Artículo Original
Bacteriología
Kasmera 52:e5239614, 2024
P-ISSN
0075-5222 E-ISSN 2477-9628
https://doi.org/10.56903/kasmera.5239614
Microorganismos aislados en pacientes
con COVID-19
Microorganisms
isolated from patients with COVID-19
Castellano-González, Maribel Josefina (Autora de
Correspondencia). https://orcid.org/0000-0002-1992-8349.
Universidad del Zulia. Facultad de Medicina. Escuela de Bioanálisis.
Departamento de Microbiología. Cátedra de Bacteriología General. Maracaibo.
Zulia-Venezuela. Dirección Postal: calle 65 con final de Avenida 19. Edificio
Ciencia y Salud. Planta Baja. Laboratorio de Bacteriología. Universidad del
Zulia. Maracaibo. Zulia. Venezuela. Teléfonos: +58-414-6545914. E-mail: mjcastellanog@gmail.com : https://www.researchgate.net/profile/Maribel_Castellano
Chirinos Cárdenas, Mairelin Delia. https://orcid.org/0000-0001-5270-8797.
Universidad
del Zulia. Facultad de Medicina. Escuela de Bioanálisis. Departamento de
Microbiología. Cátedra de Bacteriología General. Maracaibo. Zulia-Venezuela.
E-mail: mairelinchirinos1234@gmail.com
Sanz-Ferrer,
Rosmery Carolay. https://orcid.org/0000-0002-3842-6985.
Universidad del Zulia. Facultad de Medicina. Escuela de Bioanálisis.
Departamento de Microbiología. Cátedra de Bacteriología General. Maracaibo.
Zulia-Venezuela. E-mail: rosmery93sf@gmail.com
Sandoval-Castellano
Isabelle Virginia. https://orcid.org/0000-0002-4296-0523.
Universidad del Zulia. Facultad de Medicina. Escuela de Medicina. Maracaibo.
Zulia-Venezuela. E-mail: isavirsandocast@gmail.com
Resumen
Palabras
claves: virus
del papiloma humano, enfermedades de transmisión sexual, neoplasias del cuello
uterino, Ecuador.
Abstract
This
study aims to identify microorganisms (bacteria and/ or yeasts) isolated from
samples from patients held in the Intensive Care Unit of a Sentinel Hospital in
the city of Maracaibo, with a confirmed diagnosis of COVID-19, during the
period between January 1, 2020 and May 31, 2021. The antimicrobial
susceptibility of the isolated microorganisms was also evaluated. The average
age of the patients was 54.42 years, with a predominance of males (56.00%) and
adults (66.00%). 41.75% (89/206) of the cultures were positive. In 72% (36/50)
of patients, mixed cultures with bacteria and yeast were obtained. In bacteria,
the observed resistance rate to all antibiotics was high (> 50.00%).
All strains were multi-resistant. Antifungal resistance was variable according
to the drug used, voriconazole (8.57%), fluconazole (3.57%); whereas, for caspofungin, total sensitivity (100.00%) was observed. The
most frequent microorganisms were: Candida
albicans Complex (17.45%), Acinetobacter
baumannii/calcoaceticus Complex (15.30%) and Klebsiella pneumoniae (13.96%), results that show the predominance
of these opportunistic pathogens as possible causes of colonization and / or
co-infections in patients affected by COVID-19; as well as its manifest
resistance to multiple antimicrobials.
Keywords: coronavirus, COVID-19, SARS-COV-2,
coinfection, bacteria, yeasts, intensive care unit.
Recibido: 25/05/2023 | Aceptado: 13/11/2023 | Publicado: 13/10/2024
Como Citar: Castellano-González, MJ,
Chirinos-Cárdenas, MD, Sanz-Ferrer, RC, Sandoval-Castellano IV. Microorganismos
aislados en pacientes con
COVID-19. Kasmera. 2024;52:e5239614. doi: 10.56903/kasmera.523614
Introducción
En diciembre del 2019, en la ciudad Wuhan, provincia de Hubei (China) se
originó un brote de casos de neumonía de origen desconocido. La secuenciación
del genoma viral del agente causal (Gen
Bank, código de acceso MN 908947.3) permitió identificar la relación entre
este y los miembros de una especie conocida como Coronavirus (CoV) causantes del síndrome respiratorio agudo severo
(SARS, por sus siglas en inglés), por lo que el virus fue denominado SARS-CoV-2
por el Comité Internacional de Taxonomía de Virus. La enfermedad, fue
denominada en consecuencia, COVID-19, que significa (Corona Virus Disease 2019, según sus
siglas en inglés). El aumento progresivo de casos a nivel mundial condujo a que
la Organización Mundial de la Salud, el 11 de marzo del 2020, declarara esta
infección viral como una pandemia (1).
En la gran mayoría de los casos, la infección por SARS-CoV-2 produce
síntomas similares a la influenza; pero en pacientes con edad avanzada o con
enfermedad crónica preexistente, la enfermedad puede progresar hasta una forma
grave de neumonía intersticial, de rápida evolución que puede conducir a la
muerte en el 2 al 5% de los casos (1-4).
La situación de pandemia de COVID-19 se asocia a la probabilidad de
infección conjunta con otros patógenos respiratorios frecuentes en pacientes
con criterios de ingreso hospitalario (3,4). Un alto porcentaje de los pacientes con
COVID-19 podrían estar coinfectados con uno o más de otros patógenos,
generalmente bacterias; pero también se ha reportado la coexistencia con otros
virus respiratorios, como el de Influenza, con similar presentación clínica,
mecanismo de transmisión y coincidencia estacional (1).
Las infecciones bacterianas o fúngicas secundarias son un factor de
riesgo importante para los resultados adversos de la COVID-19. Estudios han
mostrado que un número significativo de pacientes hospitalizados por esta
enfermedad desarrollan infecciones secundarias peligrosas, como neumonía y
sepsis. Las pruebas de diagnóstico microbiológico han permitido identificar la
presencia de estas infecciones; además de un incremento notable de la
resistencia antimicrobiana, lo que desempeña un papel fundamental en la
respuesta de la salud pública en el curso de la pandemia (1-4).
Las coinfecciones bacterianas y/o fúngicas representan una seria amenaza
para los pacientes con COVID-19 y, otros factores, como las comorbilidades y la
edad coadyuvan en la aparición de complicaciones severas, potencialmente
mortales, elementos que han indicado a la comunidad médica, pautas importantes
para direccionar la terapéutica en estos pacientes (1).
La pandemia de COVID-19 no solo constituye un reto sin precedentes en
todos los aspectos de la atención sanitaria, sino también en el uso efectivo de
los antibióticos y el manejo de las enfermedades infecciosas. La prescripción
excesiva o inadecuada de tratamientos antibióticos en el curso de la pandemia
podría promover la aparición de bacterias multidrogoresistentes
(MDR) y reducir la eficacia de futuros tratamientos, por lo que se debe reforzar
la prudencia en la utilización de este tipo de agentes terapéuticos. Si bien la
COVID-19 es una infección viral y, en consecuencia, los antibióticos están
contraindicados, hay pacientes diagnosticados en los que existe confirmación o
elevada sospecha de coinfección bacteriana. En estos cuadros clínicos, es
ineludible la administración de terapia antimicrobiana (5-7).
