Revista
de la
Universidad
del Zulia
Fundada en 1947
por el Dr. Jesús Enrique Lossada
DEPÓSITO LEGAL ZU2020000153
ISSN 0041-8811
E-ISSN 2665-0428
Ciencias
Exactas,
Naturales
y de la Salud
Año 14 N° 40
Mayo - Agosto 2023
Tercera Época
Maracaibo-Venezuela
REVISTA DE LA UNIVERSIDAD DEL ZULIA. 3ª época. Año 14, N° 40, 2023
Noemi Zuta Arriola et al.// Staphylococcus aureus resistente a meticilina (SARM), en fosas nasales… 397-421
DOI: https://doi.org/10.46925//rdluz.40.23
397
Staphylococcus aureus resistente a meticilina (SARM) en fosas nasales y
teléfonos celulares en estudiantes y trabajadores del área de la salud:
Revisión sistemática
Noemi Zuta Arriola*
Arcelia Olga Rojas Salazar**
Laura Margarita Zela Pacheco ***
María Elena Salazar Salvatierra****
Ana Lucy Siccha Macassi *****
RESUMEN
El objetivo del presente estudio fue sintetizar el conocimiento existente referente a la presencia
de Staphylococcus aureus resistente a meticilina en teléfonos celulares y en las fosas nasales de
estudiantes y trabajadores del sector salud. El método que se empleó fue de enfoque cualitativo,
utilizando la revisión sistemática de un total de 496 artículos, de los cuales se seleccionaron 22.
Los resultados indican que existe una colonización nasal de Staphylococcus aureus resistente a
meticilina en una proporción que oscila desde el 1.2% y el 11.1%. Se concluyó que este patógeno
está presente en las fosas nasales mediante la infección directa durante el uso de teléfonos
celulares en el entorno hospitalario y por la evidente falta de medidas de higiene y bioseguridad.
PALABRAS CLAVE: SARM, fosas nasales, teléfonos celulares, bacteria, meticilina.
* Docente de Microbiología y Parasitología en la Facultad de Ciencias de la Salud, Universidad Nacional del
Callao, Perú (UNAC). ORCID: https://orcid.org/0000-0001-5972-2858. E-mail: nzutaa@unac.edu.pe
** Investigadora RENACYT. Facultad de Ciencias de la Salud-Escuela Profesional de Enfermería,
Universidad Nacional del Callao, Perú (UNAC). ORCID: https://orcid.org/0000-0003-3731-4057. E-mail:
aorojass@unac.edu.pe
*** Facultad de Ciencias de la Salud. Universidad Nacional del Callao, Perú (UNAC).
ORCID: https://orcid.org/0000-0002-2327-5897. E-mail: lmzelap@unac.edu.pe
**** Facultad de Farmacia y Bioquímica. Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Perú (UNMSM).
ORCID: https://orcid.org/0000-0002-5661-4752. E-mail: msalazars@unmsm.edu.pe
*****Facultad de Ciencias de la Salud- Universidad Nacional del Callao, Perú (UNAC).
ORCID: https://orcid.org/0000-0002-2911-9772. E-mail: alsiccham@unac.edu.pe
Recibido: 18/01/2023 Aceptado: 14/03/2023
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Methicillin-Resistant Staphylococcus Aureus (MRSA) in Nasal Cavities
and Cell phones in Students and Healthcare Workers: Systematic
Review
ABSTRACT
The objective of this study was to synthesize the existing knowledge about the presence of
methicillin-resistant Staphylococcus aureus in cell phones and in the nasal cavities of students
and healthcare workers. The method used was a qualitative approach, using a systematic review
of a total of 496 articles, from which 22 were selected. The results indicate that there is a nasal
colonization of methicillin-resistant Staphylococcus aureus in a proportion ranging from 1.2%
to 11.1%. It was concluded that this pathogen is present in the nasal cavities through direct
infection during the use of cell phones in the hospital environment and by the evident lack of
hygiene and biosecurity measures.
KEY WORDS: MRSA, nasal cavities, cell phones, bacteria, methicillin.
Introducción
Staphylococcus aureus son un grupo de bacterias muy resistentes, que se encuentran en el
medio ambiente, distribuida de forma preferente en los humanos, animales, residuos y
superficies de la industria alimentaria; éstos desarrollan enterotoxinas estafilocócicas muy
resistentes que pueden ocasionar infecciones en la piel, inclusive pueden ocasionar neumonía,
osteomielitis, artritis infecciosa (septicemia) y endocarditis. De acuerdo a los autores Laux et al.
(2019), dicho microorganismo habita en las cavidades nasales de alrededor del 30% de las
personas sin causar síntomas notables, ya sea de forma temporal o durante un período
prolongado. Por lo tanto, se puede considerar como un acompañante habitual del cuerpo
humano. Por otro lado, Staphylococcus aureus resistente a meticilina, identificado también como
SARM es un estafilocócico que no muestra mejoría o cambio con los antibióticos más recurrentes
para las infecciones, y la mayoría de los estafilococos se transmiten con el tacto, de esa manera
puede propagarse en todo el cuerpo, inclusive en los huesos, sangre, corazón y cerebro
(Biblioteca Nacional de Medicina, s.f.).
