Revisión Sistemática
Infectología
Kasmera 51:e5138118,
2023
P-ISSN 0075-5222 E-ISSN 2477-9628
https://doi.org/10.56903/kasmera.5138118
Ultrasonido en la detección de neumonía
adquirida en la comunidad (NAC) de pacientes adultos. Revisión Sistemática
Ultrasound in
the detection of community-acquired pneumonia (CAP) in adult patients. Systematic Review
Candela
Andrés. https://orcid.org/0000-0002-9592-2037. Universidad
de Los Andes. Facultad de Medicina. Departamento de Microbiología.
Mérida-Mérida. Venezuela. E-mail: andrescandela.ac@gmail.com
Balbás Chejeru. https://orcid.org/0000-0001-8253-2737. Universidad
de Los Andes. Facultad de Medicina. Departamento de Microbiología. Mérida-Mérida.
Venezuela. E-mail: chejerubalbas@gmail.com
Contreras Mike.
https://orcid.org/0000-0001-9899-5306. Universidad Federal de Goiás. Campus Colemar
Natal e Silva. Instituto de Patologia Tropical e Saúde Pública. Área de
imunologia. Goiânia-Goiás. Brasil. E-mail: mkcntrrs@gmail.com
Carrero Yenddy (Autora de correspondencia).
https://orcid.org/0000-0003-4050-4468. Universidad
Técnica de Ambato. Facultad de Ciencias de la Salud. Carrera de Medicina.
Campus Ingahurco. Ambato-Tungurahua. Ecuador.
Teléfono: +593987648890. Dirección Postal: Avenida Colombia y Chile.
Ambato-Tungurahua. Ecuador. CP 180150. E-mail: yenddycarrero@yahoo.es
Resumen
El abordaje de las enfermedades infecciosas precisa desde la
identificación del agente etiológico hasta el tratamiento. En la neumonía, las
herramientas diagnósticas son diversas; como la tomografía axial computarizada,
radiografía de tórax y recientemente el ultrasonido pulmonar (UP), cada una con
ventajas y desventajas. Por esta razón, se planteó revisar sistemáticamente la
literatura sobre la precisión diagnóstica del UP en la detección de la neumonía
adquirida en la comunidad (NAC) en pacientes adultos, y determinar si es una
óptima herramienta diagnóstica. Se realizaron búsquedas en las bases de datos
MEDLINE, CENTRAL y LILACS. Se determinó la calidad de los artículos incluidos
usando la herramienta “QUADAS-2”. La sensibilidad y especificidad del UP fueron
de 82.8%-100% y 61.1%-98.7%. Por su parte, la sensibilidad de la RX de tórax
fue de 47%-72,7 %, y una especificidad del 50%. Se determinó un acuerdo inter-observador con un rango para el índice κ = 0,79-0,88 para el UP. En este
estudio se demostró que el UP usada para el diagnóstico de la NAC tiene un
mejor rendimiento en términos de sensibilidad y especificidad; además, de su
bajo costo, disponibilidad, comodidad y ausencia de ionización, asegura la
utilidad de esta herramienta diagnóstica. (PROSPERO ID 332552).
Palabras claves: neumonía, adulto, ultrasonido, radiografía, tomografía.
Abstract
The
approach to infectious diseases ranges from identification of the etiologic
agent to treatment. In pneumonia, diagnostic tools are diverse; such as
computed axial tomography, chest radiography and recently lung ultrasound
(LUS), each with advantages and disadvantages. For this reason, we set out to systematically
review the literature on the diagnostic accuracy of PU in the detection of
community-acquired pneumonia (CAP) in adult patients, and to determine whether
it is an optimal diagnostic tool. MEDLINE, CENTRAL and LILACS databases were
searched. The quality of the included articles was determined using the
"QUADAS-2" tool. The sensitivity and specificity of the UP were
82.8%-100% and 61.1%-98.7%. Chest X-ray sensitivity was 47%-72.7%, and
specificity was 50%. Inter-observer agreement was determined with a range for
the index κ = 0.79-0.88 for UP. In this study it was demonstrated that the
UP used for the diagnosis of CAP has a better performance in terms of
sensitivity and specificity; in addition, its low cost, availability,
convenience and absence of ionization, ensures the usefulness of this
diagnostic tool.
Keywords: pneumonia, adult, ultrasound, radiography,
tomography.
Recibido: 05/05/2022 | Aceptado: 24/01/2023 |
Publicado: 15/04/2023
Como Citar: Candela A, Balbás C,
Contreras M, Carrero Y. Ultrasonido en la detección de neumonía adquirida en la
comunidad (NAC) de pacientes adultos. Revisión Sistemática. Kasmera. 2023;51:e5138118. doi: 10.56903/kasmera.5138118
Introducción
La neumonía es una infección aguda del
parénquima pulmonar que puede ser de origen viral, parasitario, micótico o
bacteriano (1). Según el lugar de origen y la
inmunocompetencia del paciente, la neumonía puede clasificarse en neumonía
intrahospitalaria (NIH) y en neumonía adquirida en la comunidad (NAC) (2).
Este estudio se enfocó en la NAC, una
infección caracterizada por ser adquirida fuera del ambiente hospitalario que
afecta a pacientes con competencia inmunitaria (2). La NAC se encuentra asociada a altas
tasas de incidencia (1,76-16,9 casos al año, dependiendo de la zona geográfica
estudiada) (3-8) de mortalidad (3,9) y de hospitalización (10). Estas tasas además se ven muy
influenciados por el sexo, la edad y las comorbilidades crónicas (3).
El diagnóstico de la NAC puede hacerse
a través del cuadro clínico, pero se considera poco preciso (11). Así también en algunos casos el
empleo de cultivos, detección de antígenos urinarios, pruebas rápidas y
amplificación de ácidos nucleicos (11). Sin embargo, se recomienda el uso de
herramientas como la radiografía de tórax (RX), la tomografía computarizada
(TC) y el ultrasonido de pulmón (UP) para los casos de sospecha de NAC,
ayudando a confirmar el diagnóstico (12).
Aunque la TC se considera el Gold Standard para el diagnóstico por
imagen de la neumonía, se sugiere básicamente solo en presencia de casos
complicados. Esto se debe, en parte, a su alto costo, elevada irradiación y la
imposibilidad de usarlo al pie de la cama (13).