Las infecciones secundarias, con bacterias, virus y otros patógenos, son
fenómenos bien descritos en influenza, SARS (Síndrome respiratorio agudo
severo), MERS (Coronavirus del Síndrome Respiratorio del Oriente Medio) y otras
enfermedades virales respiratorias; sin embargo, la información sobre las
coinfecciones en la COVID-19, es todavía limitada y continúa apareciendo. A
pesar del uso empírico común de los antimicrobianos de amplio espectro en
pacientes con infecciones respiratorias asociadas al coronavirus, no existen
suficientes datos que sustenten la asociación significativa de la coinfección
bacteriana o fúngica a la COVID-19; por lo que es urgente la producción de
evidencia prospectiva que sirva de base para establecer políticas
antimicrobianas e intervenciones apropiadas y específicas para la pandemia (2).
Sobre las bases de las consideraciones anteriores, se realizó la
presente investigación en las instalaciones de la
Sección de Bacteriología del Laboratorio Clínico de la Escuela de
Bioanálisis de la Universidad del Zulia (LCEBLUZ) con la finalidad de determinar cuáles son los microorganismos aislados
en muestras procedentes de pacientes con COVID-19 cuyos cultivos fueron
procesados en la institución. De igual manera, se evaluó la susceptibilidad de
los microorganismos aislados frente a los agentes antimicrobianos de uso
clínico frecuente en la terapéutica clínica, durante el curso de la pandemia de COVID-19.
Métodos
Tipo y diseño de investigación: la presente investigación es del tipo descriptivo, observacional y no
experimental, transversal, de campo y retrospectiva (8-10).
Población y muestra: la población y
muestra para la presente investigación estuvo representada por la totalidad de
pacientes recluidos en la Unidad de Cuidados Intensivos (UCI) de un Hospital
Centinela de la ciudad de Maracaibo (Venezuela), con diagnóstico confirmado de
COVID-19; a partir de los cuales se obtuvieron muestras para cultivo
microbiológico, durante el periodo de estudio (n=50).
Aislamiento, identificación y
pruebas de susceptibilidad antimicrobiana: las cepas fueron aisladas siguiendo la metodología
convencional para el cultivo de muestras clínicas. A este fin, se inocularon en
los medios de cultivo habituales, de acuerdo al origen de la muestra, y fueron
incubadas apropiadamente. Para la identificación bacteriana, se efectuaron
pruebas bioquímicas adicionales y se efectuó la coloración de Gram, en caso de
ser necesario. Para la identificación presuntiva de levaduras, se utilizó adicionalmente,
la prueba de generación de tubo germinales, producción de colonias en agar cromogénico (CHROM Agar Candida)
y la filamentización en Corn
Meal Agar (10).
Tanto para las bacterias como para las levaduras aisladas, se efectuó la
determinación de la susceptibilidad antimicrobiana por el método de difusión en
agar (Kirby & Baüer), siguiendo los lineamientos del Instituto para la
Estandarización de Laboratorios Clínicos (CLSI) (11,12).
Para el control de calidad, se utilizaron las cepas de Escherichia coli ATCC®25922; Pseudomonas aeruginosa ATCC®27853;
Acinetobacter baumannii ATCC®19606
y Candida albicans ATCC®
90028.
Técnica de recolección de datos: se revisó el registro
de los resultados de todos los cultivos procesados en el LCEBLUZ durante el
periodo estudiado. Los datos de los microorganismos aislados se asentaron en
una planilla especialmente
elaborada, en la que se incluyeron: la identificación del paciente, edad,
categoría de edad del paciente, sexo, tipo de muestra biológica de origen,
resultado del (los) cultivo (s), microorganismo (s) aislado (s) y perfil de
susceptibilidad a los agentes antimicrobianos.
Aspectos bioéticos: este estudio se llevó
a cabo de acuerdo con la Declaración de Helsinki modificada (13). Debido a la naturaleza del estudio, no se
requirió el consentimiento escrito de los pacientes; pero sí se contó con la
autorización de la Coordinación del LCEBLUZ para su ejecución. Los resultados
de las pruebas y la información de los pacientes fueron codificados en
acatamiento a las normas de bioética internacionales para investigación,
salvaguardando el principio de confidencialidad del paciente.
Análisis estadístico: para el registro de la información y la
determinación de los porcentajes de resistencia y sensibilidad, se utilizó el
programa WHONETTM, versión 2020 (World
Health Organization, WHO). Los resultados obtenidos se presentan por
distribuciones de frecuencia, en tablas o gráficos, según se considerara
conveniente. Mediante el empleo del programa IBM® SPSS® Statistics para Windows, versión 27, se contrastaron los
porcentajes, mediante las pruebas de chi cuadrado o prueba exacta de Fisher,
cuando fuera necesario. Para todas las pruebas estadísticas se utilizó una
significancia de 5% (α = 0,05).
Resultados
Durante el periodo estudiado, se analizaron
muestras provenientes de 50 pacientes diferentes con diagnóstico de COVID-19 y
que permanecían recluidos en la UCI de un hospital centinela de la ciudad de
Maracaibo. Casi la totalidad de los pacientes (94,00%), recibió, además,
ventilación mecánica. De estos, el 56,00% (28/50) eran hombres y 44,00% (22/50)
eran mujeres. La edad promedio de los pacientes fue de 54,42 años, con una
desviación estándar de 14,24 + 0,2; con un valor mínimo de 15; un valor
máximo de 83 y, un rango de 68 años. La mayor cantidad de pacientes afectados
correspondió a la categoría adultos (66,00%), seguidos de los pacientes
geriátricos (32,00%) y, por último, los pediátricos (2,00%). En general, 11
pacientes fallecieron (22,00%); mientras que, 39 pacientes (78,00%) fueron
dados de alta para el momento del análisis (Tabla 1).
Tabla 1. Características
Clínico-Demográficas de los Pacientes
|
Características |
Número o
Promedio |
Porcentaje
o DS |
|
Edad |
|
|
|
Años |
54,42 |
14,24 + 0,2 |
|
Categoría de Edad |
|
|
|
Pediátrico |
1 |
2,00 |
|
Adulto |
33 |
66,00 |
|
Geriátrico |
16 |
32,00 |
|
Sexo |
|
|
|
Masculino |
28 |
56,00 |
|
Femenino |
22 |
44,00 |
|
Desenlace |
|
|
|
Dados de Alta |
39 |
78,00 |
|
Fallecidos |
11 |
22,00 |
DS: Desviación estándar
A partir de estos pacientes, se cultivaron
206 especímenes diferentes. En 12 pacientes (24,00%) se realizó un cultivo
único y en 2 pacientes se obtuvieron cultivos pareados (4,00%); mientras que,
en los 36 pacientes restantes (72,00%) se procesaron múltiples muestras, con un
rango comprendido entre 3 y 14 cultivos por paciente (Tabla 2).
Tabla 2. Cultivos Procesados por
Paciente
|
Número de Cultivos Procesados |
Pacientes |
|
|
Número |
Porcentaje |
|
|
1 |
12 |
24,00 |
|
2 |
2 |
4,00 |
|
3 |
16 |
32,00 |
|
4 |
7 |
14,00 |
|
5 |
1 |
2,00 |
|
6 |
2 |
4,00 |
|
7 |
3 |
6,00 |
|
8 |
2 |
4,00 |
|
9 |
- |
- |
|
10 |
2 |
4,00 |
|
11 |
- |
- |
|
12 |
1 |
2,00 |
|
13 |
- |
- |
|
14 |
2 |
4,00 |
|
Total |
50 |
100,00 |
Del total de cultivos procesados(n=206), 86
resultaron positivos (41,75%), repartidos como se presenta a continuación:
24/33 secreciones traqueales (72,73%); 21/40 urocultivos (52,50%); 17/92 hemocultivos
(18,47%); esputos 15/20 (75,00%); 4/6 exudados faríngeos (66,67%); 3/3
secreciones de úlceras de cúbito (100,00%) y, finalmente, 2/3 puntas de catéter
(66,67%). Ningún cultivo de heces, líquido pleural y exudado nasal resultó
positivo (Tabla 3).