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Las investigaciones sobre los portadores nasales del SARM en estudiantes de enfermería
y medicina han despertado interés luego de un estudio donde 61 estudiantes portaron S. aureus
(27,1%), incluidas dos cepas SARM (0,9%). Staphylococcus aureus mostró resistencia a penicilina
(75%), eritromicina (14%) y clindamicina (10%), cloranfenicol (1,6%) y levofloxacina, oxacilina,
cefoxitina (3,3%). La portación nasal de S. aureus y SARM en los estudiantes tuvo coincidencia
con la portación en la población general, inclusive las cepas sensibles a meticilina mostraron
diversidad clonal y alta susceptibilidad antimicrobiana, con excepción la penicilina (Aravena et
al., 2021).
Estudiantes y trabajadores del sector salud se encuentran en contacto directo con
pacientes de todo tipo y condición médica; por ende, están más propensos a contagiarse de SARM
de manera mutua. Se agrega a dicha premisa, que los teléfonos portátiles se han convertido en
una pieza importante en el mundo moderno, transformándose además en fómites o vectores
pasivos por el alto grado de transmisión microbiana; por ello, el Staphylococcus aureus resistente a
meticilina se ha convertido en un patógeno que produce en la mayoría de casos, infecciones
nosocomiales, teniendo como consecuencia el posible caso de contraer una neumonía (Olsen et
al., 2020). Es importante aclarar que la resistencia a los antimicrobianos equivale a un término
general que incluye la resistencia de bacterias, hongos, virus y parásitos a los fármacos o
sustancias antimicrobianas usualmente activas para su eliminación, en cambio, la resistencia a
los antibióticos (RA), como la meticilina es un concepto más específico, referido a la resistencia
de las bacterias a este tipo de antimicrobiano (Barrantes et al., 2022). Asimismo, existen factores
como: transporte de sustancias perjudiciales o microorganismos patógenos a través de manos,
superficies en contacto con alimentos o fómites, que se convierten en una causa importante de
transmisión de microorganismos (OMS, s.f.).
Entre 2011 y 2018, la tasa de adopción de teléfonos móviles dentro de la comunidad se
disparó del 10% al 60%, y durante los próximos tres años se establecerán cerca de 100 millones
de conexiones de teléfonos celulares, esto resultará en una tasa de adopción mayor al 80 por
ciento. De esa manera, permitirá que más personas accedan a servicios digitales por primera vez;
en otras palabras, el acceso a los móviles será un acto natural, ya que es un objeto necesario para
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compartir y difundir información inmediata (Intelligence, 2021).
Es de conocimiento global que los teléfonos móviles tienen contacto directo con el rostro
y muy pocas veces se desinfectan, por lo que desencadena el contagio y propagación de diferentes
patógenos (Medina et al., 2021). Además, un estudio realizado con el objetivo de medir la tasa de
contaminación por SARM en los teléfonos móviles de uso hospitalario de los médicos, junto a la
eficacia de la desinfección con luz ultravioleta (UV) de 222 nm fomentó que, en los entornos
clínicos, los teléfonos móviles pueden contaminarse con el microbioma del usuario y de
patógenos nosocomiales, teniendo un impacto frente a los esfuerzos para reducir la
contaminación cruzada (Kaiki et al., 2021).
Frente a estas consideraciones, es importante evaluar la higiene aplicada por el personal
de salud entre estudiantes y trabajadores de medicina durante el uso de teléfonos móviles en
entornos hospitalarios y públicos, puesto que, es fundamental tomar la precaución adecuada en
lo que respecta a cuidados clínicos para el control de infecciones. En este sentido, se optó por un
método de revisión sistemática, dándole uso al diagrama de Prisma y una tabla de autoría donde
se seleccionaron a autores de base de datos indexadas de los repositorios: Scopus, Redalyc,
Springer y Elseiver, considerándose criterios de inclusión y exclusión basados en el idioma, país
y años de antigüedad.
1. Materiales y métodos
El diseño corresponde a una revisión sistemática de estudios primarios en función a
criterios previamente establecidos para evaluar la elegibilidad de artículos y obtener respuestas
ante las preguntas de investigación formuladas. La búsqueda se basó en las siguientes palabras
claves: Staphylococcus Aureus, Staphylococcus Aureus resistente a meticilina y meticilina; también otros
criterios como el idioma del contenido (español e inglés), rango de fecha de publicación
(preferiblemente en los últimos seis años).
La población estuvo constituida por 496 artículos científicos publicados en bases de
datos especializadas como OVID/MEDLINE y PUBMED, haciendo factible la recopilación y
sistematización de artículos. La muestra se delimitó a 22 artículos, los cuales no sobrepasan los
10 años de antigüedad y reúnen los criterios requeridos para sustentar adecuadamente el
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presente estudio.
En virtud a lo mencionado, la presente investigación se enmarca en la
clasificación de tipo documental bibliográfica.
Para seleccionar la muestra de estudio se consideraron ciertos criterios de inclusión y
exclusión, detallados a continuación:
Criterios de inclusión:
_ Estudios pertenecientes al periodo de 2010 al año 2020.
_ Estudio en idioma inglés y español.
_ Artículos científicos que provienen de revistas por revisión de pares.
_ Artículos de base de datos importantes como OVID/MEDLINE y PUBMED.
Criterios de exclusión:
_ Artículos teóricos o de sistematización de experiencias.