Por otro lado, la RX es el método más
ampliamente recomendado por las guías de diagnóstico de NAC2, (11,14) por ser un método práctico,
ampliamente disponible y económico (15), por lo que se recomienda su uso en
aquellos pacientes de los cuales se tenga sospecha de neumonía (14). Sin embargo, su limitada precisión
en la detección de infiltrados (2), irradiación, prolongado tiempo de
desarrollo de opacidades radiológicas (>12 horas) (13) y el poco acuerdo inter-observador
pueden sobrepasar sus beneficios diagnósticos (15).
Actualmente algunas guías toman en
cuenta al UP como alternativa a la RX para diagnosticar a la neumonía, lo cual
se basa en que este método tiene una amplia disponibilidad, no es invasivo, no
irradia (2), se obtienen resultados en tiempo
real y optimiza costos (16). No obstante, este método se
considera operador-dependiente y su uso es limitado en pacientes obsesos, así
como cuando existen enfisemas subcutáneos y trastornos de la piel (16).
A pesar de que algunos estudios
proponen que el UP debe reemplazar a las RX como el estudio empleado en primera
línea para diagnosticar a la neumonía (17), otras guías siguen sin tomar esta
herramienta en cuenta (18).
Ahora bien, la NAC requiere de una
herramienta que evite diagnósticos imprecisos, pero que a su vez genere
diagnósticos tempranos, para de esa forma poder instaurar tratamientos cada vez
menos empíricos (19). Así, el método empleado en primera
línea debe cumplir con una buena precisión diagnóstica y contener la menor gama
de limitaciones. Por tal motivo, el objetivo principal de esta investigación
fue determinar si el UP es una herramienta de primera línea que cuenta con una
buena precisión diagnóstica en la detección de NAC en pacientes adultos tomando
como referencia a la RX o a la TC.
Métodos
El tipo de
investigación utilizada fue no experimental mediante una revisión bibliográfica
basada en publicaciones de artículos de investigación prospectivos. Se
incluyeron artículos que fueron publicados hasta el año 2020, en idioma inglés,
de acceso libre a través de buscadores académicos. La revisión bibliográfica se
estructuró en función de hallazgos descritos en la literatura científica. Esta
revisión está registrada en PROSPERO (International Prospective Register of Systematic
Reviews) bajo el número ID 332552.
Criterios de elegibilidad
Los criterios de inclusión utilizados para seleccionar los artículos
fueron los siguientes: 1) estudios originales que comparaban al UP con la TC o
la RX en pacientes adultos con sospecha de NAC; 2) estudios redactados en
inglés o español; 3) estudios observacionales (lo cual es válido debido a que
es una revisión sistemática de métodos diagnósticos) (20). Por otra parte, los criterios de exclusión tomados
en cuenta fueron dos: 1) estudios que carecían de valores de sensibilidad y/o
especificidad, y cuyos valores no podían inferirse; 2) estudios publicados
antes del 2015. Los primeros estudios fueron preseleccionados y almacenados de
forma digital. Se les hizo una revisión exhaustiva determinando que cumpliesen
los criterios de inclusión, una vez determinaron fueron descartados aquellos
quienes no cumplieron con los mismos.
Fuentes de información
Se
llevó a cabo una revisión sistematizada de artículos publicados relacionados a
la precisión diagnóstica del UP al compararlo con la RX o la TC desde junio
hasta febrero del 2021. Los estudios fueron identificados durante el mes de
diciembre del 2020, usando las siguientes bases de datos: MEDLINE (vía PubMed),
CENTRAL (vía Cochrane) y LILACS (vía BVS).
Estrategia de búsqueda
Esta
búsqueda fue realizada tomando en cuenta los términos MESH: "Pneumonia"; "Pneumonia,
Bacterial"; "Pneumonia,
Viral"; "ultrasonography"; "radiography"; "Radiography,
Thoracic"; "Tomography,
X-Ray computed"; "Tomography";
"Tomography, X-Ray"; "Sensitivity and Specificity";
"Diagnosis"; "Predictive value of tests"; "False
negative reactions"; "False positive reactions"; "feasibility
studies", cuando se dispuso de las bases de
datos en inglés (MEDLINE y CENTRAL), y los términos DECS: “neumonía”;
“ultrasonografía”; “Radiografía"; "tomografía"; “Sensibilidad y
Especificidad”, cuando la base de datos a emplear fue LILACS (búsqueda en
español).
En
adición se utilizaron diferentes términos complementarios que se muestran en la
Tabla 1. Finalmente, se realizaron búsquedas
independientes en las bibliografías de los artículos recuperados para verificar
la existencia de artículos adicionales.
Tabla1.