Tabla 3. Resultados de los Cultivos según Tipo de Muestra
|
Tipo de
Muestra |
Resultado
de los Cultivos |
Total |
|||||
|
Positivos |
Negativos |
|
|||||
|
No |
% |
No. |
% |
No. |
% |
||
|
Sangre |
17 |
18,47 |
75 |
81,52 |
92 |
44,66 |
|
|
Orina |
21 |
52,50 |
19 |
47,50 |
40 |
19,42 |
|
|
Secreción Traqueal |
24 |
72,73 |
9 |
27,27 |
33 |
16,02 |
|
|
Esputo |
15 |
75,00 |
5 |
25,00 |
20 |
9,71 |
|
|
Exudado Faríngeo |
4 |
66,67 |
2 |
33,33 |
6 |
2,91 |
|
|
Heces |
- |
- |
4 |
100,00 |
4 |
1,94 |
|
|
Líquido Pleural |
- |
- |
4 |
100,00 |
4 |
1,94 |
|
|
Úlcera de decúbito |
3 |
100,00 |
- |
- |
3 |
1,46 |
|
|
Punta de catéter |
2 |
66,67 |
1 |
33,33 |
3 |
1,46 |
|
|
Exudado Nasal |
- |
- |
1 |
100,00 |
1 |
0,49 |
|
|
Total |
86 |
41,75 |
120 |
58,25 |
206 |
100,00 |
|
De los 86 cultivos positivos, en 15 (17,45%)
se recuperaron cepas del Complejo C.
albicans); en 13 (15,13%) se aislaron miembros del Complejo Acinetobacter baumannii/calcoaceticus (CABC); en 12 (13,96%) se obtuvo crecimiento de Klebsiella pneumoniae (K. pneumoniae); en 10 (11,64%) se detectó Candida tropicalis (C. tropicalis); en 8
(9,30%) Candida parapsilosis (C. parapsilosis); en 6 (6,99%) se encontró Candida glabrata (C. glabrata) y en 4
(4,64%) creció Pseudomonas aeruginosa (P.
aeruginosa). Dos cultivos (2,32%) resultaron positivos para cada uno de los
siguientes microorganismos: Morganella
morgannii (M. morgannii), Pseudomonas fluorescens (P.
fluorescens), Stenotrophomonas maltophilia (S.
maltophilia), Proteus mirabilis (P. mirabilis) y Providencia stuartii (P. stuartii),
respectivamente; mientras que, un solo cultivo (1,16%) mostró positividad para
cada uno de los siguientes casos: Citrobacter
freundii (C. freundii), Kluyveromyces marxianus (K.marxianus),
Staphylococcus aureus (S. aureus) y Staphylococcus
warneri (S. warneri). En un urocultivo (1,16%), se produjo el desarrollo de
una levadura que solo pudo identificarse como perteneciente al género Candida, por lo que se registró como Candida sp. (Figura 1).
Figura
1. Distribución de Microorganismos aislados en
pacientes con COVID-19
Para comprobar la tasa de resistencia se
probaron 19 antibióticos a los organismos Gramnegativos y 13, a los
Grampositivos; mientras que, para las levaduras se evaluaron 3 agentes
antifúngicos (Tablas 4 y 5, respectivamente). En todos los bacilos Gramnegativos evaluados, la
resistencia observada a todos los antimicrobianos resultó elevada (mayor al
50,00%). Todas las cepas probadas resultaron MDR; detectándose en 9 cepas
(10,47%) la producción de β-lactamasas de espectro extendido (BLEE); 6
cepas resultaron productoras de carbapenemasas (6,98%) y, 3 de
metalo-β-lactamasas. Las cepas BLEE (+) estuvieron representadas por: 4 K. pneumoniae (44,44%); 2 P. stuartii
(22,22%) y 1 (11,11%) de C. freundii; M.
morgannii y P. mirabilis,
respectivamente. Por su parte, las cepas productoras de carbapenemasas
correspondieron, en su mayoría, a K.
pneumoniae (83,33%), seguidas del CABC(16,67%) y,
las metalo-β-lactamasas fueron producidas, exclusivamente, por miembros
del género Pseudomonas: 2 cepas de P. aeruginosa (66,67%) y una (33,33%) de
P. fluorescens.
En el caso de las levaduras, no se detectó resistencia a caspofungina (100,00%
de sensibilidad); mientras que, para los azoles, la resistencia observada fue
de 8,57% para voriconazol y 3,57% para fluconazol (Tabla 5).
Tabla 4. Resistencia
Antimicrobiana en Bacterias aisladas de pacientes con COVID-19
|
Antibiótico |
Cepas Probadas |
Cepas Resistentes |
% Resistencia |
%R 95% IC |
|
Amoxicilina/ácido clavulánico |
14 |
11 |
78,57 |
48,80-94,30 |
|
Ampicilina/sulbactam |
34 |
29 |
85,29 |
68,20-94,50 |
|
Piperacilina/tazobactam |
21 |
17 |
80,95 |
57,40-93,70 |
|
Cefazolina |
20 |
17 |
85,00 |
61,10-96,00 |
|
Cefoperazona |
34 |
26 |
76,47 |
54,40-88,60 |
|
Ceftazidima |
37 |
29 |
78,37 |
61,30-89,60 |
|
Ceftriaxona |
24 |
19 |
79,16 |
57,30-92,10 |
|
Cefotaxima |
21 |
16 |
76,19 |
52,40-90,90 |
|
Cefepime |
37 |
27 |
72,97 |
55,60-85,60 |
|
Aztreonam |
39 |
30 |
76,92 |
60,30-88,30 |
|
Imipenem |
36 |
24 |
66,67 |
48,90-80,90 |
|
Meropenem |
35 |
23 |
65,71 |
47,70-80,30 |
|
Amikacina |
44 |
30 |
68,20 |
52,30-80,90 |
|
Gentamicina |
39 |
28 |
71,80 |
54,90-84,50 |
|
Ácido Nalidíxico |
17 |
13 |
76,47 |
49,80-92,20 |
|
Ciprofloxacina |
43 |
38 |
88,40 |
74,10-90,60 |
|
Levofloxacina |
46 |
38 |
82,60 |
68,00-91,70 |
|
Trimetoprim/sulfametoxazol |
24 |
15 |
62,50 |
40,80-80,50 |
|
Tetraciclina |
18 |
14 |
77,80 |
51,90-92,60 |
|
Penicilina G |
2 |
2 |
100,00 |
5,50-100,00 |
|
Cefoxitina |
2 |
2 |
100,00 |
19,80-100,00 |
|
Eritromicina |
2 |
2 |
100,00 |
19,80-100,00 |
|
Azitromicina |
2 |
2 |
100,00 |
19,80-100,00 |
|
Clindamicina |
2 |
2 |
100,00 |
19,80-100,00 |
|
Rifampicina |
2 |
0 |
0,00 |
0,00-94,50 |
|
Cloranfenicol |
2 |
0 |
0,00 |
0,00-94,50 |
%R: Porcentaje de resistencia IC: Índice de
confianza
Tabla 5. Resistencia Antimicrobiana en especies de Candida aisladas de pacientes con
COVID-19
|
Antifúngico |
Cepas Probadas |
Cepas Resistentes |
% Resistencia |
%R 95% IC |
|
Voriconazol |
35 |
3 |
8,57 |
0,20-20,20 |
|
Fluconazol |
35 |
1 |
3,57 |
7,20-34,30 |
|
Caspofungina |
28 |
0 |
0,00 |
0,00-94,50 |
%R: Porcentaje de resistencia IC: Índice de
confianza
En relación a las muestras de origen: el
Complejo C. albicans fue más
frecuente en muestras de orina (5; (33,33%), secreción traqueal, sangre y
esputo, con 3 aislamientos para cada tipo de muestra (20,00%), respectivamente.