_ Registros de conferencias o congresos, tesis, tesinas, artículos en libros, repositorios y en
general artículos que no fueran una revista académica.
Al ser esta investigación una revisión sistemática, se llevó a cabo el sistema Preferred
Reporting Items for Systematic Reviews and Meta-Analyses (PRISMA), y para ello se identificaron y
describieron estudios similares que evalúan la presencia de Staphylococcus Aureus resistente a
meticilina en fosas nasales y teléfonos celulares en estudiantes y trabajadores del área de la salud
en diferentes bases de datos.
Por ejemplo, ¿Cuál es la población de interés para la presente investigación? Se determinó
que son estudiantes y trabajadores del sector salud. En cuanto a la Intervención: ¿Qué se quiere
conocer de los estudiantes y trabajadores de salud? La prevalencia del Staphylococcus aureus
resistente a reticilina (SARM) en fosas nasales y teléfonos celulares.
Para la búsqueda de la literatura del patógeno Staphylococus aureus resistente a meticilina
(SARM) en fosas nasales y teléfonos celulares se realizaron búsquedas en las bases de datos:
OVID/Medline y PUBMED. Es importante mencionar que todos los términos fueron en el idioma
inglés. Tras evaluar los posibles términos de búsqueda, se usó la siguiente cadena para
OVID/MEDLINE y PUBMED:
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(“nasal carriage” [MeSH] OR “carrier state” OR “nasal colonization” [MeSH]* OR “nasal flora” OR “mobile
phones” OR “cell phone” OR “smartphone” OR "smartphones"* OR “mobile communication devices” OR
“fomites” [MeSH] OR fomite*) AND (“Staphylococcus aureus” [MeSH] OR “ MRSA” [MeSH] OR
“METHICILLIN-resistant staphylococcus aureus” OR “bacterial pathogens” OR “antibiotic resistance”
[MeSH]) AND (“medical students” [MeSH] OR "nursing students" [MeSH] OR “college" OR "university”).
Tabla 1. Revisión Sistemática de la Literatura aplicando el método PICO.
Criterio
Descripción
Population
(población)
Estudiantes del sector salud
Intervention
(Intervención)
Prevalencia de Staphylococus aureus resistente
a meticilina (SARM)
Outcomes
No se centra en el resultado
Contexto
(Contexto)
Con respecto al componente Context se ha
seleccionado las fosas nasales y teléfonos
celulares
Por otro lado, se elaboró una matriz de análisis donde se registraron las características de
cada uno de los artículos que contribuían significativamente al espectro de estudio. Se revisó y
evaluó la calidad de los estudios tanto nacionales como extranjeros, en cuanto a la calidad
metodológica y el aporte que pudieran tener para la presente investigación.
Tras aplicar las ecuaciones de búsqueda se encontraron 496 artículos sobre Staphylococcus
aureus resistente a meticilina relacionados a estudiantes del sector salud de los últimos diez años,
distribuidos entre los años 2010 y 2020: OVID/MEDLINE: 350 y PUB MED: 146, de los cuales
se analizaron en su totalidad los resúmenes tal como se muestra en la Figura 1.
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Figura 1. Flujograma PRISMA de selección de artículos para la revisión sistemática (Urrutia &
Bonfill).
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2. Resultados
Mediante los criterios de búsqueda mencionados se seleccionaron 11 estudios para ser
incluidos en la revisión, respecto a la pregunta: ¿Qué evidencia existe acerca de estudios realizados sobre
la prevalencia del Staphylococcus aureus resistentes a meticilina en fosas nasales de estudiantes de enfermería?
Los 11 artículos científicos analizados reportan hallazgos que se relacionan con el tema de
estudio, determinando que el patógeno Staphylococcus aureus resistente a meticilina se encuentran en
las fosas nasales de estudiantes y trabajadores del sector salud en una proporción que oscila
desde el 1.2% y el 11.1%.
Frente a la pregunta: ¿Qué evidencia existe acerca de estudios realizados del perfil genotípico de las
cepas aisladas de SARM en fosas nasales?
Los estudios realizaron la caracterización fenotípica y genotípica de los aislamientos
SARM, evidenciándose que existen 7 (70%) publicaciones donde realizaron la identificación del
gen mec A y solo en 3 (27.2%) publicaciones se reportan hallazgos fenotípicos de resistencia a la
oxacilina, es decir, Staphylococcus resistente a la oxacilina (ORSA) (ver Tabla 2).
Al evaluar la susceptibilidad antibiótica en el análisis de los estudios realizados, se
observó un alto nivel de resistencia de la bacteria a la penicilina (100%, 70%, 92%, 95.3%, 100%,
75%, 100%) en (Krishnamurthy et al., 2014) (Azis et al., 2016) (Aparecida et al., 2010) (Suaréz
del Aguila et al., 2020) (Ekinci et al.) (Conceição et al., 2017) (Daneli et al., 2020). Así también,
se observó que los aislamientos de las fosas nasales tienen una baja resistencia a la tetraciclina,
gentamicina eritromicina (<22%) en 6 estudios analizados. Finalmente, el 100% del Staphylococcus
aureus resistente a meticilina en las fosas nasales son sensibles a la vancomicina (ver Tabla 3).
