Artículo Original

Parasitología

Kasmera 50:e5036576, 2022

P-ISSN 0075-5222   E-ISSN 2477-9628

https://doi.org/10.5281/zenodo.5812660

Determinación de parásitos intestinales en Lactuca sativa, expendidas en el mercado central de Portoviejo, Manabí-Ecuador

Determination of intestinal parasites in Lactuca sativa, sold in the central market of Portoviejo, Manabí-Ecuador

Bracho-Mora, Angela María (Autora de Correspondencia). https://orcid.org/0000-0001-5749-9568. Universidad Técnica de Manabí. Facultad Ciencias de la Salud. Licenciatura en Laboratorio Clínico. Departamento de Ciencias Biológicas. Cátedra Parasitología 2. Portoviejo-Manabí. Ecuador. Dirección Postal: Facultad de Ciencias de la Salud. Avenida Urbina y Che Guevara. Universidad Técnica de Manabí. Portoviejo-Manabí. Ecuador. Teléfono: +593-990863957. E-mail: angelitab60@gmail.com

Loor-Bravo, Evelyn Zelena. https://orcid.org/0000-0002-4290-7810. Universidad Técnica de Manabí. Facultad Ciencias de la Salud. Licenciatura en Laboratorio Clínico. Portoviejo-Manabí. Ecuador. E-mail: eloor.9521@hotmail.com

Nevarez-Zevallos, Gema Roxana. https://orcid.org/0000-0003-2995-6519. Universidad Técnica de Manabí. Facultad Ciencias de la Salud. Licenciatura en Laboratorio Clínico. Portoviejo-Manabí. Ecuador E-mail: gemanevarez80@gmail.com

Rivero de Rodríguez, Zulbey. https://orcid.org/0000-0001-8658-7751. Universidad Técnica de Manabí. Facultad Ciencias de la Salud. Licenciatura en Laboratorio Clínico. Departamento de Ciencias Biológicas. Cátedra Parasitología 1. Portoviejo-Manabí. Ecuador. E-mail: zulbeyrivero@gmail.com

Arteaga-Quiroz, Miguel Ángel. https://orcid.org/0000-0001-9129-8321. Universidad Técnica de Manabí. Facultad Ciencias de la Salud. Licenciatura en Laboratorio Clínico. Departamento de Ciencias Biológicas. Cátedra Hematología 1. Portoviejo-Manabí. Ecuador. E-mail: miguel666aq@gmail.com

Resumen

El déficit de agua potable y la reutilización de aguas residuales por parte de los agricultores repercute en uno de los factores de contaminación de alimentos como las hortalizas que, al consumirse crudas, provoca un vehículo en la trasmisión de enteroparásitos produciendo algunas enfermedades. Para determinar la presencia de enteroparásitos en lechugas (Lactuca sativa) comercializadas en el mercado central de Portoviejo; se diseñó un estudio analítico, no experimental y prospectivo, con muestreo intencional; donde se seleccionaron 62 lechugas de los puestos de venta de legumbres del mercado municipal de Portoviejo. Las muestras fueron procesadas por técnica de sedimentación espontánea, observándose los sedimentos directo y con Lugol en la búsqueda parásitos intestinales, además se realizó un frotis para coloración con Ziehl-Neelsen. Del total de muestras procesadas se observó un 82,3% de lechugas con alguna especie parasitaria. Las especies más frecuentes fueron: Endolimax nana con 22 casos (35,48%) y complejo Entamoeba, Giardia lamblia y Chilomaxtix mesnili con 5 casos cada una (8,06%). Se determinó un elevado grado de contaminación por parásitos en las muestras de lechuga analizadas; lo cual se relaciona con bajos patrones higiénicos en el cultivo, cosecha, distribución y/o mantenimiento del vegetal.

Palabras claves: parásitos intestinales, Lactuca sativa, contaminación, Portoviejo.

Abstract

The deficit of drinking water and the reuse of wastewater by farmers affects one of the factors of contamination of food such as vegetables that, when consumed raw, causes a vehicle in the transmission of enteroparasites producing some diseases. To determine the presence of enteroparasites in lettuce (Lactuca sativa) commercialized in the central market of Portoviejo; An analytical, non-experimental and prospective study was designed, with intentional sampling; where 62 lettuces were selected from the vegetable stalls of the Portoviejo municipal market. The samples were processed by spontaneous sedimentation technique, observing direct sediments and with Lugol in the search for intestinal parasites, in addition a smear was made for staining with Ziehl-Neelsen. Of the total of processed samples, 82.3% of lettuces are found with some parasitic species. The most frequent species were: Endolimax nana with 22 cases (35.48%) and Entamoeba complex, Giardia lamblia and Chilomaxtix mesnili with 5 cases each (8.06%). A high degree of contamination by parasites was determined in the lettuce samples analyzed; which is related to low hygienic standards in the cultivation, harvest, distribution and / or maintenance of the vegetable.