Para el CABC, la frecuencia fue mayor en muestras de secreción traqueal (8;61,54%)
y hemocultivos (3;23,08%) hemocultivos. Por su parte, K. pneumoniae prevaleció en muestras de origen traqueal (8;66,68%);
mientras que, C. tropicalis se aisló,
principalmente, en 4 muestras de orina (40,00%), 3 de sangre (30,00%) y 2 traqueales
(20,00%). En el caso de C. parapsilosis,
la frecuencia fue superior en orina (4;50,00%) y esputos (3;37,50%). La especie
C. glabrata, predominó en muestras de
orina con 4 aislamientos (66,67%) (Tabla 6).
Tabla 6. Microorganismo aislado
según Tipo de Muestra
|
Mo. |
Tipo de muestra |
Total |
||||||||||||||
|
SA |
OR |
TR |
ES |
EF |
UC |
CA |
||||||||||
|
No. |
% |
No. |
% |
No. |
% |
No. |
% |
No. |
% |
No. |
% |
No. |
% |
No. |
% |
|
|
CABC |
3 |
23,08 |
- |
- |
8 |
61,54 |
1 |
7,69 |
- |
|
1 |
7,69 |
- |
- |
13 |
15,13 |
|
CAL |
3 |
20,00 |
5 |
33,33 |
3 |
20,00 |
3 |
20,00 |
1 |
6,67 |
- |
- |
- |
- |
15 |
17,45 |
|
CAN |
- |
- |
1 |
100,00 |
- |
- |
- |
- |
- |
- |
- |
- |
- |
- |
1 |
1,16 |
|
CFR |
- |
- |
- |
- |
1 |
100,00 |
- |
- |
- |
- |
- |
- |
- |
- |
1 |
1,16 |
|
CGL |
- |
- |
4 |
66,66 |
- |
- |
1 |
16,67 |
- |
- |
- |
- |
1 |
16,67 |
6 |
6,99 |
|
CPA |
- |
- |
4 |
50,00 |
- |
- |
3 |
37,50 |
- |
- |
- |
- |
1 |
12,50 |
8 |
9,30 |
|
CPS |
- |
- |
- |
- |
- |
- |
1 |
100,00 |
- |
- |
- |
- |
- |
- |
1 |
1,16 |
|
CTR |
3 |
30,00 |
4 |
40,00 |
2 |
20,00 |
1 |
10,00 |
- |
- |
- |
- |
- |
- |
10 |
11,64 |
|
ECO |
- |
- |
1 |
|
- |
- |
- |
- |
2 |
|
- |
- |
- |
- |
3 |
3,49 |
|
KPN |
1 |
8,33 |
1 |
8,33 |
8 |
66,68 |
1 |
8,33 |
- |
- |
1 |
8,33 |
- |
- |
12 |
13,96 |
|
MMO |
1 |
50,00 |
- |
- |
- |
- |
1 |
50,00 |
- |
- |
- |
- |
- |
- |
2 |
2,32 |
|
PAE |
- |
- |
1 |
25,00 |
1 |
25,00 |
1 |
25,00 |
- |
- |
1 |
25,00 |
- |
- |
4 |
4,64 |
|
PFL |
2 |
100,00 |
- |
- |
- |
- |
- |
- |
- |
- |
- |
- |
- |
- |
2 |
2,32 |
|
PMA |
- |
- |
- |
- |
- |
- |
1 |
50,00 |
1 |
50,00 |
- |
- |
- |
- |
2 |
2,32 |
|
PMI |
- |
- |
- |
- |
1 |
50,00 |
1 |
50,00 |
- |
- |
- |
- |
- |
- |
2 |
2,32 |
|
PST |
2 |
100,00 |
- |
- |
- |
- |
- |
- |
- |
- |
- |
- |
- |
- |
2 |
2,32 |
|
SAU |
1 |
100,00 |
- |
- |
- |
- |
- |
- |
- |
- |
- |
- |
- |
- |
1 |
1,16 |
|
SWA |
1 |
100,00 |
- |
- |
- |
- |
- |
- |
- |
- |
- |
- |
- |
- |
1 |
1,16 |
|
Total |
17 |
19,76 |
21 |
24,42 |
24 |
27,91 |
15 |
17,44 |
4 |
4,65 |
3 |
3,49 |
2 |
2,33 |
86 |
100,00 |
Mo.: Microorganismo aislado en cultivo; No. : Número; %: Porcentaje; SA:
Sangre; OR: Orina; TR: Secreción Traqueal; ES; Esputo; EF: Exudado Faríngeo;
UC: Úlcera decúbito; CA: Punta de Catéter; CABC: Complejo Acinetobacter baumannii/calcoaceticus; CAL: Complejo Candida albicans; CAN: Candida sp.; CFR: Citrobacter freundii; CGL: Candida
glabrata; CPA: Candida parapsilosis; CPS:
Kluyveromyces marxianus
(Candida kefyr); CTR: Candida tropicalis; ECO: Escherichia
coli; KPN: Klebsiella pneumoniae; MMO:
Morganella morgannii; PAE: Pseudomonas aeruginosa; PFL: Pseudomonas fluorescens;
PMA: Stenotrophomonas maltophilia; PMI:
Proteus mirabilis; PST: Providencia stuartii;
SAU: Staphylococcus aureus; SWA: Staphylococcus warneri.
En la Tabla 7, se exponen los microorganismos aislados por
paciente y tipo de muestra. En dicha tabla se aprecia que 36 pacientes (72,00%)
de la población estudiada, resultaron positivos para coinfección; es decir, con
cultivos que permitieron el aislamiento simultáneo de bacterias, levaduras o
ambos, inclusive. La edad promedio de los pacientes que resultaron positivos a
coinfección fue de 49,21 + 17,02 años y un rango de 15 a 83 años. El
61,52% de los pacientes (52) correspondió al sexo masculino: mientras que, para
el sexo femenino, la positividad fue de 38,80% (33 pacientes). De estos, 67
pacientes (78,80%) pertenecieron a la categoría adultos; 13 (15,30%) a los
pacientes geriátricos y, apenas el 5,90% (5 pacientes) eran pediátricos.
De los 36 pacientes coinfectados, 17 produjeron un único cultivo
positivo (47,22%); en 8 pacientes se lograron 2 cultivos positivos (22,22%); en
3 (8,33%) se obtuvo crecimiento microbiano a partir de 3 muestras diferentes y,
en igual cantidad de pacientes, se logró recuperar microorganismos en 4
cultivos; solo 2 pacientes mostraron positividad en 2 cultivos (5,56%) y apenas
en 1 paciente (0,62%) se encontró 7 cultivos positivos e igual cantidad de
pacientes, resultó positivo en 12 cultivos diferentes (Tabla 7).
De los pacientes con 2 cultivos positivos,
5(62,50%) se aislaron microorganismos de origen fúngico (levaduras); mientras
que, en los 3 remanentes (37,50%), los microorganismos recuperados fueron de
origen bacteriano. Para el grupo de pacientes con una terna de cultivos
positivos, se obtuvo un 33,33% de aislamientos bacterianos, el mismo porcentaje
mostró crecimiento para levaduras y en igual cantidad, se detectaron cultivos
mixtos de bacterias y levaduras. Ocho pacientes (22,22%) resultaron con
cultivos positivos mixtos (Tabla 7).