Respecto a la pregunta: ¿Qué evidencia existe acerca de estudios realizados sobre la prevalencia de
Staphylococcus aureus resistente a meticilina en teléfonos celulares de estudiantes del sector salud? Se
revisaron 11 estudios publicados entre los años 2010 y 2020 sobre la presencia de Staphylococcus
aureus resistente a meticilina en los teléfonos celulares de estudiantes. De los cuales, el 54.5%
corresponde a estudiantes de medicina. Por tanto, a nivel de estudiantes que realizan prácticas
en el entorno hospitalario, se encontró evidencia de contaminación por SARM en los teléfonos
celulares, que oscila entre el 3.3% y el 31.58% (ver tabla 3), asimismo, solo 2 estudios (18%)
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reportaron hallazgo por análisis fenotípico de Staphylococcus resistente a la meticilina (MRSA) en una
proporción del 5.9% y 15.3% (Pathare et al., 2016) (Hikman y Anuar, 2020).
Tabla 2. Publicaciones que incluyen la prevalencia del patógeno en las fosas nasales de
estudiantes y trabajadores del sector salud.
Publicación
Año
País
Staphylococcus
Procedimiento de
identificación SARM
S.
aureus
SARM
Identificación
fenotípica
Identificación
molecular:
Gen mec A
1
Prates et al. (Aparecida et al.,
2010)
2010
Brasil
102
(40.8%)
2.4%
MIC oxacilina
si
2
Rohde,R et al. (Rohde y otros,
2014)
2014
Texas
26.%
1.2 %
CHROMagar
TM
MRSA
no
3
Krishnamurthy V. et al.
(Krishnamurthy et al., 2014)
2014
India
36
(30.3%)
11 (9.2%)
Uso de disco de
Cefoxitina (30
ug)
si
4
Hogan et al. (Hogan et al., 2016)
2016
Madagascar
91
(10.4%)
2.4%
Uso de disco de
Cefoxitina (30
ug)
si
5
Carvalho et al. (Matheus y otros,
2016)
2016
Brasil
30
(21.7%)
24.1%*
(ORSA)
Difusión en
disco de
Oxacilina.
Prueba de
sensibilidad de
ciprofloxacina
no
6
Bin Mohd Subri (Tigabu y otros,
2018)
2016
Malasia
22
(22.7%)
0%
Uso de disco de
Cefoxitina (30
ug)
no
7
Conceição, et al (Conceição et al.,
2017)
2017
Portugal
34-47
(72%)
5 (11%)
CHROMagar
TM
MRSA
si
8
Mat Azis, et al (Azis et al., 2016)
2017
Malasia
60
(31.3%)
10 (8.3%)
Uso de disco de
Cefoxitina (30
ug)
si
9
Ekinci, et al, (Ekinci et al.)
2018
Turkia
4
(9.1%)
2 (4.5%)
MIC oxacilina
si
10
Usman et al, (Suaréz del Aguila et
al., 2020)
2020
Perú
11
(7.3%)
34.80%
*(ORSA)
Uso de disco de
Cefoxitina (30
ug)
no
11
Danelli,T et al, (Daneli et al., 2020)
2020
Brazil
14
(13.6%)
3 (11.1%)
MIC oxacilina
si
* Staphylococcus aureus resistente a la oxacilina (ORSA)
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Tabla 3. Patrón de resistencia antibiótica del Staphylococcus aureus aislados de fosas nasales de
estudiantes y trabajadores del área del sector salud.
Antibióticos
Prates et
al.
(2010).
Krishnamurthy
V. et al. (2014).
Bin
Mohd
Subri,
et al.
(2016).
Carvalho
et al,
2016
Mat-
Azis, et
al.
(2017)
Conceição,
et al.
(2017).
Usman
(2020).
S. aureus resistente (%)
*R
R
R
R
R
R
R
Penicilina
92%
100%
83.5%
---
70%
75%
95.36%
Cefoxitin
---
100%
0%
---
6.67%
11%
34.80%
Oxacilin
5.80%
---
---
24.10%
---
---
90.60%
Eritromicina
63,6%
0.7%
6.67%
20%
---
Sulfametoxasol
/Trimetropin
0%
---
0%
82.80%
---
---
81.30%
Gentamicina *
0%
27,3%
---
---
0%
---
20.90%
Ciprofloxacina *
8.80%
63,6%
---
71.40%
0%
10%
---
Tetraciclina
---
0%
17.3%
20.70%
12%
3%
---
*R: Resistencia
En relación al perfil de susceptibilidad a los antimicrobianos de Staphylococcus aureus aislados
en teléfonos celulares de estudiantes, se indagaron 2 estudios. El estudio de Olu et al. (2021), reportó
que el 54.4% de cepas del Staphylococcus aureus aisladas expresaron resistencia a múltiples fármacos
tales como ampicillin, cefotaxime, ceftazidime y ciprofloxacin. Asimismo, el estudio de Pathare et
al. (2016), reportó el perfil de resistencia de los aislados resistentes a fármacos, tales como
eritromicina (48%) y clindamicina (29%), así como a una cepa de Staphylococcus aureus resistente a la
vancomicina; también realizó una evaluación de forma simultánea donde indica la presencia del
Staphylococcus aureus en teléfonos celulares y fosas nasales en estudiantes y trabajadores del sector
salud. En el caso de los estudiantes preclínicos se encontró S. aureus en fosas nasales el 11.4 %;
estudiantes clínicos el 20.8 % y, S. aureus en teléfonos celulares el 9.8 % y, 15.3 respectivamente. En el
caso de los trabajadores del área de salud se halló S. aureus en fosas nasales 13.8 %; y 2.6 en teléfonos
de los trabajadores.
