Artículo Original
Parasitología
Kasmera 48(2):e48231698,
Julio-Diciembre, 2020
ISSN 0075-5222 E-ISSN 2477-9628
https://doi.org/10.5281/zenodo.3938528
Dispersión
hídrica de enteroparásitos en una zona agropecuaria de gran altitud, en Los
Andes Ecuatorianos
Water
dispersion of enteroparasites in a high-altitude
agricultural area, in The Ecuadorian Andes
González-Ramírez
Luisa C (Autora de correspondencia). https://orcid.org/0000-0002-4431-965X.
Universidad Nacional de Chimborazo. Facultad de Ciencias de la Salud.
Carrera
de Laboratorio Clínico e Histopatológico. Grupo de
Investigación “Análisis de
Muestras Biológicas y Forenses”. Riobamba-Chimborazo.
Ecuador. Universidad de
Los Andes. Facultad de Farmacia y Bioanálisis. Departamento de
Microbiología y
Parasitología. Cátedra de Parasitología.
Laboratorio de Investigaciones
Parasitológicas “Jesús Moreno Rangel”.
Mérida-Mérida. Venezuela. Dirección Postal:
Laboratorio de Investigación, Carrera Laboratorio
Clínico, Facultad de Ciencias
de la Salud, Campus Norte “Edison Riera”: Av. Antonio
José de Sucre km 1½ vía a
Guano. Riobamba, Ecuador. Teléfono:
+593-997185605 E-mail: luisacarolinagonzalez@gmail.com
Falconí-Ontaneda Félix A. https://orcid.org/0000-0003-3825-5271. Universidad Nacional de Chimborazo. Facultad de Ciencias de la Salud. Carrera de Laboratorio Clínico e Histopatológico. Grupo de Investigación “Análisis de Muestras Biológicas y Forenses”. Riobamba-Chimborazo. Ecuador. E-mail: ffalconi@unach.edu.ec
Yaucén-Rodríguez Mishell C. https://orcid.org/0000-0002-8311-3072. Universidad Nacional de Chimborazo. Facultad de Ciencias de la Salud. Estudiantes de la Carrera de Laboratorio Clínico e Histopatológico. Riobamba-Chimborazo. Ecuador. E-mail: mishell.yaucen@gmail.com
Romero-Zapata Cristian F. https://orcid.org/0000-0001-8004-9645. Universidad Nacional de Chimborazo. Facultad de Ciencias de la Salud. Estudiantes de la Carrera de Laboratorio Clínico e Histopatológico. Riobamba-Chimborazo. Ecuador. E-mail: crissgomerito20@gmail.com
Parra-Mayorga
Paúl. https://orcid.org/0000-0002-9279-0059.
Universidad Nacional de Chimborazo. Facultad de Ciencias de la Salud. Carrera de Laboratorio
Clínico e Histopatológico. Riobamba-Chimborazo. Ecuador. E-mail: paulparra73@gmail.com
García-Rios Cecilia A. https://orcid.org/0000-0001-5179-0303. Escuela Superior
Politécnica de Chimborazo. Facultad de Salud Pública. Carrera de Medicina. Riobamba-Chimborazo.
Ecuador. E-mail: cecilia.garcia@espoch.edu.ec
Prato-Moreno José G. https://orcid.org/0000-0001-8381-404X. Universidad Nacional de Chimborazo. Facultad de Ingeniería. Grupo de Investigación “Clean Energy and Environment”. Riobamba-Chimborazo. Ecuador. Universidad de Los Andes. Facultad de Ingeniería. Área de Ingeniería Ambiental. Mérida-Mérida. Venezuela. E-mail: pratoj@gmail.com. Investigator Web Science: AAK-3336-2020
Resumen
La finalidad de esta
investigación fue determinar las especies de enteroparásitos que son
vehiculizadas por agua de regadío, entubada y estancada, como factor de riesgo
asociado a la transmisión en una comunidad rural de la provincia de
Chimborazo-Ecuador. Se realizó una investigación de campo, transversal, con
muestreo no probabilístico intencional, en el que se incluyeron 214
muestras de agua: 37 de canales de riego, 147 que surten las viviendas y 30
estancadas. Las muestras se analizaron mediante Sedimentación espontánea,
técnica de Bailenger (modificada) y coloración de
Ziehl Neelsen (modificada). El agua de regadío y la estancada, obtuvieron el
100% de contaminación parasitaria y en menor grado la entubada, con 57,14%. La
mayor proporción fue de protozoarios (70,56%), seguidos de chromistas
(40,65%) y helmintos (13,08%). Entre los parásitos transmisibles, se destacan: Blastocystis spp. (40,65%), Amebas de
vida libre (5,61%), Entamoeba spp.
(8,41%), Giardia duodenalis (6,54%), Balantidium spp. (13,51%), Cryptosporidium spp. (17,76%), Cyclospora spp. (3,74%), Cystoisospora spp. (2,34%), Eimeria spp.
(13,55%), Dibothriocephalus
spp. (0,47%) y larvas de nemátodos (13,08%). Los resultados evidencian la
presencia de parásitos de transmisión hídrica en los tres cuerpos de agua estudiados, lo
que constituye un riesgo de infección humana, veterinaria y de contaminación
para los productos agrícolas.