Estrategia de búsqueda
Buscador |
PubMed. |
Estrategia |
((("Pneumonia" [MH] OR "Pneumonia, Bacterial" [MH]
OR "Pneumonia, Viral" [MH] OR "Lobar Pneumonia" [tiab] OR "Lobar Pneumonias" [tiab] "Pulmonary Inflammation" [tiab] OR "Inflammation, Pulmonary" [tiab] OR "Inflammations, Pulmonary" [tiab] OR "Pulmonary Inflammations" [tiab] OR "Lung Inflammation" [tiab] OR "Inflammation, Lung" [tiab] OR "Inflammations, Lung" [tiab] OR "Lung Inflammations" [tiab] OR "community-acquired pneumonia" [tiab] OR "Pneumonias, Bacterial" [tiab] OR "Viral Pneumonias" [tiab] OR "pneumon*" [tiab]) AND ("ultrasonography" [MH] OR
"chest ultrasound" [tiab] OR "chest
sonography" [tiab] OR "chest
echography" [tiab] OR "Diagnostic
Ultrasound" [tiab] OR "Diagnostic
Ultrasounds" [tiab] OR "Ultrasound
Imaging" [tiab] OR "Ultrasonic
Imaging" [tiab] OR "Sonography,
Medical" [tiab] OR "Ultrasonographic
Imaging" [tiab] OR "Imaging,
Ultrasonographic" [tiab] OR
"Ultrasonographic Imagings" [tiab] OR "Echography" [tiab]
OR "Echographies" [tiab]
OR "Sonogram" [tiab] OR
"sonograms" [tiab] OR
"echogram" [tiab] OR
"echograms" [tiab] OR "chest
sonograms" [tiab] OR "lung
echography" [tiab] OR "lung
sonography" [tiab] OR "lung
ultrasound" [tiab] OR "LUS" [tiab] OR "diagnosis, ultrasonic" [tiab] OR "diagnoses, ultrasonic" [tiab] OR "ultrasonic diagnosis" [tiab] OR "lung ultrasonography" [tiab] OR "ultrasonic" [tiab]
OR "ultrasonographies" [tiab] OR "ultrasonics" [tiab]
OR "ultrasound" [tiab] OR
"ultrasounds" [tiab] OR "ultra
sound" [tiab] OR "ultra sounds" [tiab] OR "sonography" [tiab]
OR "sonographies" [tiab] OR
"thoracic ultrasound" [tiab] OR
"thoracic ultrasounds" [tiab] OR
"thoracic sonograms" [tiab] OR
"thoracic echogram" [tiab] OR
"thoracic echography" [tiab] OR
"thoracic sonography" [tiab])) AND
("radiography" [MH] OR "Radiography, Thoracic" [MH] OR
"Tomography, X-Ray computed" [MH] OR "Tomography" [MH] OR
"Tomography, X-Ray" [MH] OR "Diagnostic X-Ray" [tiab] OR "Diagnostic X-Rays" [tiab] OR "X-Rays, Diagnostic" [tiab] OR "X Ray, Diagnostic" [tiab] OR "Diagnostic X-Ray Radiology" [tiab] OR "Thoracic Radiography" [tiab] OR "Thoracic Radiographies" [tiab] OR "Rx thoracic" [tiab]
OR "Chest Rx" [tiab] OR "Chest
X-Ray" [tiab] OR "Chest X-Rays" [tiab] OR "Chest Xray" [tiab]
OR "Chest radiograph" [tiab] OR
"Chest radiography" [tiab] OR
"CXR" [tiab] OR "Chest film" [tiab] OR "Chest X Ray" [tiab]
OR "X-Ray Thoracic" [tiab] OR
"Thoracic X-Ray" [tiab] OR "lung
X-ray" [tiab] OR "lung X-Rays" [tiab] OR "X-Ray Computed Tomography" [tiab] OR "Computed X Ray Tomography" [tiab] OR "Computerized Tomography, X-Ray" [tiab] OR "CT X Ray" [tiab]
OR "CT X Rays" [tiab] OR
"Tomography, X Ray Computed" [tiab] OR
"X Ray Tomography, Computed" [tiab] OR
"Computed X-Ray Tomography" [tiab] OR
"Computed Tomography, Xray" [tiab] OR
"Xray Computed Tomography" [tiab] OR
"CAT Scan, X-Ray" [tiab] OR "X-Ray
CAT Scan" [tiab] OR "Computed Tomography,
Transmission" [tiab] OR "Transmission
Computed Tomography" [tiab] OR "CT Scan,
X-Ray" [tiab] OR "CT Scans, X-Ray" [tiab] OR "Scan, X-Ray CT" [tiab]
OR "X-Ray CT Scan" [tiab] OR "X-Ray
CT Scans" [tiab] OR "Computed Tomography,
X-Ray" [tiab] OR "X Ray Computerized
Tomography" [tiab] OR "X-Ray Computerized
Axial Tomography" [tiab] OR "Tomographies" [tiab] OR
"Tomography, Radiographic" [tiab] OR
"Tomography, X Ray" [tiab] OR "X Ray
Tomography" [tiab] OR "Xray
Tomography" [tiab] OR "Radiographic
Tomography" [tiab] OR "Chest CT" [tiab] OR "CT" [tiab]
OR "Chest CT scan" [tiab] OR "Chest
computed tomography" [tiab])) AND
("Sensitivity and Specificity" [MH] OR "Diagnosis" [MH]
OR "Predictive value of tests" [MH] OR "False negative
reactions" [MH] OR "False positive reactions" [MH] OR
"feasibility studies" [MH] OR "Sensitivity" [tiab] OR "Specificity" [tiab]
OR "diagn*" [tiab]
OR "False Positive Reaction" [tiab] OR "Positive
Reactions, False" [tiab] OR "Reaction,
False Positive" [tiab] OR "Reactions,
False Positive" [tiab] OR "False Negative
Reaction" [tiab] OR "Reactions, False
Negative" [tiab] OR "Feasibility
Study" [tiab] OR "Studies,
Feasibility" [tiab] OR "Study,
Feasibility" [tiab]) |
Buscador |
LILACS |
Estrategia |
(mh:(("neumonía")))
OR ((("Inflamación pulmonar") OR ("Inflamación del
Pulmón") OR ("Pneumonía") OR
("Pulmonía") OR ("NAC") OR (neumo*)))
AND (mh:(("ultrasonografía")))
OR (((“diagnóstico por ultrasonido”) OR
(“ecografía”) OR (“ecografía
médica”) OR (“imagen ultrasonográfica”)
OR (“sonografía médica”) OR (“imagen
ultrasónica”) OR (“imagen de ultrasonido”) OR
(“imagen por ultrasonido”) OR
(“ecografía”) OR (“ultrasonido de
tórax”) OR (“ultrasonido torácico”)))
AND (mh:(("Radiografía"))) OR
(("tomografía")) OR (((“diagnóstico radiológico por Rayos X”) OR
(“Diagnóstico por Rayos X”) OR (“imagen por Rayos X”) OR (“Rayos X”) OR (“Rx”)
OR (“radiografía de tórax”) OR (“TAC
por Rayos X”) OR (“TC por Rayos X”) OR
(“Tomografía Computada por Rayos X”) OR
(“Tomografía Computarizada”) OR
(“Tomografía Computarizada por Transmisión de Rayos
X”) OR (“TAC”) OR (“TC”) OR
(“tomografía de tórax”) OR
(“tomografía torácica”))) AND (mh:(("Sensibilidad y Especificidad")))
OR (((“Especificidad”) OR “(Fracción de Verdaderos Negativos”) OR “(Fracción
de Verdaderos Positivos”) OR (“Verdaderos Negativos”) OR “(Verdaderos
Positivos”) OR (diagn*) OR (“Valor Predictivo”) OR
(“Valor Predictivo de los Tests”) OR (“Valores
Predictivos de las Pruebas”) OR (“falsos positivos”) OR (“falsos negativos”)
OR (“Sensibilidad y Especificidad”) OR (“Valor Predictivo de las Pruebas”))). |
Buscador |
Cochrane |
Estrategia |
#1 MeSH
descriptor: [Pneumonia] explode all trees #2 (pneumon*