Tabla 7. Microorganismos aislados por Paciente y Tipo de
Muestra
|
No. de Identificación Paciente |
MO. |
Tipo de muestra |
Total |
|||||||
|
SA |
OR |
TR |
ES |
EF |
UC |
CA |
||||
|
No. |
No. |
No. |
No. |
No. |
No. |
No. |
No. |
% |
||
|
1 |
CABC |
- |
- |
1 |
- |
- |
- |
- |
1 |
1,15 |
|
2 |
CABC |
|
|
1 |
|
|
|
|
2 |
2,30 |
|
KPN |
|
|
1 |
|
|
|
|
|||
|
5 |
PMI |
|
|
|
1 |
|
|
|
1 |
1,15 |
|
8 |
CGL |
|
1 |
|
|
|
|
|
1 |
1,15 |
|
9 |
CABC |
|
|
1 |
|
|
|
|
2 |
2,30 |
|
SWA |
1 |
|
|
|
|
|
|
|||
|
12 |
CPA |
|
1 |
|
|
|
|
|
1 |
1,15 |
|
13 |
CABC |
|
|
|
1 |
|
|
|
7 |
8,00 |
|
CAL |
3 |
2 |
|
|
|
|
|
|||
|
KPN |
|
|
|
1 |
|
|
|
|||
|
14 |
CABC |
|
|
1 |
|
|
|
|
2 |
2,30 |
|
KPN |
|
|
1 |
|
|
|
|
|||
|
15 |
CABC |
|
|
1 |
|
|
|
|
12 |
13,80 |
|
CGL |
|
2 |
|
|
|
|
|
|||
|
CTR |
3 |
1 |
|
|
|
|
|
|||
|
PAE |
|
1 |
|
|
|
1 |
|
|||
|
PMI |
|
|
1 |
|
|
|
|
|||
|
PST |
2 |
|
|
|
|
|
|
|||
|
16 |
CTR |
|
1 |
1 |
|
|
|
|
2 |
2,30 |
|
17 |
CABC |
|
|
1 |
|
|
|
|
1 |
1,15 |
|
18 |
CABC |
|
|
1 |
|
|
|
|
5 |
5,75 |
|
CTR |
|
1 |
|
|
|
|
|
|||
|
KPN |
|
|
2 |
|
|
1 |
|
|||
|
20 |
CAL |
|
|
|
1 |
1 |
|
|
5 |
5,75 |
|
ECO |
|
|
|
|
1 |
|
|
|||
|
PMA |
|
|
|
1 |
1 |
|
|
|||
|
21 |
CAN |
|
1 |
|
|
|
|
|
2 |
2,30 |
|
CPA |
|
1 |
|
|
|
|
|
|||
|
24 |
PAE |
|
|
1 |
|
|
|
|
1 |
1,15 |
|
25 |
CAL |
|
1 |
|
|
|
|
|
1 |
1,15 |
|
27 |
KPN |
|
|
3 |
|
|
|
|
3 |
3,45 |
|
28 |
CAL |
|
|
1 |
|
|
|
|
1 |
1,15 |
|
29 |
CABC |
1 |
|
|
|
|
|
|
1 |
1,15 |
|
30 |
CTR |
|
1 |
1 |
|
|
|
|
4 |
4,60 |
|
ECO |
|
1 |
|
|
|
|
|
|||
|
SAU |
1 |
|
|
|
|
|
|
|||
|
31 |
KPN |
|
|
2 |
|
|
|
|
3 |
3,45 |
|
CFR |
|
|
1 |
|
|
|
|
|||
|
32 |
CAL |
|
1 |
1 |
|
|
|
|
2 |
2,30 |
|
33 |
MMO |
|
|
|
1 |
|
|
|
1 |
1,15 |
|
34 |
CAL |
|
|
1 |
|
|
|
|
4 |
4,60 |
|
PAE |
|
|
1 |
|
|
|
|
|||
|
PFL |
2 |
|
|
|
|
|
|
|||
|
36 |
CPA |
|
1 |
|
|
|
|
|
1 |
1,15 |
|
38 |
CTR |
|
|
|
1 |
|
|
|
1 |
1,15 |
|
40 |
CAL |
|
|
1 |
1 |
|
|
|
2 |
2,30 |
|
42 |
CABC |
|
|
1 |
|
|
|
|
1 |
1,15 |
|
43 |
CABC |
2 |
|
1 |
|
|
|
|
4 |
4,60 |
|
CPA |
|
1 |
|
|
|
|
|
|||
|
44 |
CABC |
|
|
|
|
|
1 |
|
1 |
1,15 |
|
45 |
CAL |
|
1 |
|
|
|
|
|
1 |
1,15 |
|
46 |
CGL |
|
|
|
1 |
|
|
1 |
3 |
3,45 |
|
CPS |
|
|
|
1 |
|
|
|
|||
|
47 |
CGL |
|
1 |
|
|
|
|
|
2 |
2,30 |
|
CPA |
|
|
|
1 |
|
|
|
|||
|
48 |
CPA |
|
|
1 |
2 |
|
|
|
4 |
4,60 |
|
KPN |
1 |
|
|
|
|
|
|
|||
|
49 |
ECO |
|
|
|
|
1 |
|
|
1 |
1,15 |
|
50 |
MMO |
1 |
|
|
|
|
|
|
1 |
1,15 |
|
36 |
|
|
|
|
|
|
|
|
86 |
100,00 |
Mo.:
Microorganismo aislado en cultivo; No.: Número; %: Porcentaje; SA: Sangre; OR:
Orina; TR: Secreción Traqueal; ES: Esputo; EF: Exudado Faríngeo; UC: Úlcera
decúbito; CA: Punta de Catéter; CABC: Complejo Acinetobacter baumannii/calcoaceticus; CAL: Complejo Candida albicans; CAN: Candida sp.; CFR: Citrobacter freundii; CGL: Candida
glabrata; CPA: Candida parapsilosis; CPS:
Kluyveromyces marxianus;
(Candida kefyr); CTR: Candida tropicalis; ECO: Escherichia
coli: KPN: Klebsiella pneumoniae: MMO:
Morganella morgannii: PAE: Pseudomonas aeruginosa; PFL: Pseudomonas
fluorescens; PMA: Stenotrophomonas
maltophilia; PMI: Proteus mirabilis; PST:
Providencia stuartii;
SAU: Staphylococcus aureus; SWA: Staphylococcus warneri
Discusión
La COVID-19 es una enfermedad emergente (nueva), que afecta a todas las
regiones del mundo y se ha manifestado poblacionalmente como una pandemia. Esta
entidad clínica muestra alta transmisibilidad y elevada letalidad en pacientes
con enfermedades crónicas asociadas y en mayores de 60 años de edad (14). La edad constituye el principal factor de
riesgo para desarrollar formas sintomáticas (no graves o graves) de la
COVID-19. A mayor edad, se incrementa la probabilidad de que los pacientes
padezcan previamente enfermedades crónicas no transmisibles, las que se han
relacionado con un riesgo de mayor severidad del cuadro clínico (15).
