Prevalencia de cepas del grupo de Bacillus cereus productoras de biopelicula en helados comercializados en México

DOI: https://doi.org/10.5281/zenodo.3520530
Palabras clave: Bacillus cereus, factores de virulencia, helado

Resumen

El helado es un vehículo para la transmisión de patógenos como Bacillus cereus. Por lo cual, se determinó la frecuencia de cepas del grupo Bacillus cereus en helados, perfil enterotoxigénico, psicrofilia y producción de biopelícula. Un total de 230 muestras de seis marcas de helado de producción y distribución nacional fueron colectadas en México. El análisis microbiológico incluyó aislamiento en agar manitol yema de huevo. Las cepas se identificaron molecularmente a partir de la amplificación del gen de la topoisomerasa (gyrB) y el perfil enterotoxigénico por la amplificación de regiones conservadas de los operones nheABC y hblABD y del gen cytK. Además, se determinó la producción de biopelícula en vidrio y policloruro de vinilo. La frecuencia de contaminación por cepas del grupo B. cereus fue de 3,6%, se encontró una cepa positiva para nheABC y cinco para cytK, el 87,5% de las cepas generó biopelícula en vidrio y todas en policloruro de vinilo, dos cepas fueron psicrofilicas. En conclusión, en el helado distribuido en México, se encontró una baja contaminación por cepas del grupo B. cereus con alta producción de biopelícula; sin embargo, no se debe subestimar el potencial enterotoxigénico de estas cepas.

Citas

Champagne CP, Laing RR, Roy D, Mafu AA, Griffiths MW, White C. Psychrotrophs in dairy products: Their effects and their control. Crit Rev Food Sci Nutr [Internet]. 1 de enero de 1994;34(1):1-30. Disponible en: https://doi.org/10.1080/10408399409527648 DOI: 10.1080/10408399409527648 PMID 8142043 Google Académico

Andreasen T, Nielsen H. Ice cream and aerated desserts. En: Early R, editor. The Technology of Dairy Products [Internet]. 2nd ed. London: Chapman & Hall; 1998. p. 81-122. Disponible en: https://www.springer.com/gp/book/9780751403442

Gunduz GT, Tuncel G. Biofilm formation in an ice cream plant. Antonie van Leeuwenhoek, Int J Gen Mol Microbiol [Internet]. 2006;89(3-4):329-36. Disponible en: http://link.springer.com/10.1007/s10482-005-9035-9 DOI: 10.1007/s10482-005-9035-9 PMID 16779628 Google Acadçemico

AlBany YA, Mohammed RQ, Azzo NM, Al-Berfkani MI. Incidence of psychrotrophs bacteria with potential public health implications in ice cream sold in Zakho markets. Int J Res Med Sci [Internet]. 2017;5(10):4247. Disponible en: http://www.msjonline.org/index.php/ijrms/article/view/3856 DOI: 10.18203/2320-6012.ijrms20174554 Google Académico

Vilas-Bôas GT, Peruca APS, Arantes OMN. Biology and taxonomy of Bacillus cereus, Bacillus anthracis, and Bacillus thuringiensis. Can J Microbiol [Internet]. 2007;53(6):673-87. Disponible en: https://www.nrcresearchpress.com/doi/abs/10.1139/W07-029?rfr_dat=cr_pub%3Dpubmed&url_ver=Z39.88-2003&rfr_id=ori%3Arid%3Acrossref.org&journalCode=cjm#.XYfDAFSwvcs DOI: 10.1139/W07-029 PMID 17668027 Google Académico

Sánchez J, Correa M, Castañeda-Sandoval LM. Bacillus cereus un patógeno importante en el control microbiológico de los alimentos. Rev Fac Nac Salud Pública [Internet]. 2016;34(2):230-42. Disponible en: http://aprendeenlinea.udea.edu.co/revistas/index.php/fnsp/article/view/20973 DOI: 10.17533/udea.rfnsp.v34n2a12 Google Académico

Stenfors Arnesen LP, Fagerlund A, Granum PE. From soil to gut: Bacillus cereus and its food poisoning toxins. FEMS Microbiol Rev [Internet]. 2008;32(4):579-606. Disponible en: https://academic.oup.com/femsre/article-lookup/doi/10.1111/j.1574-6976.2008.00112.x DOI: 10.1111/j.1574-6976.2008.00112.x PMID 18422617 Google Académico

