Artículo Original
Bacteriología
Kasmera 49(2):e49236626,
Julio-Diciembre, 2021
P-ISSN
0075-5222 E-ISSN 2477-9628
https://doi.org/10.5281/zenodo.5568852
Detección
de Staphylococcus aureus y expresión de genes de virulencia de cepas
provenientes de superficies hospitalarias
Detection
of Staphylococcus aureus and expression of virulence genes of strains from
hospital surfaces
Villalta-Calderón David Israel (Autor de Correspondencia). https://orcid.org/0000-0002-8742-0467. Universidad Católica de Cuenca.
Unidad Académica de Salud y Bienestar. Carrera de Bioquímica y Farmacia.
Maestría en Diagnóstico de Laboratorio Clínico y Molecular. Cuenca-Azuay.
Ecuador. Dirección Postal: Camino a San Pedro del Cebollar y Francisco Chilche.
Código Postal: 010219. Cuenca-Azuay. Ecuador. Teléfono: +593 98 480 8473.
E-mail: divillaltac@gmail.com
Orellana-Bravo Paola Patricia. https://orcid.org/0000-0001-6276-0521. Universidad Católica de Cuenca.
Unidad Académica de Salud y Bienestar. Carrera de Odontología. Centro de
Investigación Innovación y Transferencia de Tecnología. Laboratorio de Genética
y Biología Molecular. Cuenca-Azuay. Ecuador. E-mail: porellana@ucacue.edu.ec https://www.researchgate.net/profile/Paola_Orellana
Andrade-Tacuri Carlos Fernando. https://orcid.org/0000-0003-3983-1314. Universidad Católica de Cuenca.
Unidad Académica de Salud y Bienestar. Carrera de Odontología. Centro de
Investigación Innovación y Transferencia de Tecnología. Laboratorio de Genética
y Biología Molecular. Cuenca-Azuay. Ecuador. E-mail: candradet@ucacue.edu.ec https://www.researchgate.net/profile/Carlos-Andrade-3
Resumen
Staphylococcus
aureus es considerado uno de los patógenos de mayor importancia en la práctica
clínica diaria. Su patogenicidad está relacionada con la producción de
determinantes de virulencia que incluyen factores de adherencia celular y
secreción de toxinas. Se recolectaron 200 muestras de superficies
ambientales de diferentes servicios hospitalarios, con la finalidad de detectar
S. aureus e identificar genes que
codifican para hemolisinas (hla, hlb, hld, hlg), TSST-1(tst) y
PVL
(lukF/lukS). La frecuencia de aislamiento fue de 3%; 6/200. La distribución fue la
siguiente: emergencia (2), rayos X (1), ecografía (1), odontología (1) y
vestidores (1). Los genes hla
y hld fueron los más frecuentes (67% cada uno), tst se obtuvo
en la mitad de las cepas y hlg se identificó en menor proporción (33%).
No se detectaron genes para PLV y hemolisina β. En cada aislamiento se
obtuvo dos o más genes de virulencia. Los perfiles genéticos fueron los
siguientes: hla/hld (1 cepa), tst/hla/hld (1 cepa), tst/hla/hld/hlg
(2 cepas). Aunque la frecuencia de S. aureus fue baja, no se debe
desestimar la importancia de los ambientes hospitalarios como reservorio y
fuente de trasmisión; más aún, si se considera que las cepas portaban
combinaciones de genes para la TSST-1 y hemolisinas.
Palabras claves: Staphylococcus aureus,
virulencia, genes, ambiente de instituciones de salud.
Abstract
Staphylococcus. aureus is considered one of the most important pathogens in
daily clinical practice. Its pathogenicity is related to the production of
virulence determinants that include factors of cell adhesion and secretion of
toxins. We collected 200 samples of environmental surfaces from
different hospital services, to detect S.
aureus and identify genes coding for hemolysins (hla, hlb, hld, hlg), TSST-1(tst)
and PVL (lukF/lukS). The frequency of isolation was 3% (6/200). The
distribution was as follows: emergency (2), X-rays (1), ultrasound (1),
dentistry (1) and dressing rooms (1). The hla and hld genes were
the most frequent (67% each one), tst was obtained in half of the
strains and hlg was identified in a smaller proportion (33%). No genes
were detected for PLV and hemolysin β. In each isolation, two or more
virulence genes were obtained. The genetic profiles were as follows: hla/hld
(1 strain), tst/hla/hld (1 strain), tst/hla/hld/hlg (2 strains).