Keywords: intestinal parasites, Lactuca sativa, contamination, Portoviejo.

Recibido: 24/08/2021 | Aceptado: 03/10/2021 | Publicado: 01/01/2022

Como Citar: Bracho-Mora AM, Loor-Bravo EZ, Nevarez-Zevallos GR, Rivero de Rodríguez, Z, Arteaga-Quiroz, MA. Determinación de parásitos intestinales en Lactuca sativa, expendidas en el mercado central de Portoviejo, Manabí-Ecuador. Kasmera. 2022;50:e5036576. doi: 10.5281/zenodo.5812660

Introducción

Las enfermedades transmitidas por alimentos son uno de los problemas de salud más extendidos en el mundo contemporáneo, y son un factor de gran importancia en la reducción de la productividad económica (1).

Las frutas y hortalizas frescas constituyen un componente esencial de la dieta de muchas personas a nivel mundial y día a día su consumo viene en aumento, obedeciendo a varios factores como la tendencia hacia una alimentación más sana (2).

Entre estos alimentos, la lechuga (Lactuca sativa) es una de las más consumidas, pero también ha sido una de las hortalizas en la cual se ha determinado mayor porcentaje de formas parasitarias. La elevada demanda de consumo por la población, es susceptible de contaminación, ya que es producida, cosechada y transportada, por lo general, artesanalmente (3). Una especial atención se debe dar a los alimentos consumidos crudos, principalmente las hortalizas, debido al riesgo de contaminación en el medio ambiente y por manipuladores infectados, contribuyendo así a mantener la cadena epidemiológica de las parasitosis (4).

La frecuencia de las parasitosis intestinales a nivel mundial es alta, generalmente en zonas geográficas donde existen ciertos factores de riesgo asociados, tales como, las condiciones ecológicas que favorecen a la persistencia de los parásitos, además de características socioeconómicas poblacionales como la pobreza y una inadecuada disposición de excretas (5).

Según la Organización Mundial de la Salud un estimado de 3.500 millones de habitantes alrededor del mundo se ven afectados por parasitosis y, aproximadamente, 450 millones están enfermos a consecuencia de estas afecciones, correspondiendo la mayor proporción a la población infantil (6).

En Ecuador, se calcula que la parasitosis afecta el 80 % de la población en áreas rurales y al 40 % en las zonas urbano-marginal. La causa fundamental de esa situación se relaciona con la contaminación del agua por excretas, la que se extiende a suelo y alimentos; además de insuficientes condiciones sanitarias y costumbres socioculturales (7).

Diversos estudios a nivel mundial describen el hallazgo de parásitos intestinales en frutas, verduras y hortalizas. Un estudio realizado en lechugas comercializadas en el estado Lara, Venezuela, reseña el hallazgo de 11 especies de enteroparásitos, siendo los más frecuentes Strongyloides sp. y Blastocystis sp., concluyendo con la importancia del lavado del vegetal previo a su consumo (8). En Colombia (9), se realizó una investigación de enteroparásitos en fincas dedicadas a la producción de Lactuca sativa en la cual se tomaron 105 muestras de 21 predios y se procesaron mediante pruebas de flotación y sedimentación; donde se encontraron contaminación con huevos y larvas de parásitos en 100% de las muestras. Concluyendo que en las áreas de cultivo del municipio de Pasto se encontró contaminación de las muestras de lechuga con enteroparásitos provenientes principalmente de reservorios animales y humanos, aunque también presentes en el medio ambiente.