Dommel MK, Frenzel E, Strasser B, Blöchinger C, Scherer S, Ehling-Schulz M. Identification of the main promoter directing cereulide biosynthesis in emetic Bacillus cereus and its application for real-time monitoring of ces gene expression in foods. Appl Environ Microbiol [Internet]. 2010;76(4):1232-40. Disponible en: http://aem.asm.org/cgi/doi/10.1128/AEM.02317-09 DOI: 10.1128/AEM.02317-09 PMID 20038713 PMCID PMC2820966 Google Académico

Delbrassinne L, Andjelkovic M, Dierick K, Denayer S, Mahillon J, Van Loco J. Prevalence and levels of Bacillus cereus emetic toxin in rice dishes randomly collected from restaurants and comparison with the levels measured in a recent foodborne outbreak. Foodborne Pathog Dis [Internet]. 2012;9(9):809-14. Disponible en: http://www.liebertpub.com/doi/10.1089/fpd.2012.1168 DOI:

1089/fpd.2012.1168 PMID 22891880 Google Académico

Naranjo M, Denayer S, Botteldoorn N, Delbrassinne L, Veys J, Waegenaere J, et al. Sudden death of a young adult associated with Bacillus cereus food poisoning. J Clin Microbiol [Internet]. 2011;49(12):4379-81. Disponible en: http://jcm.asm.org/cgi/doi/10.1128/JCM.05129-11 DOI: 10.1128/JCM.05129-11 PMID 22012017 PMCID PMC3232990 Google Académico

Bottone EJ. Bacillus cereus, a volatile human pathogen. Clin Microbiol Rev [Internet]. 2010;23(2):382-98. Disponible en: http://cmr.asm.org/cgi/pmidlookup?view=long&pmid=20375358 DOI: 10.1128/CMR.00073-09 PMID 20375358 PMCID: PMC2863360 Google Académico

Tsilia V, Devreese B, De IB, Mesuere B, Rajkovic A, Uyttendaele M, et al. Application of MALDI-TOF mass spectrometry for the detection of enterotoxins produced by pathogenic strains of the Bacillus cereus group. Anal Bioanal Chem [Internet]. 2012;404(6-7):1691-702. Disponible en: http://link.springer.com/10.1007/s00216-012-6254-6 DOI: 10.1007/s00216-012-6254-6 PMID 22875537 Google Académico

Centers for Disease Control and Prevention (CDC). Surveillance for Foodborne Disease Outbreaks, United States, 2016, Annual Report. Atlanta, Georgia: U.S. Department of Health and Human Services, CDC, 2018. Disponible en: https://www.cdc.gov/fdoss/pdf/2016_FoodBorneOutbreaks_508.pdf

Arias-Rios EV, Tenney K, Mai T, Anderson S, Cantera RM, Nadala LM, et al. Rapid detection of listeria in ice cream in 13 hours using the roka Listeria detection assay. J AOAC Int [Internet]. 2018;101(6):1806-12. Disponible en: http://www.ingentaconnect.com/content/10.5740/jaoacint.18-0108 DOI: 10.5740/jaoacint.18-0108 PMID 29966545 Google Académico

Juck G, Gonzalez V, Olsson Allen AC, Sutzko M, Seward K, Muldoon MT. Romer labs rapid chek ® Listeria monocytogenes test system for the detection of L. monocytogenes on selected foods and environmental surfaces. J AOAC Int [Internet]. 2018;101(5):1490-507. Disponible en: http://www.ingentaconnect.com/content/10.5740/jaoacint.18-0035 DOI: 10.5740/jaoacint.18-0035 PMID 29703274 Google Académico

Arslan S, Eyi A, Küçüksari R. Toxigenic genes, spoilage potential, and antimicrobial resistance of Bacillus cereus group strains from ice cream. Anaerobe [Internet]. 2014;25:42-6. Disponible en: https://linkinghub.elsevier.com/retrieve/pii/S1075996413001923 DOI: 10.1016/j.anaerobe.2013.11.006 PMID 24309214 Google Académico

Evans JA, Russell SL, James C, Corry JEL. Microbial contamination of food refrigeration equipment. J Food Eng [Internet]. 2004;62(3):225-32. Disponible en: https://linkinghub.elsevier.com/retrieve/pii/S0260877403002358 DOI: 10.1016/S0260-8774(03)00235-8 Google Académico

Storgårds E, Tapani K, Hartwall P, Saleva R, Suihko ML. Microbial attachment and biofilm formation in brewery bottling plants. J Am Soc Brew Chem [Internet]. 2006;64(1):8-15. Disponible en: https://www.tandfonline.com/doi/full/10.1094/ASBCJ-64-0008 DOI: 10.1094/ASBCJ-64-0008 Google Académico