Palabras claves:
agua; contaminación; parásitos; vehículo; transmisión
Abstract
The purpose of this investigation was to
determine the species of enteroparasites that are carried
by irrigated, piped and stagnant water, as a risk factor associated with
transmission in a rural community in the province of Chimborazo-Ecuador. A
cross-sectional field investigation was carried out, with an intentional
non-probability sampling, in which 214 water samples were included: 37 from
irrigation canals, 147 that supply the houses and 30 stagnant. The samples were
analyzed by spontaneous sedimentation, Bailenger
technique (modified) and Ziehl Neelsen staining (modified). Irrigation and stagnant
water obtained 100% of parasitic contamination and to a lesser extent piped,
with 57.14%. The highest proportion was of protozoa (70.56%), followed by
chromists (40.65%) and helminths (13.08%). Among the transmissible parasites,
the following stand out: Blastocystis spp. (40.65%), Free-living amoebas
(5.61%), Entamoeba
spp. (8.41%), Giardia duodenalis
(6.54%), Balantidium spp. (13.51%), Cryptosporidium
spp. (17.76%), Cyclospora spp. (3.74%), Cystoisospora spp. (2.34%), Eimeria spp. (13.55%), Dibothriocephalus
spp. (0.47%) and nematode larvae (13.08%). The
results show the presence of parasites of water transmission in the three
bodies of water studied, which constitutes a risk of human, veterinary infection and contamination for agricultural products.
Keywords: water; pollution; parasites; vehicle; transmission
Recibido: 22-04-2020 / Aceptado: 06-07-2020 / Publicado: 10-07-2020
Como Citar: González-Ramírez LC,
Falconí-Ontaneda FA, Yaucén-Rodríguez MC,
Romero-Zapata CF, Parra-Mayorga P, García-Rios CA, Prato-Moreno
JG. Dispersión hídrica de enteroparásitos en una zona agropecuaria de gran
altitud, en los Andes Ecuatorianos. Kasmera. 2020;48(2):e48231698.
doi: 10.5281/zenodo.3938528
Introducción
El agua es un recurso
indispensable para la supervivencia de los seres vivos, siendo un derecho el
acceso al agua segura, concebido por la Asamblea General de las Naciones Unidas
y el Consejo de Derechos Humanos (1).
Sin embargo, el agua en ciertas zonas geográficas, se convierte en un importante
vehículo de enteroparásitos debido a la contaminación con excretas humanas o
animales, como consecuencia de la falta de educación sanitaria o inadecuada
construcción de tanques de almacenamiento de agua abiertos, pozos sépticos y
canales de irrigación (2-4).
Según
la Organización Mundial de la Salud (OMS) al menos 2.000 millones de personas a
nivel mundial se abastecen de agua contaminada con heces, lo que se asocia con 842.000 muertes anuales por diarrea (5). También se estima
que entre el 20 y 50% de los latinoamericanos están infectados con
enteroparásitos. Las prevalencias aumentan en las comunidades indígenas, donde
los registros alcanzan el 95% (6),
debido a la falta de educación higiénico-sanitaria, factores socio-económicos,
situaciones culturales, entre otros factores (7-10).
Debido al contagio con
enteroparásitos, se pueden presentar diversas alteraciones, entre las que
cobran mayor importancia, el retardo en el crecimiento, la disminución del
desarrollo psicomotor y cognitivo, además de las implicaciones más severas en
individuos con estado nutricional e inmunidad debilitados. Se añade, que las
infecciones simultáneas por diferentes especies, son comunes en niños
procedentes de los sectores de bajo estatus económico generalmente del medio
rural (11-13).
Controlar la dispersión de enteroparasitosis es una tarea complicada, ya que
intervienen diversos factores en la transmisión, entre ellos se destacan: las
precarias condiciones higiénico-sanitarias, el bajo nivel educativo y
socio-económico, la falta de saneamiento ambiental y la contaminación del agua,
que conllevan a reinfecciones constantes (14).
La Parroquia de San Andrés,
ubicada en el cantón Guano, provincia de Chimborazo, Ecuador, tiene el 88,68%
de pobreza y 48,77% de extrema pobreza (15).
Las parasitosis intestinales ocupan la tercera causa de enfermedad, con 95,5%
de prevalencia en escolares (Observaciones no publicadas).
El agua de uso doméstico,
procede del río Guano y del deshielo de los nevados de los volcanes Chimborazo
y Carihuairazo, que luego de recorrer 20 kilómetros
es almacenada en un tanque que sirve de suministro a la comunidad. Las
viviendas alejadas del centro de la cabecera parroquial, no disponen de
sistemas de alcantarillado; tampoco existe una planta de tratamiento de aguas
servidas y solo se utilizan pozos sépticos como fin del trayecto de los
desagües. El sistema de regadío de los campos de cultivo, se ejecuta por una red de canales que
recorre la mayor parte del territorio, en el que además se encuentran pozos
artificiales de agua estancada (15).
La finalidad
de la investigación es determinar los géneros parasitarios y su proporción en
aguas de regadío, entubada para uso doméstico y estancada en pozos, que
funcionan como vehículos hídricos en la
comunidad de San Andrés, provincia Chimborazo, Ecuador.
Métodos
Tipo y
diseño de la investigación: el
estudio fue de enfoque cuantitativo, cohorte transversal, con un nivel de
alcance descriptivo, diseño no experimental y un muestreo probabilístico por
conglomerados.
Obtención de los permisos para la
ejecución del Proyecto: la Alcaldía y el presidente
parroquial de San Andrés, autorizaron la investigación. Los pobladores
colaboraron con la recolección de muestras de agua en sus casas.
Población y muestra: la
comunidad elegida para el estudio fue la cabecera parroquial de San Andrés, con
237 casas abastecidas por la red de agua potable, pertenecientes al cantón
Guano, provincia Chimborazo
(15). Se muestrearon tres cuerpos hídricos: agua entubada,
de regadío y estacada en pozos.