Although S. aureus was isolated with a low frequency, the importance of
hospital environments as a reservoir and source of transmission should not be
dismissed; moreover, if one considers that the strains carried combinations
of genes for TSST-1 and hemolysins.
Keywords: Staphylococcus
aureus, virulence, genes, environmental of health care
institutions.
Recibido: 29/08/2021 | Aceptado: 03/10/2021 | Publicado: 18/10/2021
Como Citar: Villalta-Calderón DI,
Orellana-Bravo PP, Andrade Tacuri CF. Detección de Staphylococcus aureus
y expresión de genes de virulencia de cepas provenientes de superficies
hospitalarias. Kasmera. 2021;49(2): e49236626. doi: 10.5281/zenodo.5568852
Introducción
Staphylococcus aureus es una bacteria ampliamente diseminada a nivel
global, considerado uno de los
patógenos de mayor importancia en la práctica clínica diaria capaz de provocar
una amplia gama de enfermedades, ya sea por acción directa o mediante el efecto
de sus toxinas (1).
Su patogenicidad está relacionada con la producción de
determinantes de virulencia que incluyen factores de adherencia celular y
secreción de toxinas; los cuales contribuyen a la patogénesis de la infección y
están controlados por complejos mecanismos de regulación. Esta fina red
regulatoria sería la clave en la patogénesis de la enfermedad estafilocócica
que puede conducir a la cronicidad y que, al mismo tiempo, permite la
adaptación del microorganismo a los cambios del microambiente durante el curso
de la infección (2,3).
S.
aureus produce
diversas proteínas extracelulares y toxinas involucradas en enfermedades estafilocócicas.
Dentro de las proteínas de membranas activas están las hemolisinas y
leucocidinas. Las hemolisinas (alfa, beta, gamma, delta), tienen capacidad
hemolítica y citolítica para células sanguíneas, plaquetas y células
endoteliales. La leucocidina de Panton-Valentine (PVL,
por sus siglas en inglés) codificada por los genes co-transcritos lukF/ lukS-PV,
está presente en un 5% de los aislamientos clínicos de S. aureus (4). La PVL
es altamente virulenta y a menudo se asocia con infecciones recurrentes de piel
y tejidos blandos y neumonía necrotizante. La mortalidad debido a neumonía
necrotizante positiva a la PVL es alta (40-60%); esto se debe a los efectos
citotóxicos para los neutrófilos, monocitos y macrófagos (5).
En
la virulencia de S. aureus
también están implicadas la
toxina 1 del síndrome del choque tóxico (TSST-1, por sus siglas en inglés) y
las enterotoxinas estafilocócicas (ET). Las ET son producidas por 30 a 50% de
las cepas de S. aureus, y se asocian con intoxicaciones alimentarias y
enterocolitis (4). La TSST-1, codificada por el gen tst,
afecta las células del sistema inmunológico e induce la liberación de
interleucina y factor de necrosis tumoral-alfa (TNF-a) y la proliferación
inespecífica de células T, lo que puede llevar a una enfermedad grave y
potencialmente mortal en los seres humanos, conocida como síndrome de Shock
Tóxico (6).
S. aureus es un microrganismo presente en
múltiples ambientes, pero, especialmente, se lo identifica como responsable de
numerosas infecciones intrahospitalarias. Ha sido aislado de quirófanos, áreas
de cuidados intensivos y dispositivos médicos, entre otros (7,8).
Diversas áreas que rodean al paciente, tales
como: aire, agua sanitaria que entra en contacto con el propio paciente, con el
personal de salud y con los dispositivos médicos, comidas, superficies inertes,
instrumentos que contactan con piel y mucosas del paciente y soluciones de
administración intravenosas, constituyen
potenciales reservorios y fuentes de transmisión de infecciones a nivel
hospitalario (9).
Cerca del 50% de las infecciones
intrahospitalarias son producidas por S. aureus cuyo hábitat son las
fosas nasales, la faringe y la piel de portadores asintomáticos, quienes pueden
convertirse en transmisores de persona–persona o fácilmente diseminarlo a
cualquier superficie (10).