Samapundo S, Heyndrickx M, Xhaferi R, Devlieghere F. Incidence, diversity and toxin gene characteristics of Bacillus cereus group strains isolated from food products marketed in Belgium. Int J Food Microbiol [Internet]. 2011;150(1):34-41. Disponible en: https://linkinghub.elsevier.com/retrieve/pii/S0168160511004053 DOI: 10.1016/j.ijfoodmicro.2011.07.013 PMID 21840614 Google Académico

Marchand S, De Block J, De Jonghe V, Coorevits A, Heyndrickx M, Herman L. Biofilm Formation in Milk Production and Processing Environments; Influence on Milk Quality and Safety [Internet]. Vol. 11, Compr Rev Food Sci Food Saf. John Wiley & Sons, Ltd (10.1111); 2012. p. 133-47. Disponible en: http://doi.wiley.com/10.1111/j.1541-4337.2011.00183.x DOI: 10.1111/j.1541-4337.2011.00183.x Google Académico

de Sarrau B, Clavel T, Zwickel N, Despres J, Dupont S, Beney L, et al. Unsaturated fatty acids from food and in the growth medium improve growth of Bacillus cereus under cold and anaerobic conditions. Food Microbiol [Internet]. 2013;36(2):113-22. Disponible en: https://linkinghub.elsevier.com/retrieve/pii/S0740002013000774 DOI: 10.1016/j.fm.2013.04.008 PMID 24010589 Google Académico

Rajkovic A, Uyttendaele M, Dierick K, Samapundo S, Botteldoorn N, Mahillon J, et al. Risk profile of the Bacillus cereus group implicated in food poisoning. Belgium: Superior Health Council Belgium. 2008. p. 80. Disponible en https://www.health.belgium.be/sites/default/files/uploads/fields/fpshealth_theme_file/19060475/Risico-profiel%20voor%20Bacillus%20cereus%20Groep%20in%20voedsel%20toxi-infecties%3A%20situatie%20in%20België%20en%20aanbevelingen%20%5BBijlage%5D%20%28januari%202010%29%20%28HGR%208316%29.pdf Google Académico

International Organization for Standardization, Microbiology of food and animal feeding stuffs-Horizontal method for the enumeration of presumptive Bacillus cereus-Colony-count technique at 30 degrees C (7932), ISO, Geneve, Switzerland, 2004 Google Académico

Adame-Gómez R, Guzmán- Guzmán K del Á, Vences-Velázquez A, Leyva-Vázquez MA, Muñoz-Barrios S, Ramírez-Peralta A. Prevalence and genetic diversity of the strains of Bacillus cereus groups in food for infants and young children in México. African J Microbiol Res [Internet]. 2018;12(30):730-5. Disponible en: http://academicjournals.org/journal/AJMR/article-abstract/27AEE7B58211 DOI: 10.5897/ajmr2018.8921 Google Académico

Wei S, Chelliah R, Park BJ, Park JH, Forghani F, Park YS, et al. Molecular discrimination of Bacillus cereus group species in foods (lettuce, spinach, and kimbap) using quantitative real-time PCR targeting groEL and gyrB. Microb Pathog [Internet]. 2018;115:312-20. Disponible en: https://linkinghub.elsevier.com/retrieve/pii/S0882401017315814 DOI: 10.1016/j.micpath.2017.12.079 PMID 29306007 Google Académico

Ehling-Schulz M, Guinebretiere MH, Monthán A, Berge O, Fricker M, Svensson B. Toxin gene profiling of enterotoxic and emetic Bacillus cereus. FEMS Microbiol Lett [Internet]. 2006;260(2):232-40. Disponible en: https://academic.oup.com/femsle/article/260/2/232/489912 DOI: 10.1111/j.1574-6968.2006.00320.x PMID 16842349 Google Académico

Oltuszak-Walczak E, Walczak P. PCR detection of cytK gene in Bacillus cereus group strains isolated from food samples. J Microbiol Methods [Internet]. 2013;95(2):295-301. Disponible en: https://linkinghub.elsevier.com/retrieve/pii/S0167-7012(13)00295-9 DOI: 10.1016/j.mimet.2013.09.012 PMID 24060693 Google Académico

Castelijn GAA, van der Veen S, Zwietering MH, Moezelaar R, Abee T. Diversity in biofilm formation and production of curli fimbriae and cellulose of Salmonella Typhimurium strains of different origin in high and low nutrient medium. Biofouling [Internet]. 2012;28(1):51-63. Disponible en: https://www.tandfonline.com/doi/full/10.1080/08927014.2011.648927 DOI: 10.1080/08927014.2011.648927 PMID 22235813 Google Académico