Para determinar la muestra de
agua entubada, se aplicó la fórmula de población finita: N = Total de la
población (237 casas), Z= 1,96 (con seguridad del 95%), p = proporción esperada
(en este caso 50%), q = 1 - p, e = error muestral (0,05%), dando como resultado
147 casas.
n=
El muestreo del agua de regadío
se realizó en 37 puntos, situados cada 30 m, en la longitud total del canal
principal (1.110 m) y en la muestra de agua estancada, se incluyó la totalidad
de los 30 pozos artificiales que han sido construidos para dar de beber a los
animales.
Técnicas
y procedimientos: para el muestreo se
recolectaron 10 L de agua entubada, 10 L de regadío y 1 L de agua estancada en
recipientes plásticos nuevos, de paredes lisas y cierre hermético, que fueron
lavados con agua destilada y enjuagados con el agua de cada muestreo. Luego de
su recolección, fueron trasladadas y procesadas de inmediato en el Laboratorio
de Investigación de Laboratorio Clínico, Facultad de Ciencias de la Salud,
Universidad Nacional de Chimborazo.
Sedimentación espontánea: después de permitir la sedimentación espontánea del agua durante 1
hora, se tomaron muestras del fondo de cada recipiente para hacer el análisis
directo entre lámina y laminilla, utilizando aumentos de 100 y 400x. Una gota
se analizó directamente, la otra se coloreó con solución yodada (Lugol) y se
recurrió al micrómetro ocular para realizar mediciones cuando se consideró
necesario.
Bailenger modificado por Bouhoum & Schwartzbrod (16): el empleo de esta técnica
se debe a que, permite la cuantificación de huevos de helmintos/L y detección
de otras especies de parásitos, a bajo costo, de manera simple y efectiva.
Para realizar la técnica se
utilizó: solución de sulfato de zinc (ZnSO4 33%, densidad 1,18);
acetato de etilo; tampón acetoacético (pH 4,5) (15 g de trihidrato
de acetato de sodio, 3,6 mL de ácido acético glacial,
se agregó agua destilada hasta obtener 1 L); solución detergente (1 mL de Tween 80, hasta obtener 1 L
con agua destilada).
Técnica de
sedimentación: el agua se mantuvo en reposo durante 24 horas para
obtener su sedimentación espontánea. Posteriormente, se eliminó el 90% del
sobrenadante utilizando una bomba de succión. El sedimento fue enjuagado con
detergente (Tween 80) y transferido a 10 tubos (50 mL), para ser centrifugado a 1.000g durante 15 minutos. Se
decantó el sobrenadante, para unir todos los sedimentos en dos tubos que fueron
enjuagados con detergente, para ser nuevamente centrifugados a 1.000g durante
15 minutos. Los 9 mL de sedimento obtenidos, fueron resuspendidos con 9 mL del tampón
acetoacético. Se añadió 9 mL de acetato de etilo y se
mezcló en el vórtex. La preparación fue nuevamente centrifugada a l.000g
durante 15 minutos, hasta lograr finalmente la separación de la muestra en tres
fases.
Todos los residuos no grasos
y los parásitos se depositaron en el sedimento; en la capa media el tampón
acetoacético, y en la superficie la grasa disuelta en el acetato de etilo. El
tapón graso fue separado de las paredes del tubo con un palillo de madera para
descartar el sobrenadante.
Técnica de
flotación: los 4 mL de sedimento
obtenidos fueron resuspendidos en 4 mL de sulfato de zinc y mezclado en vórtex. Con una Pipeta
Pasteur, se obtuvo muestra de la superficie para llenar las dos retículas de la
cámara de McMaster.
El sedimento espontáneo
obtenido a la hora, así como el logrado por centrifugación con la técnica de Bailenger modificada a las 24 horas, fueron analizados microscópicamente
entre lámina y laminilla, para la detección de helmintos, protozoarios, chromistas y microorganismos de vida libre.
Una alícuota del sobrenadante
obtenido mediante la flotación de la técnica de Bailenger modificada, fue analizada en la cámara de McMaster
y otra parte se visualizó mediante examen directo y frotis coloreados con la
técnica de Ziehl-Neelsen modificada, descrita por la OMS en 1991 (17).
Cuantificación
de huevos de helmintos en cámara de McMaster: finalmente
se calculó el número de huevos por litro de agua mediante la siguiente ecuación:
Ecuación 2
Donde:
NH = número de huevos por
litro de la muestra
A = número de huevos contados en el portaobjetos de McMaster (promedio del recuento)
X = volumen del producto
final (mL)
P = volumen del portaobjetos
de McMaster (0,3 mL)
V = volumen de la muestra
original (10 L)
Recolección de la información: los datos
fueron almacenados en Microsoft Excel de One Drive y
exportados al programa de análisis estadístico. En los resultados, se
presentaron los datos organizados en tablas usando frecuencias relativas (%).
Procesamiento estadístico: el análisis se realizó con el programa SPSS versión 24, y se consideró
significativa una P de 0,05.
Para comparar las medias de
contaminación parasitaria de los tres cuerpos de agua, se aplicó un análisis de
varianza (ANOVA), mediante la prueba de Tukey. Mientras que, para comparar
protozoarios y helmintos se contrastó mediante la prueba de Chi cuadrado.
Se incluyó
el intervalo de confianza, que indica el rango donde se encuentra la verdadera
magnitud del efecto, suponiendo un grado
prefijado de seguridad límite de 95% para su cálculo.
Resultados
En el estudio se evaluaron un
total de 1.870 L de agua: 370 L de regadío, 1.470 L de tubería y 30 L estancada
en pozos.