or (pulmonary inflammation) or (inflammations pulmonary) or (lung
inflammation) or (lung inflammations)):ti,ab,kw #3 MeSH
descriptor: [Ultrasonography] explode all trees #4 ((chest ultrasound) OR (chest
sonography) OR (chest echography) OR (Diagnostic Ultrasound) OR (Diagnostic
Ultrasounds) OR (Ultrasound Imaging) OR (Ultrasonic Imaging) OR (Sonography,
Medical) OR (Ultrasonographic Imaging) OR (Ultrasonographic Imagings) OR (Echography) OR (Echographies)
OR (Sonogram) OR (sonograms) OR (echogram) OR (echograms) OR (chest
sonograms) OR (lung echography) OR (lung sonography) OR (lung ultrasound) OR
(LUS) OR (diagnosis, ultrasonic) OR (diagnoses, ultrasonic) OR (lung
ultrasonography) OR (ultrasonic) OR (ultrasonographies)
OR (ultrasonics) OR (ultrasound) OR (ultrasounds) OR (ultra sound) OR (ultra
sounds) OR (sonography) OR (sonographies) OR (thoracic ultrasound) OR
(thoracic ultrasounds) OR (thoracic sonograms) OR (thoracic echogram) OR
(thoracic echography) OR (thoracic sonography)):ti,ab,kw #5 MeSH
descriptor: [Radiography] explode all trees #6 MeSH
descriptor: [Tomography] explode all trees #7 MeSH
descriptor: [Tomography, X-Ray] explode all trees #8 ((Diagnostic X-Ray) OR
(Diagnostic X-Rays) OR (X Ray, Diagnostic) OR (Diagnostic X-Ray Radiology) OR
(Thoracic Radiography) OR (Thoracic Radiographies) OR (Rx thoracic) OR (Chest
Rx) OR (Chest X-Ray) OR (Chest X-Rays) OR (Chest Xray) OR (Chest radiograph)
OR (Chest radiography) OR (CXR) OR (Chest film) OR (Chest X Ray) OR (Thoracic
X-Ray) OR (lung X-ray) OR (lung X-Rays) OR (X-Ray Computed Tomography) OR
(Computed X Ray Tomography) OR (Computerized Tomography, X-Ray) OR (CT X Ray)
OR (CT X Rays) OR (Computed Tomography, Xray) OR (CAT Scan, X-Ray) OR
(Computed Tomography, Transmission) OR (CT Scan, X-Ray) OR (CT Scans, X-Ray)
OR (X Ray Computerized Tomography) OR (X-Ray Computerized Axial Tomography)
OR Tomographies OR (Tomography, Radiographic) OR
(Tomography, X Ray) OR (Xray Tomography) OR (Chest CT) OR (CT) OR (Chest CT
scan) OR (Chest computed tomography)):ti,ab,kw #9 MeSH
descriptor: [Sensitivity and Specificity] explode all trees #10 MeSH
descriptor: [Diagnosis] explode all trees #11 MeSH
descriptor: [False Negative Reactions] explode all trees #12 MeSH
descriptor: [False Positive Reactions] explode all trees #13 MeSH
descriptor: [Feasibility Studies] explode all trees #14 (Sensitivity OR Specificity OR
diagn* OR (False Positive Reaction) OR (Positive
Reactions, False) OR (False Negative Reaction) OR (Reactions, False Negative)
OR (Feasibility Study) OR (Studies, Feasibility)):ti,ab,kw #15 #1 or #2 #16 #3 or #4 #17 #5 or #6 or #7 or #8 #18 #9 or #10 or #11 or #12 or #13
or #14 #19 #15 AND #16 AND #17 AND #18 |
Cada búsqueda
está representada según la forma por la que se rige cada buscador.
Proceso de selección de estudios
Los criterios de inclusión utilizados para
seleccionar los artículos fueron los siguientes: 1) estudios originales que
comparaban al UP con la TC o la RX en pacientes adultos con sospecha de NAC; 2)
estudios redactados en inglés o español; 3) estudios observacionales (lo cual
es válido debido a que es una revisión sistemática de métodos diagnósticos) (20). Por otra parte, los criterios de
exclusión tomados en cuenta fueron dos: 1) estudios que carecían de valores de
sensibilidad y/o especificidad, y cuyos valores no podían inferirse; 2)
estudios publicados antes del 2015.
Dos
autores (A.C. y C.B) examinaron de manera independiente los títulos y resúmenes
de todos los artículos identificados a través de la estrategia de búsqueda.
Estos autores eliminaron aquellos estudios que no cumplieran con los caracteres
de inclusión y de exclusión. A su vez, si leyendo el título y resumen de una
investigación su elegibilidad no se consideraba concluyente, el artículo en
cuestión se marcaba como incierto. Posteriormente se resolvieron las
discrepancias mediante acuerdos entre los dos autores ya nombrados y se hizo
una lista de artículos elegibles. Estos artículos fueron luego leídos por
separado por ambos autores (A.C. y C.B.) y se generaron dos listas de selección
con algunas discrepancias que fueron resueltas mediante la intervención de un
tercer revisor (M.C.).
Proceso de selección de estudios
Los
criterios de inclusión utilizados para seleccionar los artículos fueron los
siguientes: 1) estudios originales que comparaban al UP con la TC o la RX en
pacientes adultos con sospecha de NAC; 2) estudios redactados en inglés o
español; 3) estudios observacionales (lo cual es válido debido a que es una
revisión sistemática de métodos diagnósticos) (20).
Por otra parte, los criterios de exclusión tomados en cuenta fueron dos: 1)
estudios que carecían de valores de sensibilidad y/o especificidad, y cuyos
valores no podían inferirse; 2) estudios publicados antes del 2015.
Dos
autores (A.C. y C.B) examinaron de manera independiente los títulos y resúmenes
de todos los artículos identificados a través de la estrategia de búsqueda.
Estos autores eliminaron aquellos estudios que no cumplieran con los caracteres
de inclusión y de exclusión. A su vez, si leyendo el título y resumen de una
investigación su elegibilidad no se consideraba concluyente, el artículo en
cuestión se marcaba como incierto. Posteriormente se resolvieron las
discrepancias mediante acuerdos entre los dos autores ya nombrados y se hizo
una lista de artículos elegibles. Estos artículos fueron luego leídos por
separado por ambos autores (A.C. y C.B.) y se generaron dos listas de selección
con algunas discrepancias que fueron resueltas mediante la intervención de un
tercer revisor (M.C.).
