/resistencia-a-los- antibi%C3%B3ticos

Organización Mundial de la Salud. (s.f.). Glosario. Organización Mundial de la Salud: https://www3.paho.org/hq/index.php?option=com_content&view=article&id=10556:2015- glosario&Itemid=0&lang=es#gsc.tab=0

Pathare, N., Asogan, H., Tejani, S., Al Mahruqi, G., Al Fakhri, S., Zafarulla, R., & Pathare, A. (2016). Prevalence of methicillin resistant Staphylococcus aureus [MRSA] colonization or carriage among health-care workers. Journal of Infection and Public Health, 9. https://doi.org/https://doi.org/10.1016/j.jiph.2015.12.004

Rohde, R., Patterson, T., Covington, B., Vasquez, B., Redwine, G., & Carranco , E. (2014). Staphylococcus, not MRSA? A final report of carriage and conversion rates in nursing students. https://doi.org/PMID: 24669443

Safdari, H., Sadeghian, H., Fatemeh , S., Shams, F., Aganj, M., & Aganj, M. (s.f.). Frecuencia de Staphylococcus aureus resistente a la meticilina (MRSA) en la nariz y el teléfono celular del personal médico y no médico de los departamentos de emergencia del hospital Ghaem en la ciudad de Mashhad. 8(4). https://doi.org/https://doi.org/10.1016/j.cegh.2020.03.017

Suaréz del Aguila, J., Iglesias, S., & Moreno, M. (2020). Susceptibilidad antibiótica de Staphylococcus aureus de aislados nasales en estudiantes del norte de Perú. Gaceta Médica Boliviana, 43(1). http://www.scielo.org.bo/pdf/gmb/v43n1/v43n1a9.pdf

Tailor, B., Nikita, N., Naicker, A., Naivalu, T., & Arvind, R. (2019). What bacteria are present on the mobile phones of students? New Zealand Journal of Medical Laboratory Science, 106-110. https://go.gale.com/ps/i.do?id=GALE%7CA627689600&sid=googleScholar&v=2.1&it=r&linkac cess=abs&issn=11710195&p=AONE&sw=w&userGroupName=anon%7Ee2474978

Taiwo, M., Afotey, C., Kweku, D., & Obeng, A. (2021). Bacterias multirresistentes en los teléfonos móviles y teclados de computadora de estudiantes universitarios de salud en Ghana. Canadian Journal of Infectious Diseases and Medical Microbiology, 2021. https://doi.org/https://doi.org/10.1155/2021/6647959

Tigabu, A., Tiruneh, M., & Mekonnen, M. (2018). Nasal Carriage Rate, Antimicrobial Susceptibility Pattern, and Associated Factors of Staphylococcus aureus with Special Emphasis on MRSA among Urban and Rural Elementary School Children in Gondar, Northwest Ethiopia: A Comparative Cross-Sectional Study. https://doi.org/10.1155/2018/9364757

Trivedi, H., Desai, K., Trivedi, L., Malek, S., & Javdekar, T. (s.f.). Role of Mobile Phone in Spreading Hospital Acquired Infection:A Study in Different Group of Health Care Workers. National Journal of Integrated Research in Medicine, 2(3). http://nicpd.ac.in/ojs-/index.php/njirm/article/view/1922

Urrutia, G., & Bonfill, X. (s.f.). Declaración PRISMA: una propuesta para mejorar la publicación de revisiones sistemáticas y metaanálisis. Medicina Clínica, 135(11). https://doi.org/10.1016/j.medcli.2010.01.015

Vanlalbiakdiki , C., Pandey, P., Mukherjee, S., Zami, Z., Lalremruata , R., Nemi, L., & Kumar, N. (2019). Pathogenic microbes contaminating mobile phones in hospital environment in Northeast India: incidence and antibiotic resistance. Tropical Medicine and Health, 59. https://doi.org/https://doi.org/10.1186/s41182-019-0190-5

Wu, Y.-H., Chen, C., Wu, H., Chen, I., Chang, Y.-H., Yang, P.-H., . . . Su, W.-H. (2020). El envoltorio de plástico combinado con una toallita con alcohol es un método eficaz para prevenir la colonización bacteriana en los teléfonos móviles. Medicine, 99(44). https://doi.org/https://doi.org/10.1097/md.0000000000022910

Zakai, S., Mashat, A., Abumohssin, A., Samarkandi, A., Almaghrabi, B., Barradah, H., & Jiman- Fatani, A. (2016). Bacterial contamination of cell phones of medical students at King Abdulaziz University, Jeddah, Saudi Arabia. J Microsc Ultrastruct., 4(3). https://doi.org/10.1016/j.jmau.2015.12.004

ZNL, G., & Chung , P. (s.f.). Incidencia de contaminación por Staphylococcus aureus resistente a meticilina en teléfonos móviles de estudiantes de medicina. Journal of Hospital Infection, 101. https://doi.org/https://doi.org/10.1016/j.jhin.2019.01.022