Comparación
de los tres cuerpos de agua: el análisis estadístico
comparativo de los resultados totales de cada cuerpo hídrico, demostró menor contaminación del agua
entubada que surte a las viviendas (57,14%), en contraste con el agua de
regadío y estancada en pozos, donde todas las muestras resultaron contaminadas
(100,00%) (MC= 5,494; F=27,46; P=0,0001), diferencia que fue determinada por la cantidad de protozoarios (MC=
5,494; F=27,46; P=0,0001) y helmintos (MC= 3,9605; F=48,73; P=0,0001) (Tabla 1).
Al contrastar los resultados totales del
agua estudiada, se estimó una mayor contaminación por protozoarios (70,56%) que
por helmintos (13,08%) (X2=145,279;
P<0,0001). Se encontraron porcentajes
superiores de Blastocystis spp.
(40,65%); seguidos por Cryptosporidium
spp. (17,76%), Eimeria
spp. (13,55%), Balantidium spp. (13,08%) y larvas de nemátodos (13,08%)
(Tabla 1).
Cuando se
compararon las frecuencias de los géneros parasitarios entre los tres cuerpos
de agua, el análisis estadístico demostró que el agua entubada, presentó menor
contaminación por protozoarios (MC= 5,494; F=27,46; P=0,0001) y helmintos (MC=
3,9605; F=48,73; P=0,0001):
Amebas de vida libre (1,36%) (MC= 0,4934; F=10,07; P=0,0001), Balantidium
spp. (7,48%) (MC=
0,741; F=6,84; P=0,0001), Eimeria spp.
(5,44%) (MC= 1,621; F=15,67; P=0,0001)
y larvas de nemátodos
(0,68%) (MC= 3,9605; F=48,73; P=0,0001) (Tabla 1).
Tabla 1. Distribución de
parásitos intestinales en los cuerpos hídricos
|
Parásitos |
Agua Riego |
Agua Entubada |
Agua Estancada |
Total |
|||||
|
n= 37 |
n= 147 |
n= 30 |
n= 214 |
IC |
|||||
|
f |
% |
f |
% |
f |
% |
f |
% |
% |
|
|
Chromistas |
|
|
|
|
|
|
|
|
|
|
Blastocystis spp. |
14 |
37,84 |
48 |
32,65 |
25 |
83,33 |
87 |
40,65 |
34,1-47,2 |
|
Protozoarios |
|
|
|
|
|
|
|
|
|
|
Amebas de vida libre |
4 |
10,81 |
2 |
1,36 |
6 |
20,00 |
12 |
5,61 |
2,5-8,7 |
|
Entamoeba spp. |
0 |
0,00 |
1 |
0,68 |
17 |
56,67 |
18 |
8,41 |
4,7-12,1 |
|
Giardia duodenalis |
3 |
8,11 |
4 |
2,72 |
7 |
23,33 |
14 |
6,54 |
3,2-9,9 |
|
Retortamonas spp. |
0 |
0,00 |
2 |
1,36 |
0 |
0,00 |
2 |
0,93 |
0,0-2,2 |
|
Pentatrichomonas spp. |
0 |
0,00 |
0 |
0,00 |
1 |
3,33 |
1 |
0,47 |
0,0-1,4 |
|
Balantidium spp. |
9 |
24,32 |
11 |
7,48 |
8 |
26,67 |
28 |
13,08 |
8,6-17,6 |
|
Cryptosporidium spp. |
7 |
18,92 |
25 |
17,01 |
6 |
20,00 |
38 |
17,76 |
12,6-22,9 |
|
Cyclospora spp. |
2 |
5,41 |
8 |
5,44 |
2 |
6,67 |
12 |
5,61 |
2,5-8,7 |
|
Cystoisospora spp. |
0 |
0,00 |
4 |
2,72 |
1 |
3,33 |
5 |
2,34 |
0,3-4,4 |
|
Eimeria spp. |
10 |
27,03 |
8 |
5,44 |
11 |
36,67 |
29 |
13,55 |
12,7-41,3 |
|
Total de
Protozoarios |
37 |
100,00 |
84 |
57,14 |
30 |
100,00 |
151 |
70,56 |
64,5-76,7 |
|
Helmintos |
|
|
|
|
|
|
|
|
|
|
Dibothriocephalus spp. |
1 |
2,70 |
0 |
0 |
0 |
0 |
1 |
0,47 |
0,0-1,4 |
|
Larvas de nemátodos |
17 |
45,95 |
1 |
0,68 |
10 |
33,33 |
28 |
13,08 |
8,6-17,6 |
|
Total de Helmintos |
17 |
45,95 |
1 |
0,68 |
10 |
33,33 |
28 |
13,08 |
8,6-17,6 |
|
Total de Parásitos |
37 |
100,00 |
84 |
57,14 |
30 |
100,00 |
151 |
70,56 |
64,5-76,7 |
n=número, f= frecuencia, IC= intervalo de
confianza
Mientras que, en el agua estancada se
logró comprobar la mayor contaminación con Entamoeba
spp. (56,67%) (MC= 3,957; F=18,88; P=0,0001),
Giardia duodenalis (23,33%) (MC=
4,1414; F=118,62; P=0,0001) y Cyclospora spp. (6,67%) (MC= 0,372;
F=7,42; P=0,0001) (Tabla 1).
Finalmente, en el agua de regadío se detectó los
mayores porcentajes de microorganismos de vida libre: Psorospermiun hackeli (13,51%) (MC= 0,2704; F=10,78; P=0,0001), ciliados de vida libre (67,57%) (MC= 7,4605; F=104,78; P=0,0001), flagelados de vida libre
(89,19%) (MC= 7,2760; F=49,99; P=0,0001)
y Diatomeas (70,27%) (MC= 7,5009; F=1516,4;
P=0,0001) (Tabla 2).