Hayrapetyan H, Muller L, Tempelaars M, Abee T, Nierop Groot M. Comparative analysis of biofilm formation by Bacillus cereus reference strains and undomesticated food isolates and the effect of free iron. Int J Food Microbiol [Internet]. 2015;200:72-9. Disponible en: https://linkinghub.elsevier.com/retrieve/pii/S0168160515000756 DOI: 10.1016/j.ijfoodmicro.2015.02.005 PMID 25700364 Google Académico

Park YB, Kim JB, Shin SW, Kim JC, Cho SH, Lee BK, et al. Prevalence, genetic diversity, and antibiotic susceptibility of Bacillus cereus Strains isolated from rice and cereals collected in Korea. J Food Prot [Internet]. 2009;72(3):612-7. Disponible en: http://jfoodprotection.org/doi/abs/10.4315/0362-028X-72.3.612 DOI: 10.4315/0362-028X-72.3.612 Google Académico

Chon JW, Kim JH, Lee SJ, Hyeon JY, Seo KH. Toxin profile, antibiotic resistance, and phenotypic and molecular characterization of Bacillus cereus in Sunsik. Food Microbiol [Internet]. 2012;32(1):217-22. Disponible en: https://linkinghub.elsevier.com/retrieve/pii/S074000201200127X DOI: 10.1016/j.fm.2012.06.003 PMID 22850397 Google Académico

Hwang JY, Park JH. Characteristics of enterotoxin distribution, hemolysis, lecithinase, and starch hydrolysis of Bacillus cereus isolated from infant formulas and ready-to-eat foods. J Dairy Sci [Internet]. 2015;98(3):1652-60. Disponible en: https://linkinghub.elsevier.com/retrieve/pii/S0022030215000284 DOI: 10.3168/jds.2014-9042 PMID 25597976 Google Académico

Merzougui S, Lkhider M, Grosset N, Gautier M, Cohen N. Prevalence, PFGE typing, and antibiotic resistance of Bacillus cereus group isolated from food in Morocco. Foodborne Pathog Dis [Internet]. 2014;11(2):145-9. Disponible en: http://www.liebertpub.com/doi/10.1089/fpd.2013.1615 DOI: 10.1089/fpd.2013.1615 PMID 24206436 Google Académico

Owusu-Kwarteng J, Wuni A, Akabanda F, Tano-Debrah K, Jespersen L. Prevalence, virulence factor genes and antibiotic resistance of Bacillus cereus sensu lato isolated from dairy farms and traditional dairy products. BMC Microbiol [Internet]. 2017;17(1):65. Disponible en: http://bmcmicrobiol.biomedcentral.com/articles/10.1186/s12866-017-0975-9 DOI: 10.1186/s12866-017-0975-9 PMID 28288581 PMCID: PMC5348786 Google Académico

Guinebretiere MH, Girardin H, Dargaignaratz C, Carlin F, Nguyen-The C. Contamination flows of Bacillus cereus and spore-forming aerobic bacteria in a cooked, pasteurized and chilled zucchini purée processing line. Int J Food Microbiol [Internet]. 2003;82(3):223-32. Disponible en: https://linkinghub.elsevier.com/retrieve/pii/S0168160502003070 DOI: 10.1016/S0168-1605(02)00307-0 PMID 12593925 Google Académico

Cortés-Sánchez AJ, Díaz-Ramírez M, Salgado-Cruz MP. Bacillus cereus: alimentos, salud y biotecnología. AP Agro Productividad [Internet] 2017;10(10): 3-9. Disponible en: http://revista-agroproductividad.org/index.php/agroproductividad/article/view/98 Google Académico

Ottesen A, Ramachandran P, Reed E, White JR, Hasan N, Subramanian P, et al. Enrichment dynamics of Listeria monocytogenes and the associated microbiome from naturally contaminated ice cream linked to a listeriosis outbreak. BMC Microbiol [Internet]. 2016;16(1):275. Disponible en: http://bmcmicrobiol.biomedcentral.com/articles/10.1186/s12866-016-0894-1 DOI: 10.1186/s12866-016-0894-1 PMID 27852235 PMCID PMC5112668 Google Académico