La diseminación de los microorganismos en el ambiente hospitalario tiene causas
multifactoriales, a menudo se origina a partir de contaminación cruzada; la
forma más común de transferencia de patógenos es través de las manos de los
profesionales de salud y de la microbiota de los pacientes. No obstante, el
medio ambiente hospitalario puede contribuir con la diseminación de patógenos.
Estudios ambientales han demostrado que pacientes admitidos en habitaciones
donde habían sido tratados pacientes infectados resultaron colonizados por el
mismo microorganismo (11).
El riesgo que representa para el sistema
sanitario global la transmisión de cepas virulentas de S. aureus por
individuos asintomáticos y las crecientes evidencias de que una de las formas
más fáciles de diseminación es a través de múltiples instrumentos de trabajo y
accesorios personales (12), justifican la realización de estudios para
evidenciar su presencia en superficies
hospitalarias y dispositivos de uso médico e identificar los genes
asociados con su virulencia. Por lo
tanto, esta investigación tiene como objetivo detectar S. aureus y caracterizar genes de virulencia para exotoxinas en aislamientos obtenidos de
superficies hospitalarias en un centro de salud de Cuenca-Ecuador.
Métodos
Tipo y diseño de la investigación: la
investigación realizada fue de tipo no
experimental descriptiva, cuantitativa de corte transversal.
Población
y muestra: el universo objeto de estudio estuvo constituido por las diferentes áreas que conforman los servicios
hospitalarios de un centro de salud de Cuenca-Ecuador. Se recolectaron 200
muestras distribuidas de la siguiente forma: 12 de emergencia, 34 de
hospitalización, 4 de vestidores, 5 de cafetería, 6 de quirófano-vestidor, 5 de
enfermería-quirófano, 1 de sala de recuperación, 14 de quirófano 1, 6 quirófano
6, 13 de quirófano 2, 20 de Laboratorio Clínico, 20 de rayos X, 41 de
odontología, 10 de ecografía y 9 de baño de mujeres.
Las muestras se obtuvieron rotando un hisopo estéril
humedecido con caldo soya tripticasa sobre determinadas superficies de
diferentes áreas hospitalarias; una vez recolectados, los especímenes fueron
trasladados al laboratorio de Biología Molecular y Genética del Centro de
Investigación, Innovación y Transferencia de Tecnología, Universidad Católica
de Cuenca, para su procesamiento.
Criterios de inclusión: en este estudio se incluyeron las superficies de aquellas
áreas hospitalarias en las cuales no se aplicó ningún proceso de limpieza o
desinfección, en las 24 horas previas a la toma de la muestra.
Criterios de exclusión: se
excluyeron las superficies ambientales cuya carga microbiana pudiera
encontrarse considerablemente reducida, debido a la aplicación de proceso de
higienización y desinfección, durante las 24 horas anteriores al muestreo.
Metodología:
Aislamiento e identificación de S. aureus: antes de su
inoculación en medios de cultivo las muestras fueron incubadas en aerobiosis a
37°C por 24 horas. Transcurrido este período se sembraron en Agar Manitol
salado (medio selectivo para Staphylococcus) y se incubaron entre 24 y
48 horas en estufa a 37°C. La
identificación presuntiva se realizó según la fermentación del manitol,
la morfología colonial y la morfología celular. Para la identificación genética de S. aureus se
detectaron los genes nuc, nucA y femB, siguiendo el protocolo
descrito por Handan y col (13).
Extracción de ADN: para la extracción de ADN de las cepas de S. aureus se utilizó una
solución de lisis formada por Dodecilsulfato sódico (SDS) al 1% en NaOH 0.25N y
se sometió a ebullición. Con un asa bacteriológica se tomó una porción
de las colonias y se procedió a suspender en 1ml de agua destilada estéril en
tubos Eppendorf. A continuación, se centrifugó por 10 minutos a 3000 rpm y se
descartó el sobrenadante. Seguidamente, se agregó 50µl de solución de lisis, se
mezcló con un vortex y se colocaron los tubos en un termo bloque a 100°C por 15
minutos, luego se agregó 450µl de agua libre de nucleasas y se centrifugó por
20 segundos para obtener ADN total (14). El ADN extraído se conservó a -20°C.