En la presente investigación, se analizaron muestras provenientes de 50
pacientes hospitalizados con diagnóstico confirmado de COVID-19, encontrándose
una edad promedio de 54,42 años (mínimo: 15; máximo: 83 años). Resultados
comparables fueron reportados por Roblejo y col (16), en Cuba, quienes encontraron que la edad
promedio fue de 45 años (mínimo: un año; máximo: 96 años). Al igual que en esta
investigación, donde la mayor cantidad de pacientes afectados correspondió a la
categoría adultos (66,00%), geriátricos (32,00%) y, finalmente, los pediátricos
(2,00%), distribuidos uniformemente entre ambos sexos, los autores cubanos
antes referidos, señalan que la mayoría de los pacientes estudiados tenían
entre 41 y 60 años, repartiéndose por igual entre ambos sexos. Estas observaciones
difieren de las realizadas por Peña y col (14), también en Cuba, para quienes, el grupo
etario de mayor frecuencia fue el de 15 a 29 años (42,90%), seguido de los de
30 a 44 años (28,60%) y una media de edad de 31 años.
En tal sentido, los casos notificados de COVID-19 varían entre el sexo
en los distintos países del mundo, considerando el impacto en la salud, los
determinantes biológicos y de las prácticas individuales. En España, Ruiz y col
(17), muestran en su investigación que las
mujeres fueron más afectadas de manera negativa por la COVID-19 que los hombres. A diferencia
de lo aquí expuesto en donde fueron los hombres más afectados con un 56,00%. Resultado similar al
obtenido por Oliva y col (18), quienes coinciden en que el sexo
masculino presentó el mayor número de contagios. Por ello, para determinar la
existencia de desigualdades de género en la atención sanitaria a la COVID-19,
es clave contar con información conjunta del comportamiento asistencial por
edad, comorbilidades y gravedad en cada sexo.
Por otra parte, la
alta positividad de los cultivos realizados en las unidades de atención a los
pacientes graves, según Bello y col (19), está determinada fundamentalmente, por la
diversidad de las características sociodemográficas de los pacientes que ingresan,
el tipo de infección que presentan al momento de su hospitalización, de las
infecciones adquiridas durante su estancia intrahospitalaria (por bacterias
multirresistentes, generalmente), de la presencia de múltiples enfermedades
concomitantes, el estado de inmunosupresión del hospedero, el uso frecuente de
dispositivos invasivos, así como del fracaso de múltiples tratamientos
antimicrobianos (20). En este sentido, se mostró del total de
cultivos procesados, que 86 resultaron positivos (41,75%), correspondientes
según la frecuencia a secreciones de úlceras de cúbito (3/3) 100,00%, esputo
(15/20) 75,00% y secreción traqueal (24/33) 72,73%. En contraposición a lo
obtenido por Silva y col (21), en cuyo estudio
realizado en pacientes de un hospital de Caracas, Venezuela con COVID-19, se
aislaron bacterias patógenas sólo en el 7,00% y 35,00% tuvieron muestras para
cultivo, siendo el principal, el hemocultivo. Igualmente, Bello y col (22,23) en Cuba, mostraron en su trabajo que el
70,74% de los pacientes sometidos a cultivos bacteriológicos presentó
infecciones del tracto urinario.
Ahora bien, las infecciones secundarias son un factor importante que no
puede ser ignorado, principalmente, en aquellos pacientes que presentan
comorbilidades como Diabetes Mellitus, Hipertensión, Obesidad, Enfermedad
Cardiovascular y Enfermedad Pulmonar Obstructiva Crónica, así como, una
estancia hospitalaria prolongada; estas condiciones favorecen al desarrollo de
coinfecciones bacterianas o fúngicas y a tener un mayor riesgo de enfermar
gravemente y de requerir ingreso en la Unidad de Cuidados Intensivos,
ameritando ventilación mecánica, nutrición parenteral, tratamiento
antimicrobiano de amplio espectro, uso de catéteres venosos centrales
permanentes o catéteres vesicales, corticosteroides, entre otros. La cifra de
coinfección fúngica y bacteriana con SARS-CoV-2 es proporcional a la gravedad
de la enfermedad y esto irá deteriorando el estado de los pacientes (24).
En este orden de ideas, las especies de Candida son la causa más importante de micosis oportunistas en el
mundo, constituyendo un problema de salud pública con una alta mortalidad
cuando se complica con shock séptico siendo, además, una causa importante de
muerte en inmunosuprimidos. En la presente investigación, de acuerdo a la
distribución de microorganismos aislados en pacientes con COVID-19, se
recuperaron mayormente cepas micóticas, resaltando en un 15,13% el Complejo Candida albicans. Resultados semejantes
a lo obtenido por Salehi y col (24),
quienes investigaron a 53 pacientes hospitalizados en Irán con COVID-19 y
candidiasis orofaríngea asociada, encontrando que C. albicans era el patógeno más común en un 70,70%. Estos resultados difieren
de los expuestos por Azoulay y col (25), donde los principales microorganismos aislados causales de
infección en pacientes con insuficiencia respiratoria aguda fueron Pneumocystis jirovecii, Aspergillus spp. y Cryptococcus spp.
Por otra parte, de los microorganismos aislados dentro del
grupo bacteriano, creció principalmente el Complejo A. baumannii (13,96%) seguido de K. pneumoniae (11,64%). Resultados similares fueron reportados por
Nebreda y col (26), quienes mostraron un brote por A. baumannii, el cual fue
determinante en la incidencia de la infección y en la morbimortalidad de los
pacientes de UCI. Así mismo, Ly y col (27) encontraron en un estudio realizado en pacientes recluidos
de un hospital de la ciudad de Wuhan, China con diagnóstico de COVID-19,
que las bacterias más
frecuentemente aisladas fueron A.
baumannii y E. coli. Estas
observaciones difieren de las realizadas por Zarior y
col (23), donde los patógenos productores
de coinfecciones encontrados con mayor frecuencia en los casos infectados por SARS-CoV-2 fueron S. pneumoniae y S. aureus.
Cabe destacar que, CABC es considerado un patógeno
oportunista asociado, principalmente, con infecciones intrahospitalarias,
representa una amenaza urgente para la salud pública que contamina fácilmente
el ambiente del hospital y las manos del personal de atención médica, pudiendo
sobrevivir durante períodos prolongados en superficies secas. Es resistente a
los desinfectantes comunes, lo que provoca brotes que son difíciles de contener
y afectan a los pacientes más vulnerables y en estado crítico (28).
Aunado a ello, la resistencia a los antimicrobianos
igualmente constituye un problema y amenaza mundial que tiene serias
repercusiones en la salud humana. Esta se puede generar bajo condiciones
naturales o por el uso inadecuado y excesivo de los antimicrobianos. Aspecto
que destaca en esta investigación ya que, en todos los bacilos gramnegativos
evaluados, la resistencia observada al total de los antimicrobianos resultó
elevada (mayor al 50,00%) y, la totalidad de cepas probadas resultaron MDR,
predominando en 9 especies de Enterobacterias, (K. pneumoniae, P. stuartii, C.
freundii, M. morgannii y P. mirabilis) la producción de BLEE. Datos semejantes a los obtenidos
por Fernández y col (29). Los microorganismos MDR hallados con mayor frecuencia
fueron las enterobacterias productoras de BLEE. Así mismo, en el estudio descriptivo
realizado por Laffita R y col (30), en la sala de
neonatología de un hospital en Cuba, se demostró el patrón microbiológico de
resistencia antimicrobiana de los microorganismos aislados con antibiogramas
realizados, señalando la alta resistencia de las bacterias gramnegativas a
cefepime en un 80,00% y más del 50,00% a cefalosporinas y aminoglucósidos.