Proceso de extracción de los datos
Se
recolectó la siguiente información de los estudios seleccionados: nombre del
autor principal, país donde se realizó, año de publicación, tamaño de la
muestra, número de pacientes positivos para NAC, proporción de género, rango y
promedio de edades, motivo de inclusión al centro de atención sanitario, origen
del paciente, estándar referencia, experiencia del operador del UP, ciego a
otros estudios, tipo de estudio, sensibilidad, especificidad, valor predictor
positivo, valor predictor negativo, posición en que se realizó el UP e
intervalo entre la implementación de los diferentes métodos de diagnóstico. Dos
autores (A.C. y C.B) recolectaron de manera independiente los datos y se
generaron dos tablas de datos incluyendo cada variable antes mencionada, no hubo
ninguna discrepancia entre los resultados de los autores. La información
extraída se especifica en la Tabla 2.
Tabla 2.
Características generales de los artículos
Referencia (País) |
Tamaño de la muestra
(Positivos) |
Año |
Género (M/F) |
Rango de edades (Media ±
DE) |
Motivo de inclusión |
Origen de los pacientes |
Comparación de referencia |
Experiencia |
Ciego |
Tipo de estudio |
Haggag y col. (Egipto) 33 |
100 (65) |
2019 |
- |
40-63
(52.4 ± 10) |
Sospecha
de NAC |
SE |
LUS y RX
(+), o TC en LUS (+) y RX (-) |
- |
- |
Prospectivo |
Buda y
col. (Polonia) 41 |
191 (115) |
2020 |
92/99 |
80.9 ±
10.1 |
Sospecha
de NAC |
SC |
Diagnóstico
clínico más TC |
- |
Para RX |
Prospectivo |
Amatya y col. (Nepal) 36 |
62 (44) |
2018 |
29/33 |
- |
Sospecha
de neumonía |
SE |
TC |
> 1
semana |
Para RX |
Prospectivo |
Pagano y
col. (Italia) 37 |
105 (68) |
2015 |
59/46 |
58 ± 21 |
Sospecha
de neumonía |
SE |
Diagnóstico
clínico más TC |
>2 años |
Para LUS |
Prospectivo |
Corradi y
col. (Italia) 34 |
64 (44)* |
2015 |
17/15 |
21–96 (62
± 19) |
Sospecha
de NAC |
SE |
TC |
- |
Para LUS y
RX |
Prospectivo |
Nazerian y col. (Italia) 38 |
128 (61) |
2016 |
64/64 |
23–100
(70.7 ± 15.8) |
Síntomas
respiratorios |
SE |
Diagnóstico
clínico más TC |
> 6
meses y >5 años |
Para LUS,
CT y RX |
Prospectivo |
Nazerian y col. (Italia) 35 |
285 (87) |
2015 |
133/152 |
23 – 100
(71 ± 14) |
Síntomas
respiratorios |
SE |
TC |
> 1 año
y >5 años |
Para LUS,
CT y RX |
Prospectivo |
Linsalata y col. (Italia) 40 |
132 (94) |
2020 |
63/69 |
(85.3 ±
6.9) |
Síntomas
respiratorios agudos |
PGCA |
RX y LUS
(+) o TC en LUS (+) y RX no concluyente o (-) |
1 año |
Para RX y
cuadro clínico |
Prospectivo |
Ticinesi y col. (Italia) 39 |
169 (96) |
2016 |
80/89 |
(83.0±
9.2) |
Síntomas
respiratorios agudos |
PGCA |
Cuadro
clínico, laboratorio y TC |
>1 año |
Para RX y
cuadro clínico-paraclínico. |
Prospectivo |
*Usó
hemitórax como muestra. Fueron 32 pacientes, 14 con neumonía bilateral, y 16
con un solo hemitórax afectado.
Los años están expresados en años. -, no descrito; M, masculinos;
F, femeninos; DE, desviación estándar; NAC, neumonía adquirida en la comunidad;
SE, sala de emergencias; SC, sala clínica; PGCA, pabellón geriátrico de
cuidados agudos; LUS, ultrasonido de tórax; RX, radiografía de tórax; (+),
positivo; (-), negativo; TC, tomografía de tórax.
Lista de los datos
Se procuró que cada estudio contara al menos con una
N muestral representativa, además de los valores especificados necesarios
(sensibilidad y especificidad). Consecuentemente se estableció que en cada
estudio se identificara la prueba índice y la referencia estándar. No fueron
motivos de exclusión aquellos estudios dependiendo de la institución
hospitalaria y fuentes de financiamiento.
Evaluación del riesgo de sesgo de los estudios
individuales
La
calidad de la metodología fue evaluada a través de acuerdo con la herramienta
de Evaluación de la Calidad de los Estudios de Precisión Diagnóstica 2
(QUADAS-2) de 4 fases (21).
Dos autores (C.B. y A.C.) hicieron de manera independiente la evaluación de la
calidad metodológica. Los desacuerdos se resolvieron mediante consenso o
consultando a un tercer autor (M.C.) (Tabla
3).
Tabla 3.
Resultados del QUADAS-2
Estudio |
Riesgo de sesgo |
Preocupaciones de aplicabilidad |
|||||
Selección de pacientes |
Prueba índice |
Estándar de referencia |
Flujo y tiempo |
Selección
de pacientes |
Prueba
índice |
Estándar
de referencia |
|
Estudio 1 |
ü |
ü |
û |
û |
ü |
ü |
ü |
Estudio 2 |
û |
] |
] |
|
ü |
ü |
ü |
Estudio 3 |
û |
ü |
ü |
ü |
ü |
ü |
ü |
Estudio 4 |
û |
ü |
ü |
ü |
ü |
ü |
ü |
Estudio 5 |
û |
ü |
û |
û |
ü |
ü |
ü |
Estudio 6 |
û |
ü |
ü |
ü |
ü |
ü |
ü |
Estudio 7 |
û |
ü |
ü |
û |
ü |
ü |
û |
Estudio 8 |
û |
ü |
û |
û |
ü |
ü |
ü |
Estudio 9 |
ü |
ü |
û |
û |
ü |
ü |
ü |
üRiesgo Bajo ûRiesgo Alto ]Riesgo incierto
Medidas del efecto
Estos valores son
descritos en las Tablas 4 y 5, respectivamente.