A nivel nacional, son pocos los artículos publicados sobre el tema, sin embargo, en la ciudad de Cuenca, se analizó parasitológicamente la lechuga cultivada en la parroquia San Joaquín, encontrando las especies: Ascaris lumbricoides, Trichuris trichiura y Entamoeba histolytica en un 30, 16 y 54% respectivamente (10). Baculima y col. (11) estudiaron la presencia de parásitos en expendedores de hortalizas de los mercados públicos de la ciudad de Cuenca, determinando un 68,1% de parásitos en los comerciantes y un 38,9% en las lechugas evaluadas, encontrando especies como Endolimax nana, Entamoeba coli, E. histolytica, Balantidium coli, G. lamblia y larvas de Uncinarias spp. Más recientemente, en la ciudad de Chimborazo, Quito y Rojano (12) estudiaron la presencia de parásitos intestinales humanos transmitidos por frutas y verduras, detectándose 74,51% de muestras contaminadas con enteroparásitos. La mayor parte resultó contaminada con protozoarios 71,80%, en contraste con el porcentaje de helmintos 16,95%.

A nivel local, son escasas las investigaciones para determinar la presencia de parásitos de interés humano en alimentos y en especial en vegetales, a pesar de ser éstos una de las principales fuentes de contaminación parasitaria. Por tanto, el propósito de este estudio fue determinar la presencia de enteroparásitos en lechugas (Lactuca sativa) comercializadas en el mercado central de Portoviejo de la provincia de Manabí, Ecuador.

Métodos

Tipo y diseño de investigación: la presente investigación se enmarca dentro de un proceso de tipo analítico, no experimental, prospectivo y transversal.

Población y muestra: la población de esta investigación fueron los 148 puestos de venta de legumbres del mercado municipal de Portoviejo, ubicado en la cabecera cantonal de la provincia de Manabí. Tomando en cuenta el número total de puestos de venta de legumbres del mercado municipal de Portoviejo, se trabajó con una muestra intencional resultando el tamaño de la muestra un total 62 puestos de ventas y 1 lechuga por cada puesto, es decir, 62 lechugas como muestra.

Adicionalmente se realizó una entrevista a los comerciantes de los puestos de ventas con la finalidad de conocer la procedencia, forma de adquisición, manipulación previa a la venta y mantenimiento de la lechuga. Se procedió a dar información a las personas sobre los objetivos de la investigación, la confidencialidad de los datos y la importancia del estudio, y toda la información que se obtuvo, fue manejada con absoluta confidencialidad.

Metodología:

Las lechugas fueron procesadas a través de la técnica de sedimentación espontánea previamente reportada por Traviezo y col., (8) de la siguiente manera:

1.   Se identificaron todos los puestos con números, así se evitó repetir. Se recogió del expendio de hortalizas 1 lechuga por cada puesto, las cuales se introdujeron en fundas plásticas transparentes debidamente etiquetadas y enumeradas; luego fueron trasladadas para su análisis al Laboratorio de Parasitología de la Universidad Técnica de Manabí de la Facultad de Ciencias de la Salud.

2.   Una vez en el Laboratorio se deshojaron las lechugas, pesando 200 gramos de la muestra en una balanza; para el remojo, se usó agua potable previamente comprada la cual era hervida durante una hora para destruir cualquier posible contaminante, se dejó enfriar y se tomó para cada análisis, dos litros de agua medidos en un cilindro graduado, los cuales se agregaron a un frasco de plástico transparente y luego se introdujeron los 200 gramos de lechuga pesados previamente, se mezcló y el frasco tapado se dejó en reposo por 24 horas a temperatura ambiente.

3.   Al siguiente día, se retiraron las hojas de lechuga, con cuidado, con una pinza estéril, evitando al máximo el reflujo del agua y se dejó, nuevamente en reposo por una hora, seguidamente se decantaron las 9/10 partes superiores de la solución. Posteriormente, el sedimento del frasco se re-suspendió y fue colocado en 4 tubos de centrífuga Falcon de 15ml c/u, los cuales fueron centrifugados por 10 minutos a 3000 rpm, para finalmente descartar el sobrenadante y se montaron cuatro sedimentos por muestra de lechuga (entre lámina y laminilla y con Lugol), observando el sedimento microscópicamente, primero con objetivo de 10X y posteriormente con 40X.

4.   Posteriormente, se reunió el sedimento de los 4 tubos, se mezcló y se realizó un frotis que se dejó secar a temperatura ambiente para posteriormente colorear con la técnica de coloración de Ziehl-Neelsen modificada (13) en la búsqueda de coccidios intestinales. Los frotis fueron observados bajo microscopio con objetivo de inmersión (100X).

Análisis estadístico: los datos obtenidos de las entrevistas, así como los resultados de las especies parasitarias se registraron en una hoja de reporte diseñada para la investigación y se ingresaron los datos obtenidos en una base de datos en Excel®, donde se calcularon porcentajes y los resultados fueron representados de forma gráfica para su posterior análisis y discusión. Para comparar las variables se aplicó la prueba de Ji-cuadrado (c2) mediante el programa SPSS versión 22.