En este contexto, la resistencia antifúngica en especies de Candida aisladas en pacientes con
COVID-19 mostrada en la presente investigación, fue variable según el fármaco
empleado, siendo mayor para voriconazol (8,57%), seguido de fluconazol (3,57%)
y nula para caspofungina. Resultados similares a lo obtenido por Moncada P y
col (31), en cuyo estudio, desarrollado
en 44 pacientes hospitalizados con diagnóstico de candidiasis, en Colombia,
mostraron 100,00% de sensibilidad a la terapéutica con caspofungina. Así mismo,
estos resultados son semejantes a los expuestos por Herrera L y Cárdenas V (30), en su estudio descriptivo sobre
las cepas de Cándida aisladas de
pacientes provenientes de un laboratorio en Perú, donde el 10,50% resultó
resistente a fluconazol y voriconazol (30). Es por ello que, la obtención
de un diagnóstico precoz, la caracterización de las especies de Candida y la detección de la resistencia
a antifúngicos constituyen las herramientas básicas para el control de las
micosis (31).
Finalmente, se puede concluir en esta investigación que los resultados
respecto a la identificación de los microorganismos causantes de coinfecciones
asociadas a la COVID-19, aislados en la población objeto de estudio fueron
estadísticamente significativos (p < 0,05);y se observa además, la
influencia que las diversas variables estudiadas (edad, género, tipo de
desenlace: dados de alta o fallecidos, presencia de comorbilidades y el tipo de
muestra estudiada) tienen sobre el desarrollo de estos patógenos en pacientes
con COVID-19, observando el crecimiento principalmente del Complejo C. albicans, CABC y K. pneumoniae, resultados
que muestran el predominio de estos patógenos oportunistas como causantes principales
de infecciones intrahospitalarias; así como también, la multiresistencia a los
antimicrobianos, aspectos asociados con mayores tasas de estancias prolongadas
en la Unidad de Cuidados Intensivos. Sin embargo, cabe destacar que el diagnóstico de coinfecciones asociadas
a la COVID-19 en estos pacientes no tuvo influencia en la supervivencia de los
mismos, ya que el mayor porcentaje fue dado de alta. Aspecto que debe
incentivar la vigilancia local y regional para conocer el perfil de
sensibilidad y la distribución de estas especies aisladas, con la finalidad de
instaurar una terapia adecuada y prevenir su propagación.
Limitaciones de la investigación
Debido a la naturaleza retrospectiva de este estudio, no fue posible
obtener ningún tipo de información adicional de los pacientes, solo se tuvo
acceso a la data proporcionada por los familiares al momento de llevar las
muestras clínicas al laboratorio para su estudio.
En el diagnóstico por cultivo, se logró identificar las especies
bacterianas y/o de levaduras presentes en las muestras clínicas; sin embargo,
no se investigó la coexistencia de otros virus, ni tampoco, la presencia de
parásitos en los especímenes analizados.
Los resultados obtenidos demuestran que la
frecuencia de coinfecciones asociadas a la COVID-19 fue alta, prevaleciendo en
pacientes adultos y masculinos, destacando que todos los microorganismos
aislados presentaron fenotipo multidrogoresistente,
con C. albicans y A. baumannii
como los microorganismos más frecuentes. Debido
a la elevada tasa de resistencia antimicrobiana observada en las cepas aisladas
de los pacientes con COVID-19, es importante racionalizar el uso de
antibióticos, puesto que su empleo indiscriminado ha contribuido a aumentar la
multiresistencia de estos microorganismos durante la pandemia por COVID-19.
Conflicto de Relaciones y Actividades
Los
autores declaran que la investigación se realizó en ausencia de relaciones
comerciales o financieras que pudieran interpretarse como un posible conflicto
de relaciones y actividades.
Financiamiento
Esta
investigación no recibió financiamiento de fondos públicos o privados, la misma
fue autofinanciada por los autores.
Referencias Bibliográficas
1.
Vargas-Ponce KG, Salas-López JA,
Llanos-Tejada FK, Morales-Avalos A. Coinfección de Covid-19 e influenza:
Reporte de cinco casos en un hospital peruano. Rev Fac Med Humana [Internet]. 2020;20(4):738-42. Disponible en: http://revistas.urp.edu.pe/index.php/RFMH/article/view/3158 DOI: 10.25176/RFMH.v20i4.3158
2. Aguilera Calzadilla Y, Diaz Morales Y, Ortiz Díaz LA, Gonzalez Martínez OL, Lovelle Enríquez OA, Sánchez
Álvarez M de L. Infecciones bacterianas asociadas a la COVID-19 en pacientes de
una unidad de cuidados intensivos. Rev Cuba Med Mil [Internet]. 2020;49(3). Disponible en: https://revmedmilitar.sld.cu/index.php/mil/article/view/793/539
3. Xing Q, Li G, Xing Y, Chen T, Li W, Ni W, et al.
Precautions are Needed for COVID-19 Patients with Coinfection of Common
Respiratory Pathogens. medRxiv [Internet]. 2020;2020.02.29.20027698. Disponible en: http://medrxiv.org/content/early/2020/03/05/2020.02.29.20027698.abstract DOI: 10.1101/2020.02.29.20027698
4.
Wu X, Cai Y, Huang X, Yu X, Zhao L, Wang F, et al. Co-infection with
SARS-CoV-2 and Influenza A Virus in Patient with Pneumonia, China. Emerg Infect
Dis J [Internet]. 2020;26(6):1324. Disponible en: https://wwwnc.cdc.gov/eid/article/26/6/20-0299_article DOI: 10.3201/eid2606.200299 PMID 32160148 PMCID PMC7258479
5.
Zhou P, Yang X-L, Wang X-G, Hu B, Zhang L, Zhang W, et al. A pneumonia
outbreak associated with a new coronavirus of probable bat origin. Nature
[Internet]. 2020;579(7798):270-3. Disponible en: https://www.nature.com/articles/s41586-020-2012-7 DOI: 10.1038/s41586-020-2012-7 PMID 32015507 PMCID PMC7095418
6. Kim D, Quinn J, Pinsky B, Shah NH, Brown I.
Rates of Co-infection Between SARS-CoV-2 and Other Respiratory Pathogens. JAMA [Internet]. 2020;323(20):2085-6. Disponible en: https://doi.org/10.1001/jama.2020.6266 DOI: 10.1001/jama.2020.6266 PMID 32293646 PMCID PMC7160748
7. Agencia española de medicamentos y productos. Resistencia bacteriana y
COVID-19: recomendaciones del PRAN para el uso prudente de los antibióticos
durante la pandemia - Agencia Española de Medicamentos y Productos Sanitarios
[Internet]. Ministerio de sanidad. 2020. Disponible en: https://www.aemps.gob.es/informa/notasinformativas/laaemps/2020-laaemps/resistencia-bacteriana-y-covid-19-recomendaciones-del-pran-para-el-uso-prudente-de-los-antibioticos-durante-la-pandemia/#
10. García L. 2010. “Curso de Introducción a la Metodología de la
Investigación, Tipos de Diseños de Ia Investigación”. Disponible en: http://www.cochrane.es/files/Recursos/presentacio_LMartinez.pdf
11.
CLSI. Performance standards for Antimicrobial susceptibility testing.
31th ed. CLSI Supplement M100. Wayne PA: Clinical and Laboratory Clinical
Institute. 2021. 352 pp.
13. The World Medical Association. Declaración de
Helsinki de la AMM - Principios éticos para las investigaciones médicas en
seres humanos. 2015. Disponible en: https://www.wma.net/es/policies-post/declaracion-de-helsinki-de-la-amm-principios-eticos-para-las-investigaciones-medicas-en-seres-humanos/
14. Peña García Y, Domínguez Fernández BN, Gómez Cook K, Garrido González D,
Labrada Solorzano AM. Caracterización clínico epidemiológica de pacientes
sospechosos y positivos a la COVID-19 en Puerto Padre. MEDISAN [Internet].