Tabla 2. Distribución de
microorganismos no transmisibles en los cuerpos de agua investigados
|
Parásitos |
Agua Riego |
Agua Entubada |
Agua Estancada |
Total |
|||||
|
n= 37 |
n= 147 |
n= 30 |
n= 214 |
IC |
|||||
|
f |
% |
f |
% |
f |
% |
f |
% |
% |
|
|
Psorospermium haeckeli |
5 |
13,51 |
0 |
0 |
1 |
3,33 |
6 |
2,80 |
0,6-5,0 |
|
Ciliados de vida libre |
25 |
67,57 |
1 |
0,68 |
10 |
33,33 |
36 |
16,82 |
11,8-21,8 |
|
Flagelados de vida libre |
33 |
89,19 |
24 |
16,33 |
10 |
33,33 |
67 |
31,31 |
25,2-37,5 |
|
Diatomeas |
26 |
70,27 |
0 |
0 |
9 |
30 |
35 |
16,36 |
11,4-21,3 |
|
Copépodos |
1 |
2,70 |
0 |
0 |
1 |
3,33 |
1 |
0,47 |
0,0-1,4 |
|
Total |
37 |
100,00 |
25 |
57,14 |
30 |
100,00 |
92 |
42,99 |
36,4-49,6 |
n=número, f= frecuencia, IC= intervalo de
confianza
En la Figura 1, se muestran
los resultados de los parásitos potencialmente patógenos y comensales, en cada
uno de los cuerpos hídricos, indicándose mayor cantidad de géneros
potencialmente patógenos en los tres casos. Aunque por el bajo número de
taxones comparados, no se alcanza niveles de significancia estadística, este
hallazgo representa una importante información y un
referente biológico, que deben ser considerados por constituir un riesgo de
salud pública.
En la
evaluación de huevos de helmintos por litro de agua, solamente se detectó un huevo de Dibothriocephalus
spp., en los 10 L de agua procedente de un canal de riego, al aplicar la
fórmula (ecuación 2), se obtuvo una concentración de 1,67 huevos/ L agua en el canal:
NH= 1 huevo. 5mL /0,3mL .10L= 1,67 huevos/L agua
Figura
1. Clasificación
de géneros parasitarios con
potencial patógeno y comensales, transmisibles al humano
Discusión
Se considera que los cuerpos
hídricos procedentes del deshielo de los volcanes y montañas situados a gran altitud en la
provincia de Chimborazo en Los Andes ecuatorianos, mantienen una calidad
microbiológica aceptable para el consumo humano; sin embargo, el presente
estudio demostró lo contrario, la contaminación parasitaria de estos cuerpos de
agua, es un indicador del contenido de materia fecal que pueden dispersar,
actuando como un vehículo de diversos microorganismos, entre los que se
incluyen formas parasitarias resistentes a las condiciones ambientales que
pueden infectar y enfermar a las personas y a las diferentes especies animales,
como ha sido señalado por Campos y col. (18). La presencia de enteroparásitos en estos cuerpos de
agua, se asocia a la cercanía de pozos sépticos, mayor densidad humana, baja
tasa de alfabetización de las comunidades y al aumento de la lluvia como
argumenta Daniels y col., (4).
Los
resultados demostraron que los tres cuerpos hídricos analizados (agua de riego,
entubada y estancada), estaban contaminados con enteroparásitos, se logró
comprobar estadísticamente, mayor proporción de Blastocystis, Cryptosporidium,
Balantidium y Eimeria. Protozoarios zoonóticos
o propios de animales, que sugieren contaminación con excretas humanas y
veterinarias, resultado que concuerda con los obtenidos por Ercumen
y col. (3) quienes evidencian la contaminación de agua,
alimentos y suelo con heces animales. Igualmente, Daniels y col. (4) y Das y col. (7) demostraron la contaminación de cuerpos hídricos
superficiales y subterráneos con excretas de ganado bovino en zonas rurales de
la India. Así mismo, El-Alfy y col. (9) aseguran el riesgo de dispersión de especies
parasitarias excretadas en los ecosistemas acuáticos donde se mantienen los
búfalos de agua.
En este
estudio se comprobó mayor contaminación por protozoarios (70,56%) que por
helmintos (13,08%), los resultados de los protozoarios concuerdan con los
obtenidos por Pérez-Cordón y col. (19), quienes también identifican: Blastocystis, Entamoeba coli,
Giardia lamblia, Balantidium coli, Cryptosporidium y
Cyclospora cayetanensis, sin presencia de geohelmintos, en aguas
provenientes de acequias y pozos de una zona agrícola localizada a gran altitud
en Los Andes peruanos. En la presente investigación, realizada en condiciones
de altitud semejantes al estudio en la zona andina de Perú, tampoco se
detectaron huevos de nemátodos parásitos de humanos, aunque se describió la
sobrevivencia larvas de vida libre, por su mayor resistencia a las condiciones
medioambientales (13).
Sin embargo, estudios
realizados en aguas subterráneas de pozos localizados a baja altitud, por
Gallego Jaramillo y col. (20) en una
zona urbana del estado Aragua en la región centro-norte de Venezuela y Prato y col. (21), en una zona rural ganadera del estado Mérida en Los
Andes venezolanos, detectan huevos de Ancylostomideos
(19) y Ascaris spp. (19,20), resultados que contrasta con los obtenidos en esta
investigación donde no se encontraron huevos de nemátodos, lo que se explica
debido a las extremas condiciones del lugar, que son determinadas por la
altitud (3.020-6.310 m.s.n.m.), las bajas temperaturas (0-19ºC) e intensa
radiación solar, que genera una alta evapotranspiración de la humedad que dejan
las escasas precipitaciones (250 y 500 mm/año) (15), que impiden la evolución de estos gusanos en el
suelo.