Aspectos bioéticos: el proyecto fue revisado y aprobado por el Comité de Bioética de la Facultad de Ciencias de la Salud de la Universidad Técnica de Manabí con el oficio CB-049-20 de fecha 03-07-20.

Resultados

Se observó la presencia de una mayor cantidad de lechugas con parásitos (51) correspondientes a un 82,3%; mientras que 11 lechugas no tenían presencia parasitaria equivalente al 17,7%.

Con respecto al tipo de parasitismo en las lechugas evaluadas; un total de 29 lechugas se encontraron con una sola especie de parásitos (monoparasitadas), mientras que 22 de ellas (43,14%) tenían más de dos especies parasitarias (poliparasitadas). Cabe destacar que, de estas lechugas, se encontraron hasta 5 especies por alimento.

Con los datos obtenidos se puede observar que, la principal especie encontrada en las lechugas fue Endolimax nana con 35,48%, un 8,06% corresponden a Chilomastix mesnilli y Giardia lambia y complejo Entamoeba (cada una); seguido de 6,45% de las especies Entamoeba coli y el cromista Blastocystis sp. También se encontraron ciliados como Balantioides coli con un 4,84% y 1 solo caso (1,61%) de flagelados Pentatrichomonas hominis. En cuanto a los helmintos, se recuperaron larvas de nematodes, huevo de Ancylostomideos y adultos de nematodes en 3,23% (Figura 1).


Figura 1. Especies parasitarias encontradas en las lechugas comercializadas del Mercado Central de Portoviejo. Año, 2021

En la Figura 2, se evidencian los otros contaminantes observados en las lechugas estudiadas; obteniendo un gran porcentaje de levaduras correspondiente a un 38,71% (24/62), seguido de artrópodos el 9,68%, ooquistes de Eimeria sp, 4,84%, algas 3,23% y el 1,61% larvas de mosca.


Figura 2. Otros contaminantes observados en las lechugas comercializadas del Mercado Central de Portoviejo. Año, 2021.

De acuerdo con los datos obtenidos, se identificó que la ciudad de Ambato era la procedencia de las 62 lechugas estudiadas, correspondiente al 100%. En cuanto a la forma de compra, la mayoría (49 expendedores), mencionaron que las lechugas fueron adquiridas por medio de compra en el mercado mayorista (79%); mientras que 8 lechugas, fueron por medio de proveedor que corresponde al 12,9% y 5 lechugas la adquirieron directamente en la ciudad equivalente a un 8,1%. En relación a la manipulación antes de la venta, 56/62 lechugas son lavadas (90,3%) y para 6 lechugas, señalan que le quitan la primera hoja que corresponde al 9,7%. Y por último en cuanto al mantenimiento, 55 lechugas son mantenidas a temperatura ambiente con un 88,7% y 7 lechugas mantenidas en refrigeración con el 11,3%. (Tabla 1).

Tabla 1. Procedencia, forma de compra, manipulación y mantenimiento de las lechugas comercializadas en el Mercado Central de Portoviejo. Año, 2021.

Características

N

%

Procedencia

Ambato

62

100

Forma de compra

Mercado

49

79,0

Proveedor

8

12,9

Directamente

5

8,1

Manipulación antes de la venta

Lavan*

56

90,3

Le quitan la primera hoja

6

9,7

Mantenimiento

Ambiente

55

88,7

Refrigerada

7

11,3

*(X2: 10,895; GL: 1; p < 0,05) Diferencia significativa

Discusión

Se observó un predominio de especies de protozoarios sobre los helmintos, resultados que concuerdan con estudios realizados por Caiza y Caiza (16) y Benites y col. (20). Este predominio también se observa en la prevalencia de parasitosis intestinales en humanos de Ecuador (4,21), lo que sugiere el origen fecal humano de los parásitos en estos vegetales. Devera y col. (14), mencionan que el diagnóstico de laboratorio de protozoarios y helmintos parásitos de humanos en hortalizas es de gran importancia para la salud pública ya que aporta datos sobre las condiciones higiénicas involucradas en la producción, almacenamiento, transporte y manipulación de estos productos.