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*Los aislamientos de MRSA son detectados por análisis fenotípico, por resistencia a la Oxacilina o
crecimiento en placas de Chrom DMRSA.
N°
Publicación
Año
País
Teléfonos
celulares
(n)
Estudiantes
Sector salud
Staphylococcus aureus
Enfermería
Medicina
S. aureus
(%)
*MRSA (%)
Resistencia a
antibióticos
1
Cinar et al.
(Cinar et al.,
2014)
2013
Turkia
40
x
31.58%
No detectado.
No realizado
2
Foong, et al.
(Foong et al.,
2015)
2015
Australia
80
x
-
0%
-----
3
Pathare N
(Pathare et al.,
2016)
2016
Omán
72
x
-
15.3%
Eritromicina (33%)
Clindamicina (57%)
4
Zakai S, et al.
(Zakai et al.,
2016)
2016
Arabia
Saudita
105
x
16.2%
No detectado.
----
5
Kotris, et al.
(Kotris et al.,
2017)
2017
Croacia
60
x
15%
No detectado.
---
6
Jalalmanesh, et
al. (Jalalmanesh
y otros, 2017)
2017
Iran
30
x
3.3%
No detectado.
---
7
Goh y Chung et
al. (ZNL &
Chung )
2019
Malasia
50
x
77.8%
20%
8
(Tailor et al,
2019) (Tailor y
otros, 2019)
2019
Australia
50
x
x
6%
No detectado.
---
9
(Hikman N, et
al. (Hikman &
Anuar, 2020)
2020
Malasia
126
Facultad
Ciencias de
la Salud
Facultad
Ciencias de
la Salud
20.9%
5.9%
10
Cicciarella M,
et al.
(Cicciarella y
otros, 2020)
2020
Roma
59
x
4%
No detectado.
---
11
(Olu Taiwo, et
al. (Taiwo y
otros, 2021)
2021
Ghana
120
x
x
13.3%
No detectado.
Eritromicina
(31.8%)
Tetraciclina
(40.9%)
Tabla 4. Publicaciones que incluyen frecuencia de los Staphylococcus aureus aislados de los teléfonos
móviles en estudiantes del sector salud
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La Tabla 4 muestra la conducta de uso y desinfección de los teléfonos celulares por parte
de los estudiantes sanitarios, las evidencias revisadas en 4 estudios que reportan en promedio un
26% el uso de desinfectantes como el alcohol. Asimismo, en promedio el 36% de los estudiantes
limpian sus teléfonos celulares por lo menos una vez por semana.
Tabla 5 . Conducta de uso y desinfección de los teléfonos celulares en estudiantes sanitarios
Publicación
Uso de desinfectantes
(alcohol) en la
limpieza del celular
Limpieza de los
teléfonos móviles
por lo menos una
vez por semana
Uso del
teléfono celular
en el hospital
Uso del celular
en los baños
Cinar et al
5%
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Zakai S, et al
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Kotris, et al
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Jalalmanesh, et al
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Foong, te al.
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Cicciarella, et al.
26.90%
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Figura 2. Conducta de uso y limpieza de los teléfonos celulares
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Cinar et al Zakai S, et al Kotris, et al Jalalmanesh, et
al
Foong, te al. Cicciarella, et al.
5%
32%
10%
67%
45%
32%
15%
86.70%
12.80%
26.90%
100%
93.50%
59%
100%
Conducta de uso y limpieza de los telefonos celulares en
estudiantes
Uso de desinfectantes (alcohol) en la limpieza del celular
Limpieza de los teléfonos móviles por lo menos una vez por semana
Uso del teléfono celular en el hospital
Uso del celular en los baños
REVISTA DE LA UNIVERSIDAD DEL ZULIA. 3ª época. Año 14, N° 40, 2023
Noemi Zuta Arriola et al.// Staphylococcus aureus resistente a meticilina (SARM), en fosas nasales… 397-421
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3. Discusión
El estado de portador de Staphylococcus resistente a meticilina en fosas nasales y teléfonos
celulares en estudiantes y trabajadores del sector salud es considerado como un factor de riesgo
para el desarrollo de infecciones y consecuencias graves en la piel; inclusive pueden ocasionar
neumonía, osteomielitis, artritis infecciosa (septicemia) y endocarditis. A nivel global se trata de
un tema que debería convertirse en común dadas las características. Sin embargo, pocos
pacientes y receptores tienen conocimiento de ello.
En el presente estudio, con respecto al SARM (presencia del gen mec A) la colonización
osciló entre 1.2% y el 11.1%. Dichos resultados obtenidos en estudiantes del sector salud
concuerdan con las investigaciones que reportan la presencia del Staphylococcus aureus en las fosas
nasales en estudiantes del sector salud ( Reyes et al., 2020) (Carmona et al., 2017) (Bhatta et al.,
2018), cuyos estudios encontraron frecuencias del 28%, 34.6%, 35% en Colombia, España y
Nepal, respectivamente.
Es importante mencionar que la variabilidad de prevalencia en las fosas nasales en los
diferentes estudios varía de acuerdo con la calidad de la muestra y método fenotípico basado en
las características observables, como el desarrollo, las propiedades metabólicas, la morfología y
la población estudiada.