Tabla 4. Resumen de
resultados de todos los artículos
Referencia (País) |
LUS |
RX |
||||||
SEN |
ESP |
PPV |
NPV |
SEN |
ESP |
PPV |
NPV |
|
Haggag y col. (Egipto) 33 |
100 |
85.7 |
92.9 |
100 |
72.3 |
97.1 |
97.9 |
65.4 |
Buda y col. (Polonia) 41 |
99 |
98.7 |
99 |
98.7 |
56.5 |
100 |
100 |
60.3 |
Amatya y col. (Nepal) 36 |
90.9 |
61.1 |
85.1 |
73.3 |
72.7 |
50 |
78 |
42.9 |
Pagano y col. (Italia) 37 |
98.5 |
64.9 |
83.8 (79.7-84.8) |
96 (82.9-99.3) |
73.5 |
59.5 |
76.9 (69.7-83.3) |
55 (43.3-65.4) |
Corradi y col. (Italia) 34 |
68 |
95 |
97 |
58 |
64 |
80 |
88 |
50 |
Nazerian y col. (Italia) 38 |
85.2 (73.8-93%) |
88.1 (77.8-94.7) |
86.7 (75.4-94) |
86.8 (76.3-93.7) |
60.7 (47.3-72.9) |
88.1 (77.8-94.7) |
82.2 (67.9-92) |
71.1 (60.1-80.5) |
Nazerian y col. (Italia) 35 |
82.8 (73.2-90) |
95.5 (91.5-97.9) |
88.9 (80-94.8) |
92.7 (88.2-95.8) |
64.3 (51.9-75.4)† |
90 (83.2-94.7)† |
78.95(66.1-88.6)† |
81.2 (73.5-87.5)† |
Linsalata y col. (Italia) 40 |
95 (88-98) |
82 (66-92) |
93 (86-97) |
86 (71-95) |
68 (58-77) |
66 (49-80) |
83 (73-91) |
45 (32-59) |
Ticinesi y col. (Italia) 39 |
92 (86-97) |
94 (89-99) |
95 (91-99) |
95 (83-96) |
47 (37–57) |
93 (87–99) |
90 (82-98) |
57 (48-66) |
†Sólo fueron
realizados en 190 pacientes. Entre paréntesis, el intervalo de confianza del
95% (IC 95%). Todos los valores están representados en porcentajes. LUS,
ultrasonido de tórax; RX, radiografía de tórax; SEN, sensibilidad; ESP,
especificidad; PPV, valor predictor positivo; NPV, valor predictor negativo.
Tabla 5.
Resumen de artículos de pacientes geriátricos
Estudio |
LUS |
|||||
SEN |
ESP |
|||||
Ticinesi y col (Italia) 39 |
RCFS 1-3 |
RCFS 4 |
RCFS ≥ 5 |
RCFS 1-3 |
RCFS 4 |
RCFS ≥ 5 |
96 (87-100) |
91 (80-100) |
89 (81-98) |
100 (100-100) |
87 (69-100) |
95 (87-100) |
|
Linsalata y col (Italia) 40 |
MPI-1 |
MPI-2 |
MPI-2 |
MPI-1 |
MPI-2 |
MPI-3 |
82 (60-95) |
97 (87-100) |
100 (89-100) |
82 (48-98) |
82 (57-96) |
80 (44-97) |
|
Buda y col (Polonia) 41 |
99 |
98,7 |
||||
Estudio |
LUS |
|||||
SEN |
ESP |
|||||
Ticinesi y col (Italia) 39 |
RCFS 1-3 |
RCFS 4 |
RCFS ≥ 5 |
RCFS 1-3 |
RCFS 4 |
RCFS ≥ 5 |
70 (52-89) |
52 (32-76) |
33 (19-46) |
95 (85-100) |
87 (69-100) |
93 (87-100) |
|
Linsalata y col (Italia) 40 |
MPI-1 |
MPI-2 |
MPI-2 |
MPI-1 |
MPI-2 |
MPI-3 |
68 (45-86) |
72 (55-85) |
64 (45-80) |
36 (11-69) |
76 (50-93) |
80 (44-97) |
|
Buda y col (Polonia) 41 |
56,5 |
100 |
Entre
paréntesis, el intervalo de confianza del 95% (IC 95%). Todos los valores están
representados en porcentajes. LUS, ultrasonido de tórax; RX, radiografía de
tórax; SEN, sensibilidad; ESP, especificidad; PPV, valor predictor positivo;
NPV, valor predictor negativo.
Métodos de síntesis
Descritos en las Tablas 2, 4 y 5, respectivamente.
Evaluación de sesgo en la publicación
Aquellos estudios que
no cumplían con los respectivos resultados, eran descartados automáticamente.
Los estudios se iban evaluando a medida que se iban extrayendo los datos.
Evaluación de la certeza de la evidencia
Una vez obtenidos los
resultados, los mismos fueron comparados con valores descritos en artículos
referenciales utilizados en este estudio, tomados para describir el fundamento
teórico.
Resultados
Selección de los estudios
En la Figura 1 se muestra un diagrama de flujo acorde con los lineamientos de PRISMA (22). Inicialmente conseguimos 1183 artículos a través de la estrategia de búsqueda y la búsqueda manual de referencias, de los cuales 178 estaban duplicados y por ende fueron eliminados. Después de esto después se realizó el cribado y se eliminaron 986 registros por falta de relevancia, quedando así con 19 artículos 4 (23,27) elegibles. Finalmente, al evaluar a través del texto completo estos 19 artículos, fueron excluidos debido a que los pacientes incluidos tenían sospechas de varias enfermedades, cinco (28-31) fueron eliminados porque no establecieron la especificidad general de las pruebas y no era factible determinarla, mientras que otro fue descartado (32) porque evaluaba otros métodos diagnósticos para la NAC, y no contenía resultados independientes del rendimiento del LUS, quedando así 9 artículos para el análisis cualitativo (33-41).
Figura 1. Búsqueda Sistemática. Page MJ, McKenzie JE, Bossuyt PM, Boutron I, Hoffmann TC, Mulrow CD, et al. The PRISMA 2020 statement: an updated guideline for reporting systematic reviews. BMJ [Internet]. 2021;372(71). Disponible en: http://www.bmj.com/content/372/bmj.n71.abstract DOI: 10.1136/bmj.n71 PMID 33782057 PMCID PMC8005924 (22)
Características generales y resultados
individuales de los estudios incluidos
Las características generales de los estudios
se resumen en la Tabla 2. Dentro de los artículos que se ajustaron a
los criterios de inclusión de esta revisión sistemática, seis se realizaron con
pacientes que ingresaron a la sala de emergencia (33-38),
dos con pacientes identificados en el pabellón geriátrico de cuidados
intensivos (39,40),
y uno con pacientes que se recibieron en la sala clínica (41).