Reacción en Cadena de la Polimerasa
(PCR): las
reacciones de PCR para la detección de los genes tst, lukS-PV, lukF-PV, hla,
hlb, hld y hlg se realizó siguiendo la metodología descrita por Jarraud y
col. (15). Los primers y condiciones de la PCR se
detallan en la Tabla 1. La visualización de los amplicones se realizó por electroforesis
horizontal en gel de Agarosa al 1.5% con TAE 1X, según el protocolo descrito
por Lina y col. (16).
Tabla
1. Toxinas, genes, primer y condiciones de PCR
|
Toxinas |
Genes |
Primers 5’-3’ |
Condiciones de Amplificación |
|
TSST-1 |
tst |
F:
TTCACTATTTGTAAAAGTGTCAGACCCACT R: TACTAATGAATTTTTTTATCGTAAGCCCTT |
Desnaturalización: 5 min. a 95°C. 30 ciclos de: 94°C 1 min 55°C 1 min para alineamiento 72°C 1 min para extensión 72°C 10 min para elongación final |
|
PVL |
lukS-PV |
F: ATCATTAGGTAAAATGTCTGGACATGATCCA R: GCATCAASTGTATTGGATAGCAAAAGC |
|
|
lukF-PV |
F: TCATTAGGTAAAATGTCTGGACATGATCCA R: GCATCAASTGTATTGGATAGCAAAAGC |
||
|
Hemolisinas |
hla |
F: CTGATTACTATCCAAGAAATTCGATTG R: CTTTCCAGCCTACTTTTTTATCAGT |
|
|
hlb |
F: GTGCACTTACTGACAATAGTGC R: GTTGATGAGTAGCTACCTTCAGT |
||
|
hld |
F: AAGAATTTTTATCTTAATTAAGGAAGGAGTG R: TTAGTGAATTTGTTCACTGTGTCGA |
||
|
hlg |
F: GCCAATAAGTTATTAGAAAATGC R: CCATAGACGTAGCAACGGAT |
Análisis estadístico: El análisis
estadístico se llevó a cabo mediante estadística descriptiva, se generó una
base de datos en el programa IBM SPSS Statistics versión 25.0. los resultados
obtenidos se presentaron en tablas y figuras. Para establecer asociación entre
las variables se realizó la prueba de Chi Cuadrado con un valor de
significancia de 0.05, obteniendo un valor de significación asintótica de Chi
de 0.306.
Aspectos bioéticos: la presente investigación se basó en las normas éticas para la
investigación. Se contó con la carta de autorización de la gerencia del centro
de salud para el muestreo. Los datos son resguardados siendo usados
exclusivamente por el investigador para los fines declarados en esta
investigación. Los resultados presentados son totalmente anónimos y los datos
fueron codificados de modo que se aseguró la privacidad de la información.
Resultados
En este estudio, la frecuencia de muestras positivas para S. aureus obtenidas a partir de las superficies ambientales
analizada fue de 3% (6/200). Como puede observarse en la Tabla 2, aunque el número de aislamientos es bajo se encuentran distribuidos en
varios servicios hospitalarios. Los genes para la producción de hemolisina σ (hla) y
hemolisina δ (hld), acompañados por el gen codificante de la TSST-1
fue
la combinación más
frecuentemente detectada.
Tabla
2. Características de las cepas ambientales de S. aureus en este
estudio
|
Cepa |
Origen de la muestra |
Servicio |
Genes de virulencia detectados |
|
2 |
Camilla |
Emergencia |
tst,hld,hlg |
|
10 |
Camilla |
Emergencia |
- |
|
49 |
Casillero |
Vestidores |
tst,hla,hld,hlg |
|
122 |
Mouse
de computadora |
Rayos
X |
- |
|
148 |
Manilla de puerta |
Ecografía |
hla,hld |
|
189 |
Mouse
de computadora |
Odontología |
tst,hla,hld |
La Tabla 3
muestra los porcentajes de positividad para S. aureus tomando en consideración
el número de muestras recolectadas en cada servicio. Se observa un bajo
porcentaje de aislamiento en el servicio de odontología a pesar de ser el área
donde se recolectó en mayor número de especímenes; mientas que, en los
vestidores, aunque el número de muestras es bajo, se obtuvo una importante
frecuencia de este microorganismo. Para
evaluar la asociación entre la variable sitio de muestreo y hallazgo de S. aureus se realizó la prueba
estadística Chi Cuadrado. El valor p>0,05 obtenido indica que estás variable
son independientes, por lo tanto, no se establece una relación entre las
variables.