Sin embargo, también es importante considerar el factor exposición clínica creciente a
través de estudios longitudinales, como el realizado por Conceicao et al. (2017), quienes
evaluaron la colonización de Staphylococcus aureus durante cuatro años de asistencia a la
Universidad en una población de enfermería, informando que el número de estudiantes que
fueron colonizados en algún momento de su etapa académica aumentó considerablemente (72%)
con respecto a la colonización al inicio de sus estudios (Conceição et al., 2017). De igual manera
ocurre con el estudio de trabajadores y estudiantes de salud en Madagascar, de 1548 hisopos
nasales analizados, 171 (11 %) dieron positivo para S. aureus; 20 (1,3 %) de los aislamientos se
identificaron como SARM; S. aureus se detectó en 91 de 863 trabajadores de salud (10,4 %) y en
80 (11,8 %) de 685 estudiantes; sin embargo, con respecto a los trabajadores, 14 (1,5 %) portaban
SARM en comparación con 6 (0,9 %) estudiantes. Además, se destaca que, la portación nasal de
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S. aureus y SARM fue prevalente en mayor significancia en mujeres que en hombres, demostró que,
los clones de Staphylococcus aureus resistente a la meticilina (SARM) son considerados una amenaza
significativa para los pacientes internados ya que, la bacteria se puede transmitir vía portadores
asintomáticos en los centros de atención de salud (Hogan et al., 2016).
Respecto al perfil de resistencia de los Staphylococcus aureus aislados de las fosas nasales de
los estudiantes de enfermería, se encuentran 7 estudios (Krishnamurthy et al., 2014) (Azis et al.,
2016) (Aparecida et al., 2010) (Suaréz del Aguila et al., 2020) (Ekinci et al.) (Conceição et al.,
2017) (Daneli et al., 2020), los cuales permiten observar el alto nivel de resistencia a la Penicilina
y la resistencia menor a la tetraciclina, gentamicina eritromicina (<22%). Ello es de esperar a
consecuencia del amplio uso y abuso de antibióticos en la población estudiantil.
Se debe mencionar que no existen estudios que reporten cepas del Staphylococcus aureus
resistente a vancomicina; no obstante, es evidente que estos patógenos están afectando a la
población y trasmitiéndose aceleradamente, ya que los estudiantes que albergan estos
aislamientos pueden actuar como reservorios y transferir a otras personas en condiciones de vida
hacinadas, como es el caso del estudio de Aboo et al. (2017), el cual determinaron que, un grupo
de 700 estudiantes voluntarios y saludables que residían en distintas universidades en Urmia,
Irán, eran susceptibles a los antibióticos, como la penicilina y vancomicina, luego de un cribado
nasal, dando como resultado el 93.4% convirtiéndose en una amenaza para la comunidad. El
resultado de esta revisión exige vigilancia continua y estricta de detección de portadores nasales
del Staphylococcus aureus y SARM en todos los estudiantes de Ciencias de la Salud que realizan sus
rotaciones clínicas para minimizar la transmisión de este microrganismo de
la comunidad a los entornos hospitalarios y viceversa.
De hecho, las prácticas universales como la higiene de manos, uso de mascarillas y
guantes, ayudarán a disminuir las tasas de infección no solo por SARM, sino también por otros
patógenos como la especies de klebsiella, que dio como resultado de un estudio en 226 teléfonos
celulares de profesionales de la salud, arrojando que 15 de los dispositivos (6,9 %) contenían
dichas bacterias pertenecientes a Gram negativa encapsulada (Bodena et al., 2019). Muchos
patógenos, tales como el Staphylococcus aureus son capaces de sobrevivir en superficies
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ambientales, contaminando las fosas nasales, por ejemplo, al momento de entablar una
comunicación telefónica, las manos y el rostro (labios y orejas) tiene contacto directo con el
celular, incluso en ocasiones, las manos lo tienen con la superficie circundante, lo cual aumenta
el riesgo de contaminación cruzada de microorganismos, favorecido por factores ambientales
tales como la humedad y la temperatura (Noumi et al., 2020).
En los estudios (Trivedi et al., 2011) (Al-Abdalall, 2018) (Brady et al., 2009) (Bodena et al.,
2019) consideran una población amplia como los trabajadores del área salud, y se encontraron
frecuencias de contaminación de teléfonos celulares desde el 14.3% hasta el 75%, donde se
recomienda reducir los riesgos de contaminación con las propuestas de educación del personal,
medidas estrictas de higiene, limpieza de dispositivos de manera constante y considerar las
diferentes restricciones durante el uso de tecnología en las áreas de alto riesgo, como los
quirófanos, unidades de cuidados intensivos (UCI), por último, la unidad de pacientes
quemados.