En cuanto a las especies parasitarias encontradas, la especie predominante fue Endolimax nana, resultado similar al referido en Cuenca por Baculima y col. (11), pero difiere de otros estudios, debido a que el primer lugar es ocupado por Blastocystis sp. Así lo demuestran varios estudios, no solo en Latinoamérica como en Ecuador, Perú y Venezuela (14,16,20), sino países como Etiopia y Nigeria (19,22).

Hoy día, Blastocystis sp es el parásito intestinal más frecuente en muchas regiones del mundo (23). Sin embargo, hay muchas especies de Blastocystis morfológicamente idénticas, así que su presencia en las lechugas no necesariamente indica origen fecal humano (24). La presencia de formas vacuolares de este parásito en lechugas demuestra que la contaminación ocurrió recientemente, posiblemente durante la manipulación por parte de los vendedores, ya que este estadio parasitario es muy lábil en el medio ambiente.

Con respecto a las especies patógenas para humanos (complejo Entamoeba y Giardia lamblia), se encontraron en porcentajes similares, hecho que contrasta a muchas publicaciones donde señalan a estas especies ocupando los primeros lugares (9,15,16,19,25). Giraldo y col., indican que las parasitosis intestinales causadas por el complejo Entamoeba y Giardia lamblia se encuentran entre las 10 infecciones más comunes observadas en el mundo. En los últimos años las parasitosis han cambiado su curso clásico con el mejoramiento de las medidas sanitarias. Los parásitos macroscópicos se han ido erradicando como causa de enfermedad intestinal y los protozoos han ido aumentando significativamente por lo que pudiera explicarse su presencia en las lechugas estudiadas (26).

Las otras especies de protozoarios encontradas Balantioides coli, Chilomastix mesnili, Entamoeba coli y Pentatrichomonas hominis, aunque se hallaron en bajos porcentajes, su presencia puede interpretarse como un indicativo de que no se están lavando correctamente y/o almacenando estos productos de origen vegetal, o de que existe, contaminación por heces humanas durante el cultivo, almacenamiento, acopio, manipulación y/o transporte de las hortalizas (27).

Cabe señalar que solo se detectó un caso de Ancylostomideos o Uncinarias. como especie patógena para el humano, así mismo lo reportan Baculima y col. (11) en Cuenca, quienes solo detectaron en su estudio larvas de Uncinarias y en el estudio realizado por Caiza y Caiza (16) en Riobamba y Tafur (17) en Quito solo detectaron Ascaris lumbricoides dentro de los helmintos encontrados en las lechugas estudiadas.

Los resultados obtenidos acá se pueden explicar debido a que en diversos estudios realizados a nivel nacional en la búsqueda de parasitosis intestinales en humanos se ha podido detectar bajos porcentajes de helmintos, lo cual es demostrado por diversos estudios realizados en varias provincias del país (4,7,21,28-31), lo que sugiere que de existir contaminación en los cultivos de estos alimentos en la mayoría es producido por protozoarios. Así mismo, interviene el hecho de que, en Ecuador la mayor radiación solar inhibe el desarrollo de los geohelmintos que deben completar parte de su ciclo biológico en la tierra (32).

Es importante mencionar que se detectaron adultos (macho y hembra) y larva de nematodes, de especies probablemente fitoparásitas o de vida libre, que son considerados como contaminantes de la lechuga, por estar en la tierra abonada donde se cultivan (30), hallazgos que concuerdan con algunas investigaciones donde demuestran la presencia de estas formas evolutivas en sus resultados (15,16,18), sin embargo, es prudente mantener en consideración la posibilidad del riesgo que sean parásitos infectantes para el hombre como por ejemplo Strongyloides stercoralis (3).

En la presente investigación solo se detectó 1 caso de Cyclospora cayetanensis (1,62%), así mismo lo describen en otros estudios a nivel nacional e internacional (9,16,27,33) solo que manejan altos porcentajes de todas las especies Cryptosporidium sp. Cyclospora cayetanensis y Cystoisospora belli; pero difieren a los estudios realizados por Traviezo-Valles y col. (8) Torres y Llanos (34), Huayna (1) y Lalonde y Gajadhard (35) en sus investigaciones en lechugas, donde no encontraron casos de coccidios intestinales.