2020;24(5). Disponible en: https://medisan.sld.cu/index.php/san/article/view/3177/2077
15. Garibaldi BT, Fiksel J, Muschelli J, Robinson ML, Rouhizadeh
M, Perin J, et al. Patient Trajectories Among
Persons Hospitalized for COVID-19. Ann Intern Med [Internet]. 2020;174(1):33-41. Disponible en: https://doi.org/10.7326/M20-3905 DOI: 10.7326/M20-3905 PMID 32960645 PMCID PMC7530643
16. Roblejo Balbuena H, Benítez Cordero Y, Álvarez Gavilán Y, Bravo Ramírez M,
Pereira Roche N, García Gómez D, et al. Características clínico-epidemiológicas
de pacientes cubanos residentes en La Habana afectados por la COVID-19. Rev Cuba Investig Biomédicas
[Internet]. 2021;40(2). Disponible en: https://revibiomedica.sld.cu/index.php/ibi/article/view/1566
17. Ruiz Cantero MT. Las estadísticas sanitarias y la invisibilidad por sexo
y de género durante la epidemia de COVID-19. Gac Sanit [Internet]. 2021;35(1):95-8. Disponible
en: https://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S0213911120300911?via%3Dihub DOI: 10.1016/j.gaceta.2020.04.008
18. Oliva Marin JE. COVID-19 en niñez y adolescencia. Alerta, Rev científica del Inst Nac
Salud [Internet]. 2021;4(1):48-60. Disponible en: https://camjol.info/index.php/alerta/article/view/9780 DOI: 10.5377/alerta.v4i1.9780
19. Bello-Fernández ZL, Tamayo-Pérez R, Pacheco-Pérez Y, Puente-González ST,
Almaguer-Esteve MM. Resistencia antimicrobiana en pacientes ingresados en
unidades de cuidados intensivos. Rev Electrónica Dr Zoilo E Mar Vidaurreta
[Internet]. 2018;43(6). Disponible en: https://revzoilomarinello.sld.cu/index.php/zmv/article/view/1598
20.
Silva IC, Guzmán M, Montes de Oca M, Bacci S, de Abreu F, Villarroel H,
et al. Prescripción de antibióticos en pacientes
hospitalizados con COVID-19 en un hospital privado de Caracas: Estudio
retrospectivo. Arch Venez
Farmacol y Ter [Internet]. 2021;40(4). Disponible en: http://saber.ucv.ve/ojs/index.php/rev_aavft/article/view/23041
21. Bello-Fernández ZL, Pacheco-Pérez Y, Castillo-Pompa PE, Núñez-Chacón J, Cozme-Rojas Y. Resistencia antimicrobiana en pacientes de la comunidad. Rev Electrónica Dr Zoilo E Mar
Vidaurreta [Internet]. 2019;44(4). Disponible en: https://revzoilomarinello.sld.cu/index.php/zmv/article/view/1877
22. Zaror L, Aravena A, Valenzuela A. Mycosis in
times of COVID-19. Rev Bras
Análises Clínicas [Internet]. 2021;53(2). Disponible en: https://www.rbac.org.br/artigos/micosis-en-tiempos-de-covid-19/ DOI: 10.21877/2448-3877.202100965
23.
Salehi M, Ahmadikia K, Mahmoudi S, Kalantari
S, Jamalimoghadamsiahkali S, Izadi A, et al.
Oropharyngeal candidiasis in hospitalised COVID-19
patients from Iran: Species identification and antifungal susceptibility
pattern. Mycoses [Internet]. 2020;63(8):771-8. Disponible en: https://doi.org/10.1111/myc.13137 DOI: 10.1111/myc.13137 PMID 32609906 PMCID PMC7361944
24.
Azoulay E, Russell L, Van de Louw A, Metaxa V, Bauer P, Povoa P, et al. Diagnosis of severe respiratory
infections in immunocompromised patients. Intensive Care Med [Internet].
2020;46(2):298-314. Disponible en: https://doi.org/10.1007/s00134-019-05906-5 DOI: 10.1007/s00134-019-05906-5 PMID 32034433 PMCID PMC7080052
25.
Lv Z, Cheng S, Le J, Huang J,
Feng L, Zhang B, et al. Clinical characteristics and co-infections of 354
hospitalized patients with COVID-19 in Wuhan, China: a retrospective cohort
study. Microbes Infect [Internet]. 2020;22(4):195-9. Disponible en: https://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S128645792030085X DOI: 10.1016/j.micinf.2020.05.007 PMID 32425649 PMCID PMC7233257
26.
Rangel K, Chagas TP, De-Simone SG. Acinetobacter baumannii
Infections in Times of COVID-19 Pandemic. Pathogens [Internet]. 2021;10(8).
Disponible en: https://www.mdpi.com/2076-0817/10/8/1006 DOI: 10.3390/pathogens10081006 PMID 34451470 PMCID PMC8399974
27. Fernández P, Moreno L, Yagüe G, Andreu E, Jara R, Segovia M. Colonización por microorganismos multirresistentes en pacientes de
UCI durante la pandemia de la COVID-19. Med Intensiva [Internet]. 2021;45(5):313-5. Disponible en: https://www.medintensiva.org/es-colonizacion-por-microorganismos-multirresistentes-pacientes-articulo-S0210569121000358 DOI: 10.1016/j.medin.2021.02.015
28. Laffita-Matos R, Bello-Fernández ZL, Pacheco-Pérez Y, Cutié-Aragón Y,
Puente-González ST. Resistencia antimicrobiana de bacterias aisladas en
neonatos ingresados en el hospital provincial de Las Tunas en el 2020. Rev Electrónica Dr Zoilo E Mar Vidaurreta
[Internet]. 2022;47(1). Disponible en: https://revzoilomarinello.sld.cu/index.php/zmv/article/view/2997
29. Moncada PA, Candelo KD, Sierra-Ruiz M, Rosso F, Martínez LF, De Paz DA, et al. Infección
invasiva por Candida spp. En pacientes inmunocomprometidos: Descripción de
curso clínico experiencia diagnóstica, manejo y seguimiento en centro de alta
complejidad. Infectio [Internet]. 2020;24(3):143.
Disponible en: https://revistainfectio.org/P_OJS/index.php/infectio/article/view/858 DOI: 10.22354/in.v24i3.858
30. Herreras Gómez LR, López VC. Antifungal resistance
profile in the treatment of vaginal candidiasis: A diagnosis of etiologic
agents. Rev Habanera
Ciencias Médicas [Internet]. 2022;21(2):1-7. Disponible en: https://revhabanera.sld.cu/index.php/rhab/article/view/4241
31.
Zurita Macalupú S.
Situación de la resistencia antifúngica de especies del género Cándida en Perú.
Rev Peru Med Exp Salud Publica [Internet].
2018;35(1):126-31. Disponible en: https://doi.org/10.17843/rpmesp.2018.351.3563 DOI: 10.17843/rpmesp.2018.351.3563
Contribución de los Autores
MJCG, CCMD, SFRC y SCIV: conceptualización,
metodología, validación, análisis formal, investigación, recursos, curación de
datos, conservación de los datos, redacción-revisión y edición, visualización.
©2024.
Los Autores. Kasmera. Publicación del Departamento de Enfermedades
Infecciosas y Tropicales de la Facultad de Medicina. Universidad del Zulia.
Maracaibo-Venezuela. Este es un artículo de acceso abierto
distribuido bajo los términos de la licencia Creative Commons
atribución no comercial (https://creativecommons.org/licenses/by-nc-sa/4.0/) que permite el uso no comercial, distribución y
reproducción sin restricciones en cualquier medio, siempre y cuando la obra
original sea debidamente citada.