Vanegas M, Correa N, Morales A, Martínez A, Rúgeles L, Jiménez F. Resistencia a antibióticos de bacterias aisladas de biopelículas en una planta de alimentos. Rev MVZ Córdoba [Internet]. 2009;14(2):1677-83. Disponible en: https://revistas.unicordoba.edu.co/index.php/revistamvz/article/view/350 DOI: 10.21897/rmvz.350 Google Académico

Lund T, De Buyser ML, Granum PE. A new cytotoxin from Bacillus cereus that may cause necrotic enteritis. Mol Microbiol [Internet]. 2000;38(2):254-61. Disponible en: http://doi.wiley.com/10.1046/j.1365-2958.2000.02147.x DOI: 10.1046/j.1365-2958.2000.02147.x PMID 11069652 Google Académico

Brillard J, Lereclus D. Comparison of cytotoxin cytK promoters from Bacillus cereus strain ATCC 14579 and from a B. cereus food-poisoning strain. Microbiology [Internet]. 2004;150(8):2699-705. Disponible en: https://www.microbiologyresearch.org/content/journal/micro/10.1099/mic.0.27069-0 DOI: 10.1099/mic.0.27069-0 PMID 15289566 Google Académico

Logan NA, De Vos P. Genus I. Bacillus Cohn 1872. En: De Vos P, Garrity GM, Jones D, Krieg NR, Ludwig W, Rainey FA, Schleifer KH, Whitman WB. Bergey’s Manual of Systematic Bacteriology. 2nd ed. Vol 3. New York:Springer. 2009. pp. 21–128. Google Académico

Pirhonen TI, Andersson MA, Jääskeläinen EL, Salkinoja-Salonen MS, Honkanen-Buzalski T, Johansson TML. Biochemical and toxic diversity of Bacillus cereus in a pasta and meat dish associated with a food-poisoning case. Food Microbiol [Internet]. 2005;22(1):87-91. Disponible en: https://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S0740002004000656 DOI: 10.1016/j.fm.2004.04.002 Google Académico

Publicado
2019-12-01
Cómo citar
1.
Adame-Gomez R, Castro Alarcón N, Vences-Velázquez A, Rodríguez-Bataz E, Santiago-Dionisio MC, Ramírez-Peralta A. Prevalencia de cepas del grupo de Bacillus cereus productoras de biopelicula en helados comercializados en México. Kasmera [Internet]. 1 de diciembre de 2019 [citado 24 de abril de 2024];47(2):115-22. Disponible en: https://produccioncientificaluz.org/index.php/kasmera/article/view/27541
Número
Vol. 47 Núm. 2 (2019)
Sección
Artículos Originales

Derechos de autor 2019 Roberto Adame-Gomez, Natividad Castro Alarcón, Amalia Vences-Velázquez, Elvia Rodríguez-Bataz, Maria Cristina Santiago-Dionisio, Arturo Ramírez-Peralta

Creative Commons License
Esta obra está bajo licencia internacional Creative Commons Reconocimiento-NoComercial-CompartirIgual 4.0.

La revista Kasmera se encuentra registrada bajo la licencia Creative Commons Reconocimiento 4.0 Internacional (CC BY-NC-SA 4.0), disponible en: https://creativecommons.org/licenses/by-nc-sa/4.0/deed.es; lo que garantiza la libertad de compartir-copiar y redistribuir el material en cualquier medio o formato y adaptar-remezclar, transformar y construir a partir del material, siempre que se reconozca el nombre de los autores, del Departamento de Enfermedades Infecciosas y Tropicales de la Universidad del Zulia y la revista Kasmera, también se debe proporcionar un enlace a la obra original e indicar si se han realizado cambios.

El Departamento de Enfermedades Infecciosas y Tropicales de la Universidad del Zulia y la revista Kasmera no retiene los derechos sobre las obras publicadas y los contenidos son responsabilidad exclusiva de los autores, quienes conservan sus derechos morales, intelectuales, de privacidad y publicidad. El aval sobre la intervención de la obra (revisión, corrección de estilo, traducción, diagramación) y su posterior divulgación se otorga mediante una licencia de uso y no a través de una cesión de derechos, lo que representa que la revista Kasmera y el Departamento de Enfermedades Infecciosas de la Universidad del Zulia se eximen de cualquier responsabilidad que se pueda derivar de una mala práctica ética por parte de los autores.

Kasmera se considera una revista SHERPA/RoMEO color verde, es decir que permite el autoarchivo tanto del pre-print (borrador de un trabajo) como del post-print (la versión corregida y revisada por pares) y hasta de la versión final (maquetada tal como saldrá publicada en la revista) tanto en repositorios personales como en institucionales y bases de datos.