La prevalencia de colonización de SARM en los teléfonos móviles se explica por la
presencia de varios factores de adherencia, tales como la formación de biopelículas en
dispositivos celulares, tal como lo demuestra el estudio de Noumi et al. (2020). Existen además
del SARM muchas bacterias multirresistentes en los teléfonos móviles como en las computadoras
de estudiantes, como fue el caso de un estudio profundo en Ghana acerca de la magnitud de las
diversas bacterias; se recolectaron 240 hisopos de las superficies de estos dispositivos, los cuales
se cultivaron en agar MacConkey, sangre y sal manitol, se obtuvieron un total de 91 aislados
bacterianos, y se probaron contra 9 antibióticos mediante el método de disco de Kirby-Bauer. El
estudio reveló que los teléfonos y los teclados de las computadoras poseían niveles de
contaminación de 83,3% y 43,3%; entre las bacterias aisladas fueron: staphylococcus epidermidis
(25,4%), klebsiella (12,9 %), staphylococcus aureus (9,2 %), escherichia coli (6,7 %), Pseudomonas spp. (5,4%),
enterobacter cloacae (2,1%) y enterobacterspp. (1,7%). Y en líneas generales, 91 aislados bacterianos
fueron resistentes a ampicilina (96,7 %) y tetraciclina (75,8 %), cloranfenicol (49,5%), cefotaxima (18,7 %),
ceftadizima (14,2 %), ciprofloxacina (25,3 %) y gentamicina (24,7%). Concluyendo que, los dispositivos
tecnológicos de las computadoras de los estudiantes de salud de la Universidad estaban
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contaminados con bacterias patógenas.
Frente a ello, diversos estudios (Hikman y Anuar, 2020) (Bodena et al., 2019) ( Akinyemi
et al., 2009) recomiendan incentivar el lavado de manos y las buenas prácticas de higiene para
evitar la posibilidad de adherencia de microrganismos y la transmisión de enfermedades
bacterianas adquiridas tanto en el hospital como en la comunidad, es importante señalar que en
la actualidad los teléfonos móviles son necesarios en la vida de la población estudiantil, y con el
aumento de las aplicaciones tecnológicas que mejoran la comunicación, se debe incrementar la
gestión de los cuidados del paciente de manera rápida y eficaz.
Según el estudio de Wu et al. (2020), el manejo de teléfonos móviles para la comunicación
en los servicios de urgencias es una práctica cotidiana por ello, comprobaron mediante placas de
cultivo que existen colonias bacterianas en los teléfonos móviles antes y después del trabajo,
ofreciendo como alternativa limpiar con desinfectantes y con alcohol al 75 % ya que, reduce de
manera efectiva la cantidad de colonias en un teléfono móvil o en una cubierta de plástico
temporal.
Estos resultados de conducta de limpieza son similares a los que realizan los profesionales
de enfermería (Morioka et al., 2011) (Katsuse et al., 2017). Morioka et al. (2011) encontró que el
33,6% de los profesionales de enfermería no se lavan las manos después de usar el teléfono celular,
a pesar de la exigencia por hacerlo al terminar o iniciar con un procedimiento de rutina. Por otro
lado, Kanayama et al. (2017), investigó la relación genética de aislamientos de Staphylococcus aureus
recuperados de teléfonos celulares, palmas y dedos de usuarios, en los cuales se determinaron
aislamientos genéticamente idénticos entre toda la materia de estudio, los cuales fueron
consistentes con los teléfonos. Esta situación reforzó la necesidad de una apropiada higiene
corporal, mucho antes del contacto con el paciente.
De los estudios revisados (Cinar et al., 2014) (Zakai et al., 2016) (Kotris et al., 2017)
(Foong et al., 2015), se observó que en promedio, el 26% de los estudiantes usan el alcohol en la
limpieza y desinfección del teléfono celular, por ejemplo, en los estudios de Koscova (2018) y Yeh
Hung Wu (2020), se confirma que el uso de desinfectantes como el alcohol en la limpieza de los
teléfonos reduce la presencia de microorganismos desde 100% a 75%. Además, demostró que el
uso de toallas con isopropanol en la desinfección de dispositivos móviles por parte de las
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enfermeras disminuyó significativamente la carga bacteriana (p =0,000670).
Varios estudios (Al-Abdalall, 2018) (Missri et al., 2019) (Koscova et al., 2018) (Bhardwaj
et al., 2020) recomiendan el uso de alcohol isopropílico en la limpieza de los teléfonos celulares
acompañado de una buena higiene de las manos para prevenir infecciones cruzadas. Esta
medida debe ser aplicada sobre todo en los entornos hospitalarios, considerando desinfectar los
dispositivos móviles con toallitas con alcohol isopropílico al 70% o toallitas con alcohol etílico.
Por otro lado, en 2 estudios se realizaron pruebas de susceptibilidad antibiótica de
Staphylococcus aureus aislados de teléfonos móviles de estudiantes de enfermería y medicina que
indican presencia de resistencia a múltiples fármacos, tales como ampicilina, cefotaxima,
ceftazidima y ciprofloxacino. Estos resultados son parecidos a los de Al Momani et al. (2018),
quién determinó la resistencia del patógeno a la clindamicina (35,7%), penicilina (28,6%),
sulfametoxazol (14,2%). De los resultados se puede deducir la alta resistencia de
microrganismos por el consumo inadecuado de antimicrobianos de amplio espectro, a menudo
por ventas sin receta o prescripción médica, lo cual es una práctica común en varios países (Al
Momani et al., 2018). Además, según la Organización Mundial de la salud, la resistencia a los
antibióticos, es la mayor amenaza para la salud mundial, afectando el debido tratamiento y
prolongando las visitas hospitalarias ya que, el paciente hace un uso indebido de ciertos fármacos
(OMS). Por lo tanto, se deben elaborar directrices y fortalecer sistemas de control sobre el uso
de antimicrobianos para la prevención de la resistencia a los antimicrobianos.