Otro aspecto
considerado para argumentar la ausencia de geohelmintos en esta área, es la
constitución de los suelos, formados por materiales líticos de origen volcánico
(Andosoles, Inceptisoles y Histosoles),
que suelen ser muy delgados, porque las condiciones medioambientales a esta
altitud, no permiten su evolución como ha sido descrito por Ayala-Izurieta y
col. (22).
Estos suelos
son afectados periódicamente por la actividad eruptiva volcánica y la caída de
ceniza, que produce una intensa acidez, formando un entorno inadecuado para la
supervivencia de estos gusanos. Además, produce daño a los cultivos, al sistema
hídrico, a la producción animal y por ende afecta la calidad de vida de estos
sectores productivos (23).
Los
resultados del presente estudio, demostraron que el agua entubada fue la menos
contaminada, tanto por protozoarios como helmintos, siendo esta diferencia determinada
por los menores porcentajes de parásitos de vida libre como Amebas de vida libre
(1,36%) y larvas de nemátodos (0,68%), por especies naturalmente
veterinarias (Eimeria
spp. 5,44%) y zoonóticas (Balantidium spp. 7,48%).
Se deduce
que el agua entubada fue la menos contaminada, debido a la
cloración que se realiza en el tanque de reserva antes de ser suministrada a la
comunidad. Aunque la adición de cloro no se cumple de manera constante, ni
controlada en cuanto a medidas proporcionales por metro cúbico (como lo declara
el encargado de la cloración y los habitantes de la comunidad), posiblemente la
cantidad aplicada es insuficiente, por lo que sobreviven especies sensibles al
cloro como comprueban Xiao y col. (24)
con el hallazgo de Cryptosporidium y Giardia en agua de piscina
que ha sido clorada.
La OMS (25)
considera que se debe tener en cuenta el análisis y la evaluación de riesgos al
sistema completo de distribución de agua potable, desde la extracción en la
cuenca hasta que llegue al consumidor, de manera tal que se debe considerar la
existencia de infiltraciones por ruptura de la red de tuberías que traslada el
agua hasta los domicilios, situación advertida recientemente por Moreira y Bondelind (11),
lo que permite explicar contaminación por lixiviado desde el suelo como aseguran
Saá y col. (26).
En el agua estancada se logró comprobar mayor
contaminación con Entamoeba spp., Giardia duodenalis, y Cyclospora spp. Es posible que esta agua
contenida en pozos artificiales, que los pobladores construyen cerca de sus
viviendas para abastecer a los animales, se contaminó por contacto subterráneo
con los pozos sépticos peridomiciliarios. Lo que se
explica con las evidencias del recorrido lateral que realizan los parásitos a
través de la tierra, con desplazamientos hasta de 500 m de quistes Giardia duodenalis y 320 m de ooquistes Cryptosporidium (4).
También, se comprobó en los cuerpos de agua estancada
mayor proporción de parásitos zoonóticos (Blastocystis, Eimeria y Balantidium),
se deduce que otra
posible causa de esta contaminación, fue el drenaje de excretas animales, bien sea por
la defecación al aire libre (7-9) o por el abono de los cultivos con estiércol fresco (18), que es arrastrado con el agua de lluvia hasta estos
cuerpos de agua superficial (3).
De igual manera, existe la posibilidad de la percolación a través del suelo (4), permitiendo que los protozoarios alcancen
esta agua, donde pueden persistir durante períodos mayores de tres meses,
constituyendo un riesgo de transmisión como describen Daniels y col. (4)
y Das y col. (7).
Los
resultados obtenidos en el agua de canales de regadío concuerdan con las
investigaciones realizadas en zonas agrícolas peruanas, que mantienen
condiciones medioambientales semejantes, debido a su localización a gran
altitud en las montañas andinas. Esteban y col. (27) lograron comprobar la eficiente dispersión parasitaria, a
través de canales de irrigación construidos por el hombre, reportando la vehiculización de especies transmisibles tanto al humano
como a los animales. Igualmente, Pérez-Cordón y col. (19), detectan enteroparásitos en muestras de agua, así
como, en productos agrícolas cosechados en el lugar.
Paralelamente,
en el agua de regadío analizada en esta investigación, se
comprobó que los mayores porcentajes de microorganismos detectados son de vida
libre: Psorospermiun hackeli,
Diatomeas, ciliados y flagelados de vida libre, comparados con los de agua
entubada y estancada;
probablemente, esto se deba a la cloración del agua entubada y a la inmovilidad
del agua estancada, circunstancia, que favorece el crecimiento de bacterias y
hongos, que compiten con los demás microorganismos vivos por oxígeno y
nutrientes, como aminoácidos, vitaminas y elementos químicos (H, P, Mg, Ca, S,
B, Cu, Mn, y Zn). Por el contrario, los quistes y ooquistes de protozoarios no
se ven afectados, debido a que son formas de resistencia que sobreviven en el
medioambiente y no compiten con otros microorganismos en estos ecosistemas
acuáticos (28).
Es
importante destacar la mayor proporción de parásitos potencialmente patógenos detectados
en este estudio, se consideran potenciales, porque se encuentran géneros
constituidos por diferentes especies, genotipos o subtipos, que pueden
determinar sintomatología en los individuos que infectan, mientras que otros
son albergados como simples comensales. También, difiere la patogenicidad,
según el hospedador que los albergue, lo que supone un riesgo para las
personas, especialmente niños, ancianos y pacientes inmunocomprometidos (14).
Se conoce
que, Giardia duodenalis incluye 8
genotipos con diferencias de especificidad de hospedadores, virulencia y
distribución geográfica. Tan solo los genotipos A y B afectan al hombre, aunque
estas variantes han sido halladas en animales de cría o mascotas, evidenciando
su potencial zoonótico (29).