Como se puede observar, existió diversidad entre diferentes microorganismos, contaminantes que también han sido reportados por otros estudios en diferentes porcentajes (9,16,18); de los cuales a pesar que no son estrictamente causante de enfermedad parasitaria intestinal es importante su interpretación debido a que por ejemplo los ácaros son productores de cuadros alérgicos, las larvas de moscas pueden producir miasis y a su vez seguir el ciclo evolutivo dando origen a adultos y por ende convertirse en vectores mecánicos. La cantidad de ácaros que habitan un lugar es del orden de miles y, por eso, pueden llegar fácilmente a los entornos alimentarios (15). Por su parte las levaduras, se encontraron en 24/62 (casi en la mitad de la muestra estudiada) y estas pueden ser causa de diarrea aguda por hongos, aunque son infecciones muy raras, se ven principalmente en individuos inmunodeprimidos y suele producirlas Candida albicans (36).

También se encontraron ooquistes de Eimeria sp., el cual es considerado un parásito de animales que produce coccidiosis, la cual es una infección ampliamente difundida que afecta principalmente a los animales jóvenes de diferentes especies (ganado bovino, ovino, conejos, aves de corral, entre otros) (37), aunque hasta el momento no se ha reportado casos en humanos; si es indicativo de contaminación animal en el cultivo de la lechuga.

Al evaluar la procedencia de las lechugas, no se puede concluir que el hecho de que provengan de la ciudad de Ambato, es significativo que siempre estén parasitadas, ya que trabajos realizados Baculima y col. (11) , Caiza y Caiza (16) y Tafur (17) demuestran que en otras provincias del país (Cuenca, Riobamba y Quito) también detectaron parásitos, sin importar el lugar de procedencia; así mismo, lo manifiestan estudios en otros países por Travieso-Valles y col. (8) Devera y col. (14), en sus investigaciones que en diferentes ciudades del país se pueden encontrar este tipo de alimento contaminados.

Con respecto a la forma de adquisición, el estudio demostró que la mayor cantidad de vendedores lo hacen mediante la compra a mayoristas, lo que podría provocar mayor presencia de parásitos, por la abundante manipulación, debido a las formas de almacenamiento y trasporte varían, hasta llegar al lugar de venta. Esto es apoyado por Travieso-Valles y col. (8) quienes señalan que las condiciones inapropiadas durante empaque, contaminación por vectores mecánicos, higiene deficiente de los trabajadores del campo y expendedores de alimentos, todo esto conlleva a un mal manejo de la hortaliza conduciendo a su contaminación parasitaria.

En cuanto al mantenimiento y manipulación antes de la venta, un 90,3% refiere que lavan las hortalizas. Al realizar el análisis estadístico, se pudo apreciar relación entre la acción de lavar el vegetal y el parasitismo (X2: 10,895; GL: 1; p < 0,05). Esto sugiere que el lavado contribuye en la contaminación, probablemente por la mala calidad del agua de lavado. Un estudio realizado en Lima por Huayna (1), refirió resultados similares en relación a la probable contaminación por el lavado previo. Un 88,7% de los vendedores dejan las hortalizas a temperatura ambiente, estando expuestas a vectores mecánicos, lo que podría conducir a la adquisición de enfermedades, entre ellas las parasitosis intestinales.

Se determinó un elevado grado de contaminación en las muestras de lechuga analizadas; lo cual se relaciona con bajos patrones higiénicos en el cultivo, cosecha, distribución y/o mantenimiento del vegetal.

Agradecimientos

Los autores agradecen a los vendedores de los puestos en el mercado por su colaboración a la investigación.

Conflicto de Relaciones y Actividades

Los autores declaran que la investigación se realizó en ausencia de relaciones comerciales o financieras que pudieran interpretarse como un posible conflicto de relaciones y actividades.

Financiamiento

Esta investigación no recibió financiamiento de fondos públicos o privados, la misma fue autofinanciada por los autores.

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Contribución de los Autores

BMAM: conceptualización, metodología, validación, redacción-preparación del borrador original, redacción-revisión y edición. LBEZ y NZGR: metodología, validación, redacción-preparación del borrador original. RRZ: metodología, redacción-revisión y edición. AQMA: validación, redacción-revisión y edición.

©2022. Los Autores. Kasmera. Publicación del Departamento de Enfermedades Infecciosas y Tropicales de la Facultad de Medicina. Universidad del Zulia. Maracaibo-Venezuela. Este es un artículo de acceso abierto distribuido bajo los términos de la licencia Creative Commons atribución no comercial (https://creativecommons.org/licenses/by-nc-sa/4.0/) que permite el uso no comercial, distribución y reproducción sin restricciones en cualquier medio, siempre y cuando la obra original sea debidamente citada.