Tabla 3. Frecuencia de
aislamiento S. aureus por servicio hospitalario
|
Servicio |
No de cepas/No de muestras (n/N) |
Positividad (%) |
|
|
Emergencia |
2(12) |
16,6 |
|
|
Rayos X |
1(20) |
5,0 |
|
|
Odontología |
1(41) |
2,4 |
|
|
Ecografía |
1(10) |
10 |
|
|
Vestidores |
1(4) |
25 |
|
|
Otros |
0/113 |
- |
|
|
Total |
6(200) |
3 |
|
La distribución de los genes de virulencia analizados en los aislamientos de S. aureus se observa en la Figura 1. No se hallaron los genes: lukS/ lukF que codifican para la PVL ni el gen hlb para la producción de β-hemolisina.
Figura 1. Distribución de genes de virulencia en cepas ambientales de S. aureus (n=6)
En la Figura 2 se presenta la identificación molecular por técnica de PCR de los genes que codifican para la TSST-1y hemolisinas (σ, β, γ). En 2 (33%) de las seis cepas evaluadas no se evidenció la presencia de estos genes; mientras que, en 4(67%) aislamientos se obtuvo dos o más genes de virulencia. Los perfiles genéticos obtenidos fueron los siguientes: hla/hld (1 cepa), tst/hla/hld (1 cepa), tst/hla/hld/hlg (2 cepas).
Discusión
Los
centros hospitalario alberga una variedad de microorganismos cuyas
características de supervivencia a las condiciones del medio ambiente y
producción de determinantes de virulencia los convierten en patógenos
implicados en infecciones intrahospitalarias graves; sobre todo, en
áreas donde los pacientes tienen condiciones médicas críticas las cuales
comprometen su sistema inmunológico y los predisponen a adquirir procesos
infecciosos que pueden prolongar su estancia hospitalaria y comprometer su
vida.
Uno de los
factores a considerar en la incidencia de infecciones asociadas a los cuidados
de salud es el nivel de limpieza microbiológica del área alrededor del
paciente. Se ha demostrado que aproximadamente el 20% de los pacientes se
contaminan con patógenos intrahospitalarios provenientes del medioambiente que
los rodea (17).
S. aureus, un importante patógeno
intrahospitalario comúnmente hallado en superficies y dispositivos médicos, fue
aislado en un bajo porcentaje de muestras de las superficies ambientales
analizadas (3%; 6/200). Siendo los vestidores y el servicio de emergencia donde
se obtuvo la mayor positividad. Hallazgos
similares han sido reportados por Oliva y col (18), quienes
recuperaron esta bacteria en 4% de los estetoscopios utilizados por el personal
médico de un hospital de Perú. Otros investigadores (Andrade y col (14), Chávez y col (11), Gharsa y col (19)) analizaron la contaminación por S. aureus
en diferentes servicios hospitalarios y reportaron resultados ligeramente superiores que oscilan entre 6-12%.
Evaluaciones de la contaminación de superficies ambientales,
equipos médicos y fómites, realizadas en hospitales de diversas áreas
geográficas arrojan resultados discrepantes con los hallados en este estudio.
Así, Al-Abdli
y col (20), en
un hospital de Libia, aisló S. aureus en 25% de las muestras de diversas
salas; siendo la UCI y las unidades médicas donde obtuvo el mayor número de
cepas. Por otra parte, Nkuwi y col (21), en
un hospital de Dar es Salaam‑Tanzania,
reportó esta bacteria en 19,5% de las muestras obtenidas de superficies de alto
contacto con las manos. Otra investigación dirigida por Rivera (22), en
un hospital peruano, publicaron 26% de S. aureus en especímenes
ambientales obtenidos de los
servicios de Cirugía y Obstetricia.
Estudios microbiológicos han demostrado que las variaciones en el
aislamiento de microorganismos intrahospitalarios están relacionadas con la
capacidad de persistencia de estos organismos sobre superficies secas; de
hecho, S. aureus es capaz de mantenerse viable entre 7 días a más de 12
meses en áreas con extrema desecación y soportar temperaturas extremas. Además,
la formación de biopelículas en las superficies inanimadas del ambiente hospitalario
puede proveer un mecanismo de supervivencia de las células vegetativas por
prolongados períodos (23).