En total se incluyeron a 1204 pacientes, de los cuales 660 fueron positivos
para neumonía. En todos los artículos los pacientes fueron la unidad de
estudio, menos en uno (34)
que usó como unidad a los hemitórax de los individuos. Como estándar de
referencia para el diagnóstico de neumonía y la subsiguiente comparación de los
resultados, dos investigaciones usaron a los acuerdos entre RX y UP como
referencia, y en caso de UP positivo y RX negativo o inconcluso usaron a la TC (33,40),
cuatro utilizaron a los diagnósticos clínicos y a la TC (37-39,41),
y los otros tres emplearon a la TC como único método de referencia (34-36).
De
todos los pacientes tomados en cuenta, un aproximado del 48,6 % fueron del sexo
masculino (un estudio no especificó el número de pacientes por sexo (33).
Todas las investigaciones fueron realizadas en pacientes adultos, y una sola no
incluyó a pacientes mayores de 65 años (33),
mientras que 3 estudios fueron realizados sólo en pacientes geriátricos (de 65
y más años) (39-41).
Posición de la ecografía:
en la mayoría de los estudios la ecografía de la pared anterior, lateral y
posterior del tórax fue realizada mientras el paciente estaba sentado (35,37-40).
Ante situaciones clínicas que dificultaban esta posición se utilizaron diversas
alternativas para la evaluación, tales como la presencia de dos operadores (uno
que realizara el UP, y el otro que ayudaba a mantener la posición sentada) (35,38),
la utilización de la posición decúbito supino o la posición semisentada para
las exploraciones antero-laterales o incluso la posición del decúbito lateral
para las exploraciones posteriores (34,35,38-40).
Un artículo sólo mencionó que el examen se realizó en posición sentada y
acostada, pero no especificó bajo qué circunstancias (41),
el resto de estudios no especificó las posiciones usadas para UP (33,36).
También se documentaron 32 casos en los que el UP se limitó sólo a las áreas
antero-laterales (35,38).
Estudios realizados: todos los
estudios realizaron UP, TC y RX. Sin embargo, en un estudio se practicó la RX
de tórax sólo en caso de que el médico tratante lo solicitara (190 casos) (35).
En varios estudios se realizó la TC sólo si era necesario para el diagnóstico (33,37,39-41),
y solo dos artículos usaron la TC con medio de contraste (37,39).
Precisión diagnóstica de UP y RX en general
Los
principales resultados de los estudios incluidos se encuentran en la Tabla 4. Dentro de estos
resultados, Nazerian y colaboradores (35)
realizaron la RX solo en un subgrupo de 190 pacientes, en los cuales la
sensibilidad de UP fue de (81,4 %, IC 95 % 70,7-89,7 %), y la de RX fue de
(64,3 %, IC 95 % 51,9-75,4 %); mientras que las especificidades fueron
similares (94,2 %; IC del 95 %, 88,4-97,6 % vs 90 %; IC del 95 %, 83,2-94,7 %).
En
cuanto a los casos falsos positivos (cuando las razones fueron documentadas) se
encontró que los diagnósticos finales fueron: embolia pulmonar posterior aguda
con infarto (n=2) (39),
neoplasias (n=7) (35,37,39),
áreas de ventilación parenquimatosa por causas no infecciosas (n=3), bandas
fibróticas (n=3) (35),
enfermedad pulmonar intersticial (n=3) (36,41),
bronquiectasia con fibrosis (n=3), tuberculosis (n=1), sano(n=1) (36),
EPOC (n=7) y 2 insuficiencias cardíacas congestivas (37).
Precisión diagnóstica de UP y RX en los pacientes
geriátricos
En
la Tabla 5
se resumen los resultados de estos estudios. En el protocolo de Ticinesi y colaboradores (39),
la muestra de pacientes fue clasificada según la escala de fragilidad clínica
de Rockwood (RCFS), la cual se divide en tres
niveles: 1) RCFS 1-3 o con buen manejo (regularmente activos y que no dependen
de otros), n=44. 2) RCFS 4 o pacientes pre-frágiles
(no dependen de otros, pero tienen alguna limitación leve de la movilidad), n=38.
3) RCFS ≥ 5 o pacientes manifiestamente frágiles (dependen de otros y
tienen una grave limitación de la movilidad), n=87.
De
manera similar, Linsalata y col (40)
estratificaron a los pacientes en subgrupos según el índice de pronóstico
multidimensional (MPI), teniendo a 33 pacientes en el grupo MPI-1, a 56 en
MPI-2 y 43 en el MPI-3.
Riesgo de sesgo de los estudios individuales
Dos
autores (A.C. y C.B) examinaron de manera independiente los títulos y resúmenes
de todos los artículos identificados a través de la estrategia de búsqueda.
Estos autores eliminaron aquellos estudios que no cumplieran con los caracteres
de inclusión y de exclusión. A su vez, si leyendo el título y resumen de una
investigación su elegibilidad no se consideraba concluyente, el artículo en
cuestión se marcaba como incierto. Posteriormente se resolvieron las
discrepancias mediante acuerdos entre los dos autores ya nombrados y se hizo
una lista de artículos elegibles. Estos artículos fueron luego leídos por
separado por ambos autores (A.C. y C.B.) y se generaron dos listas de selección
con algunas discrepancias que fueron resueltas mediante la intervención de un
tercer revisor (M.C.).
Resultados de la síntesis
Están descritos en las Tablas 2, 4 y 5.
Sesgos en la publicación
Al obtener los resultados estadísticos del índice de
confiabilidad (sensibilidad y especificidad), se demostró que se tenían valores
admisibles.
Certeza de la evidencia
Se evaluó cada resultado obtenido dentro de cada estudio, y
se extrapoló al cuerpo de la evidencia para constatar el fenómeno que se estaba
observando.