Finalmente, al evaluar la relación entre la colonización nasal y la contaminación de los
teléfonos celulares, se encontraron investigaciones a nivel de estudiantes del sector salud, en este
sentido, destacan los estudios de Pathare et al. (2016) , el cual muestra una relación de 28 (9.0%)
/ 5 (1.6%) de contaminación simultánea entre teléfonos celulares y las fosas nasales. Asimismo,
Safdari et al. (2020) encontró en 24 muestras de hisopado en el teléfono celular del personal de
emergencia, que estaban contaminados con SARM, incluso, la superficie del teléfono móvil y la
secreción nasal del 12% del personal estudiado estaban infectadas. De forma similar, en el estudio
de Karunarathna et al. (2020) realizado en Sri Lanka, encontraron que 109 personas portadoras
nasales de S. aureus (de un total de 282) presentaban SARM en su sistema. En dicha investigación,
la alta contaminación de celulares y la frecuencia importante de portadores nasales de SARM dejó
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en evidencia una relación entre la colonización nasal y la contaminación de los teléfonos. En la
misma línea, dos estudios previos evidenciaron que el 25.8% y 10.6% de colonizados nasales
tenían S. aureus concomitantes en los teléfonos (Brady et al., 2011) (Chang et al., 2017).
Específicamente, Chang et al. (2017) en su estudio, reportó que Staphylococcus aureus es el
patógeno clínico más comúnmente encontrado en 66 (94.3%) de 70 miembros del personal
médico, tanto en su teléfono móvil como en sus manos y fosas nasales (Chang et al., 2017). Por lo
tanto, es posible que las bacterias se transmitan desde la secreción nasal a la superficie del
teléfono celular, lo que conduce a la contaminación del aparato, y del propio entorno hospitalario
(Vanlalbiakdiki et al., 2019). De ese modo se considera un caso importante prohibir el uso de
teléfonos celulares en áreas de alto control hospitalario, debido a que, la magnitud de infecciones
como se dio en el caso de estudio de Jalalmanesh et al. (2017) puede ser grave, en tan solo 30
teléfonos móviles de estudiantes de medicina, un 53.3% se encontraba infectado con
staphylococcus epidermidis (26,7 %), candida no albicans (16,7 %), bacillus PSP (13,3 %), micrococcus
PSP (10 %), streptococcus no hemolítico y enterococcus (6,7 % cada uno), y klebsiella y
staphylococcus aureus (cada 3,3%).
Con los estudios recolectados se puede determinar el posible papel de los teléfonos
móviles como un fómite importante que contribuye a la transmisión de infecciones microbianas
en epidemias y pandemias como la COVID19 (Olsen et al., 2020).
Conclusiones
Los estudios clasificados confirman la colonización nasal Staphylococcus aureus
multirresistente entre estudiantes del sector salud de 9.1 % al 72%, de los cuales, el 1.2 % a
14% se encuentran en las fosas nasales, por lo que se requiere atención para prevenir
infecciones nosocomiales. Estudiantes y trabajadores del sector salud se encuentran en
contacto directo con pacientes de todo tipo y condición médica, por ende, están más
propensos a contagiarse de SARM de manera mutua.
Existe evidencia de la contaminación en teléfonos celulares de los estudiantes sanitarios
del sector salud, las cifras indican que oscila entre el 6% al 32% de Staphylococcus aureus,
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constituyendo una fuente potencial de posible diseminador de microorganismos en los
hospitales. Como se sabe, los teléfonos móviles se utilizan muy cerca de partes sensibles del
cuerpo humano, como el rostro, las orejas, los labios y las manos, lo cual puede provocar la
transmisión de infecciones bacterianas.
Existe evidencia que más del 50% de estudiantes del sector salud no realizan con
frecuencia la limpieza de su teléfono móvil y tampoco usan desinfectantes para llevar a cabo
sus actividades, debido al desconocimiento y la falta de medidas de higiene, como el lavado de
manos y la desinfección de aparatos de uso personal. Los agentes transmisores de bacterias
patógenas pueden llegar a causar infecciones en las personas graves.
Recomendaciones
Estudiantes del sector salud deberían tomar conciencia sobre el uso correcto de los
dispositivos móviles en el entorno sanitario. Hacer uso de forma correcta los desinfectantes a
base de alcohol, lavarse las manos de manera frecuente, ya que, si existe evidencia de las
transmisiones de bacterias como el Staphylococcus aureus y el SARS-CoV2.
Los trabajadores del sector salud deben tener la obligación de fomentar la correcta higiene
antes, durante y después de sus labores cotidianas, ya que pueden propagar con facilidad las
bacterias y afectar a pacientes hospitalizados en áreas críticas. Es indispensable fortalecer las
prácticas de higiene y seguridad, fomentar la creación y el cumplimiento de un proceso
estandarizado de bioseguridad como una garantía para el uso seguro de teléfonos móviles el
ámbito hospitalario.
La investigación del presente estudio permitió esclarecer que, los estudiantes y
trabajadores de salud se encuentran más propensos a la transmisión y colonización de S. aureus
y SARM, ya que los porcentajes que demuestran los estudios son respaldados con pruebas
sanitarias que arrojan un alto índice de contagio por las bacterias estudiadas.
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