En este estudio, S. aureus
fue aislado de superficies de alto contacto con las manos (camillas y manillas
de puertas) ubicadas en la sala de emergencia; y en objetos que no entran en
contacto directo con el paciente (casilleros y mouse de computadoras)
localizados en vestidores y servicios de rayos X. Otros investigadores(14,18,21,23-26) han recuperado este
microorganismo en camas, camillas, carros quirúrgicos, manillas de puertas,
mesas laterales, sillas médicas, equipos e instrumentos médicos, accesorios de
computadoras ,teléfonos celulares, ropas de cama y cortinas.
La presencia
de determinantes genéticos de virulencia ha sido ampliamente analizada en
aislamientos clínicos de S. aureus. No así, en cepas obtenidas de
superficies ambientales hospitalarias, en las cuales un limitado número de
investigaciones han sido desarrolladas con la finalidad de detectar genes
virulencia. En la presente investigación, los genes que
codifican para las hemolisinas α (hla) y δ (hld)
fueron los más frecuentes (67% cada uno), tst (para la toxina TSST-1) se
obtuvo en la mitad de los aislamientos y hlg (para la hemolisina γ)
se identificó en menor proporción (33%). No se detectaron genes para PLV y
hemolisina β.
El análisis
de determinantes genéticos de virulencia de cepas de S. aureus obtenidas de
muestras ambientales por Gharsa y col (19), en un hospital de Tunez,
arroja resultados concordantes para los genes tst (50%) y hlg
(42%); de igual modo, no se identificaron genes para la PVL. Por otra parte, se
observa una notable discrepancia con los genes hla y hld, los
cuales estuvieron presentes en el 100% de los aislamientos; además detectaron
33% de genes para hemolisina β. Otros investigadores (27), en superficies y
equipos odontológicos obtuvieron un 70% de cepas con el gen tst y 15%
con los genes lukS/lukF-PV.
Con base
en los resultados de este estudio se puede concluir que, aunque la frecuencia
de aislamiento de S. aureus fue baja, lo cual hace presumir la
aplicación de adecuados protocolos de limpieza y desinfección, no se debe
desestimar la importancia de los ambientes hospitalarios como reservorio y
posible fuente de trasmisión de este microorganismo. Mas
aún, si se considera el hecho de que los aislamientos de S. aureus
obtenidos se caracterizaron por ser portadores, en su mayoría, de una
combinación de genes que codifican para la producción de la TSST-1 y
hemolisinas; la primera
responsable de un cuadro clínico severo conocido como síndrome de choque tóxico
y las segundas relacionadas con la capacidad del microorganismo de producir
toxinas citolíticas que destruyen células sanguíneas, plaquetas y células
endoteliales.
Se recomienda mantener una constante
vigilancia microbiológica de las superficies ambientes hospitalarias, a fin de
detectar posibles contaminaciones por S. aureus y otros patógenos
productores de infecciones asociadas a cuidados de salud. Esto permite, además,
controlar y mejorar las posibles fallas en los procesos de higienización y
desinfección, sobre todo, en áreas críticas como quirófanos y unidades de
cuidado intensivo.
Conflicto de
Relaciones y Actividades
Los autores declaran no presentar
conflictos de relaciones y actividades durante la realización del estudio.
Financiamiento
Este estudio fue de financiamiento mixto. El laboratorio, los equipos y
algunos reactivos que se utilizaron fueron proporcionados por la Universidad
Católica de Cuenca, mientras que, los materiales fueron proporcionados por los
investigadores.
Agradecimientos
A la Universidad Católica de Cuenca por permitir el uso de su
Laboratorio de Biología Molecular, Al Q.F. Jonnathan Gerardo Ortiz Tejedor MSc.
por su constante apoyo en el desarrollo del presente proyecto investigativo.
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Contribución de los
Autores
VCDI: conceptualización, metodología,
conservación de datos, análisis formal, investigación, recursos, validación,
visualización, redacción-Borrador original, redacción-revisión y edición. OBPP: metodología,
administración de proyectos, recursos, validación, redacción-borrador original,
redacción-revisión y edición; ATCF: metodología, recursos, validación y visualización.
©2021. Los Autores. Kasmera.
Publicación del Departamento de Enfermedades Infecciosas y Tropicales de la
Facultad de Medicina. Universidad del Zulia. Maracaibo-Venezuela. Este
es un artículo de acceso abierto distribuido bajo los términos de la licencia
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