El género Cryptosporidium está constituido por al
menos 26 especies que difieren en sus propiedades morfológicas, biológicas y
moleculares, de ellas C. hominis, C. parvum y C. meleagridis son responsables del 95% de las infecciones
humanas y el resto circulan entre animales (30).
El género Entamoeba comprende 6 especies, de las
que tan sólo E. histolytica
es patógena para el hombre. Esta especie es morfológicamente indistinguible de
las especies comensales E. dispar, E.
moshkovskii (31)
E. bangladesí (32)
y de especies propias de los animales.
Finalmente, Blastocystis está constituido por al
menos 17 subtipos, 9 de los cuales han sido identificados en humanos (33) y el resto en animales. Desde el punto de vista de
salud pública, un conocimiento detallado de la epidemiología molecular es
esencial para determinar su frecuencia genotípica y transmisión dinámica e identificar
fuentes de infección y factores de riesgo potencialmente asociados con estas
enfermedades.
La
contaminación fecal del agua de uso doméstico y agropecuario representa un
factor de riesgo de transmisión de enfermedades diarreicas, debido a que las
formas parasitarias infectivas utilizan los cuerpos de agua para su dispersión,
constituyendo un vehículo de transmisión (34), Campos y col. (18), advierten que el uso de aguas de regadío contaminadas
con microorganismos patógenos de origen fecal, genera riesgos sanitarios para
los agricultores y los consumidores. El riesgo ocurre por el contacto directo
con el agua contaminada, los alimentos irrigados con esta o cultivados en
suelos donde se han utilizado excretas animales como abono, pueden constituir
eficientes vehículos de transmisión de formas parasitarias infectantes en otros
lugares donde se comercialicen estos vegetales, bien sea a nivel local,
regional, nacional o internacional como informa Dixon (35), al registrar brotes de parásitos transmitidos por
alimentos en diferentes partes del mundo.
Dada la
falta de información, se consideró importante determinar la concentración de
huevos de helmintos por litro de agua de uso agrícola, para comparar con la
referencia de la OMS, que establece como permisible una concentración máxima de
1 huevo de helminto por litro de agua y de menos de 0,1 en los sitios donde
vivan menores de 15 años, para el riego de cultivos de alimentos que se
consumen crudos (36).
Se debe
considerar que la concentración de huevos de helmintos encontrada en los
canales de riego (1,67 huevos/L agua), supera el límite máximo permitido por la
Norma OMS (16,34). Resultado semejante al descrito por Prato y col. (21) en aguas subterráneas de la zona andina venezolana,
quienes reportan 1,5 huevos Ascaris spp./L agua. Sin embargo, se discute que los huevos de
helmintos en el sector de San Andrés en Los Andes ecuatorianos, no constituyen
un adecuado indicador de la contaminación fecal, porque el único huevo
encontrado es de un céstodo que cumple un ciclo
biológico acuático.
Se considera
un sesgo importante de estos resultados, la ausencia de especies que requieren
cumplir parte de su ciclo biológico en la tierra, debido a que las condiciones
medioambientales de la altitud referida, no permiten la evolución ni la
dispersión en el suelo de los huevos y larvas más comúnmente encontrados en el
ambiente, entre los que se señala en primer lugar Ascaris
lumbricoides, seguido de Trichuris
trichiura, Toxocara spp., y Ancylostomideos
(18,34).
La Norma
Técnica Ecuatoriana 1108, del Instituto Ecuatoriano de Normalización (37) establece que el agua de consumo humano, no debe
contener ooquistes de Cryptosporidium,
ni quistes de Giardia, por lo tanto,
la presencia de estas especies antropozoonóticas en
los tres cuerpos hídricos analizados en este sector, comprueba contaminación fecal,
estableciendo un indicador de mayor sensibilidad, que revela el riesgo de
contaminación de productos agrícolas, animales y personas procedentes de este
sector.
Especial
atención, merece la detección de huevos de Dibothriocephalus spp., en agua de riego. Este patógeno
previamente descrito en un gato en Ecuador (38), puede evolucionar en estos cuerpos hídricos, por la
presencia de peces como hospedadores definitivos y copépodos como hospedadores
intermediarios, de manera tal, que este céstodo puede
cumplir su ciclo biológico triheteroxeno acuático,
constituyendo un riesgo para el humano y los animales carnívoros.
También
existe la posibilidad, que el huevo detectado corresponda a D. pacificum,
especie descrita en humanos procedentes de la costa del país, que actualmente
se encuentren en la sierra y excreten huevos del parásito que contaminen el
agua dulce, sin que pueda continuar su ciclo biológico de agua salada (39).
La presencia
de amebas de vida libre, ha sido recientemente referenciada en Ecuador,
Fierro-Aguas y col. (40)
reportan la detección de Acanthamoeba
spp. y Naegleria fowleri en
aguas termales de la provincia de Pichincha, resultando positivas el 61,11% de
las muestras, identificando 58,6%, de Acanthamoeba
spp., y 25,3% de N. fowleri.
Este hallazgo es alarmante, debido a que estos protozoarios pueden penetrar a
través de las cintillas olfatorias y alcanzar el cerebro humano de quienes se
sumergen en cuerpos hídricos contaminados; lo que implica un serio riesgo para
la población de esta área rural. Teniendo en cuenta que, algunos géneros pueden
ocasionar encefalitis, queratitis amebiana o invasión cutánea y otros de mayor
patogenicidad, causan la muerte por meningoencefalitis amebiana primaria y
encefalitis granulomatosa amebiana que conllevan a la muerte como ha sido
descrito por Cabello-Vílchez y col., (41) en Perú.