Discusión
Después de analizar los datos de los estudios
seleccionados en esta revisión, se encontraron resultados que sugieren un
posible mejor rendimiento de la UP sobre la Rx de
tórax para diagnosticar a los pacientes con NAC. La sensibilidad del UP en los
artículos incluidos fue del 82,8%-100%, con la excepción de un estudio cuyo
valor fue 68% (34). Sin embargo, este último porcentaje se debió a la
gran cantidad de consolidaciones que no alcanzaron a la pleura en dicha
investigación (17 de 44 casos), situación que se correlaciona con una
limitación del UP documentada en otra revisión sistemática (42). También
se afirma que estos datos se acercan al de otras revisiones sistemáticas y
meta-análisis que manejan resultados que varían entre el 86% y 97% (42,46). En adición, es de destacar que en esta revisión las
sensibilidades del UP superan a los valores de la RX, la cual fue del
47%-72,7%, superioridad que se equipara con los resultados de dos de los
meta-análisis revisados (43,45).
De igual forma, cuando se
evaluaron los índices de validez, se encontró que en la especificidad el UP
tuvo porcentajes mayores al 80% en casi todos los estudios (82%-98,7%), con
excepción de dos investigaciones que presentaron porcentajes de 61,1% (36) y 64,9% (37). La posible
razón de esta baja especificidad en ambos estudios es la alta afluencia de
pacientes con otras comorbilidades como previa tuberculosis pulmonar,
bronquiectasias con fibrosis (36), además de
neoplasias, infarto pulmonar, insuficiencia cardíaca congestiva (37) y enfermedad
pulmonar obstructiva crónica (EPOC) (36,37). Con esto se
permite considerar que en el presente trabajo la especificidad para UP fue buena,
situación que se asemeja con datos anteriores que apuntan a un rango de 86%-94%
para este valor (43-46). Por otra
parte, se verificó que la RX en esta revisión tuvo una especificidad
inconsistente (50%-100%), pudiendo solo superar a la especificidad del UP en
dos casos (97,1 % vs 85,7 % (33) y 100 % vs
98,7 %) (41).
De manera
similar, la sensibilidad del UP en los pacientes geriátricos tuvo un valor
mínimo del 89% (en los pacientes más frágiles) (39). Es así que
aún y cuando se ha establecido que los pacientes geriátricos suelen tener una
alta prevalencia de comorbilidades (47), y que
muchos de ellos no pueden cumplir con las posiciones que se relacionan con un
mayor poder diagnóstico para el UP (45), nuestros
resultados apuntan a que el rendimiento de esta técnica en la población
geriátrica no se ve tan limitado, aunque no se debe ocultar que se generaron
algunos falsos negativos por la imposibilidad de examinar la parte posterior
del tórax en algunos pacientes.
En contraste
con lo anterior, la RX en los pacientes más frágiles alcanzó valores de sensibilidad
hasta del 33% (39). De esta
manera se puede aseverar que su precisión diagnóstica se ve afectada en estos
pacientes, lo cual ocurre por la dificultad para realizar las proyecciones
laterales y postero-anteriores de la RX. Esto mismo se puede corroborar en el
estudio de Yaacov y col. (48) que
determinaron que la RX no es concluyente en pacientes encamados debido a la
alta tasa de falsos negativos (35%) y falsos positivos (17%) que arroja esta
técnica, en parte por la presencia de infiltrados en campos pulmonares no
visualizados por medio de las proyecciones antero-posteriores, o por la
presencia de deshidratación y derrames pleurales.
En otro orden
de ideas, el ultrasonido es considerado una técnica dependiente del usuario (49). No obstante,
hasta los momentos no hay consenso internacional en cuanto a la educación,
evaluación de competencias y certificación para los operadores del ultrasonido
en los sitios de atención primaria (50). De
cualquier manera, nuestros resultados insinúan que esta dependencia no es una
limitación verdadera para el uso del UP y que su curva de aprendizaje parece
ser baja, lo cual se relaciona con la conclusión de una revisión sistemática
que demostró que el UP tuvo un buen rendimiento en el diagnóstico de NAC en
manos de médicos no especialistas en imágenes (42). De igual
forma, se ha demostrado que el rendimiento del ultrasonido realizado por
médicos generales recién entrenados puede llegar a tener acuerdos similares a
los encontrados en esta revisión (κ = 0.79) (51). Finalmente,
Mumoli col. (52),
determinaron que los resultados del ultrasonido no se vieron alterados cuando
sus operadoras fueron enfermeras recién entrenadas (aproximado de 4 semanas).
Por lo
anteriormente expuesto, se sugiere el uso del ultrasonido por parte de médicos
generales y aquellos no especialistas en imágenes que se encuentren en los
sitios de atención primaria, tal como ya lo han documentado algunos estudios (53,54), lo cual
podría ser fundamental para un diagnóstico rápido y certero de NAC. Además,
esto podría ayudar a la disminución de la ionización en las salas de
emergencia, tal como ya se ha determinado en la UCI y evitar la contaminación
cruzada por instauración de patógenos que se circunscriben a determinados
servicios y ambiente médicos por la incidencia de patologías asociadas a
infecciones intrahospitalarias (55).
Finalmente,
el ultrasonido también presenta ventajas adicionales a la precisión
diagnóstica, donde se enumeran: 1) es más cómodo para los usuarios a la hora de
realizarse (43). 2) la
facilidad de hacerla junto a la cama es importante en pacientes críticos,
porque ayuda a garantizar de forma general el bienestar y la seguridad de los
pacientes (56,57). 3) Es fácil
de replicar. 4) Tiene un costo relativamente bajo. 5) Reduce el número de Rx y TC, lo que evita indirectamente las radiaciones
ionizantes (56-58).
En conclusión,
para evitar diagnósticos tardíos o equívocos de NAC que conlleven a la pérdida
de tiempo y a la utilización de innecesaria de antibióticos, se recomienda que
la herramienta de primera línea a utilizar para el diagnóstico de esta afección
sea el UP, el cual aun cuando tiene algunas limitaciones, cuenta con un gran
rendimiento y con otras ventajas, tales como el bajo costo, la disponibilidad,
la comodidad y la ausencia de irradiación. Por lo cual se sugiere que esta es
una herramienta útil para el diagnóstico de la NAC.
Conclusiones
Registro y Protocolo
Esta investigación fue registrada en
International prospective register of systematic reviews
(PROSPERO) bajo el número ID 332552
Conflicto de Relaciones y Actividades
Los autores declaran que la investigación se realizó en ausencia
de relaciones comerciales o financieras que pudieran interpretarse como un
posible conflicto de relaciones y actividades.
Financiamiento
Esta investigación no recibió financiamiento de fondos públicos
o privados, la misma fue autofinanciada por los autores.
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Contribución de los Autores
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conceptualización, metodología, validación, análisis formal, investigación,
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