Es indispensable que las entidades gubernamentales,
garanticen un agua microbiológicamente segura antes de su distribución, aspecto
que debe ser monitoreado de manera sistemática. Por ser la potabilización del
agua un requerimiento inminente para preservar la salud, se requiere que los
habitantes de esta área rural realicen el tratamiento doméstico del agua antes
de su consumo y no mantengan contacto con los cuerpos de agua artificiales.
Además, se
advirtió a la población, que mientras instalan la planta potabilizadora deben
hervir el agua antes del consumo para garantizar los requisitos de agua potable
establecidos en la Norma ecuatoriana 1108 (37). Simultáneamente, se propuso, implementar la adecuada
higienización de los productos vegetales obtenidos de estos cultivos, bien sea
con el lavado utilizando productos químicos o cocción como describe Ramos y
col., (42) y se alertó sobre el riesgo que implica el contacto
con el agua contenida en los pozos o en los canales de irrigación, porque puede
ocasionar brotes causados por microorganismos de transmisión alimentaria como
ha sido referido por Dixon (35).
También, se
sugirió a los productores, implementar irrigación por sistemas de aspersión o
goteo, la construcción de los pozos de abastecimiento de agua para los animales,
alejados de los pozos sépticos y realizar control veterinario que incluya
tratamiento antiparasitario periódico.
Finalmente, se puede concluir que la
contaminación parasitaria de los tres cuerpos hídricos estudiados, constituye
un riesgo de infección humana y veterinaria, así como, la contaminación de los
productos agrícolas cultivados en el sector, lo que representa un factor
asociado a la transmisión de
enfermedades, debido a que las formas parasitarias infectivas utilizan los
cuerpos de agua para su dispersión, constituyendo un importante vehículo de
transmisión.
Agradecimientos
Agradecemos a todas las
personas de la comunidad de San Andrés, por su valiosa colaboración en los
muestreos y a los entes gubernamentales por la acogida a nuestras sugerencias,
en la búsqueda de la mitigación de esta problemática de salud pública
Conflicto de Relaciones y Actividades
Los autores declaran no
presentar conflictos de relaciones y actividades.
Financiamiento
Este proyecto ha sido
financiado por la Dirección de Investigación, Vicerrectorado de Investigación, Vinculación
y Posgrado, Universidad Nacional de Chimborazo, signado con el código
CONV.2018-FCS003.
El tiempo invertido por la
docente-investigadora (García-Ríos Cecilia A.) ha sido financiado por la
Escuela Superior Politécnica de Chimborazo.
Referencias Bibliográficas
1.
Decenio
Internacional para la Acción «El agua, fuente de vida» 2005-2015. Áreas
temáticas: Derecho humano al agua y al saneamiento [Internet]. [Acceso 15/02/2020].
Disponible en: http://www.un.org/spanish/waterforlifedecade/human_right_to_water.shtml
2.
Daniels ME, Smith WA, Jenkins MW. Estimating Cryptosporidium and Giardia duodenalis disease burdens for children drinking untreated groundwater in a rural
population in India. PLoS Negl
Trop Dis [Internet]. 2018;12(1):e0006231. Disponible
en: https://dx.plos.org/10.1371/journal.pntd.0006231 DOI: 10.1371/journal.pntd.0006231 PMID 29377884 PMCID PMC5805363 Google Académico Microsoft Académico
3.
Ercumen A, Pickering AJ, Kwong LH, Arnold BF, Parvez
SM, Alam M, et al. Animal feces contribute to
domestic fecal contamination: evidence from E.
coli measured in water, hands, food, flies, and soil in Bangladesh. Environ
Sci Technol. [Internet]. 1 de agosto de
2017;51(15):8725-34. Disponible en: https://doi.org/10.1021/acs.est.7b01710 DOI: 10.1021/acs.est.7b01710 PMID 28686435 PMCID PMC5541329 Google Académico Microsoft Académico
4.
Daniels ME, Smith WA, Schmidt WP, Clasen T, Jenkins MW. Modeling Cryptosporidium
and Giardia duodenalis
in ground and surface water sources in rural India: Associations with
latrines, livestock, damaged wells, and rainfall patterns. Environ Sci Technol.
[Internet]. 19 de julio de 2016;50(14):7498-507.
Disponible en: https://doi.org/10.1021/acs.est.5b05797 DOI: 10.1021/acs.est.5b05797 PMID 27310009 PMCID PMC5058636 Google Académico Microsoft Académico
5.
World Health Organization. Water sanitation and
health: a primer for health professionals. [Internet] Geneva: World Health
Organization. 2019. p. 3-18. Disponible en: https://apps.who.int/iris/bitstream/handle/10665/330100/WHO-CED-PHE-WSH-19.149-eng.pdf
6. Organización Panamericana de la Salud-Organización
Mundial de la Salud. [Internet]. Sobre Geohelmintiasis. [Acceso 17/02/2020].
Disponible en: https://www.paho.org/col/index.php?option=com_content&view=article&id=1479:sobre-geohelmintiasis&Itemid=561
7.
Das K, Nair LV, Ghosal A, Sardar SK, Dutta S, Ganguly S. Genetic characterization reveals evidence for an association between
water contamination and zoonotic transmission of a Cryptosporidium sp. from dairy cattle in West Bengal, India. Food
Waterborne Parasitol. [Internet]. 2019;17:e00064. Disponible en: https://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S2405676619300253 DOI: 10.1016/j.fawpar.2019.e00064 PMID 32095634 PMCID PMC7034051 Google Académico Microsoft Académico
8.
Tong Y, Bu X, Chen C, Yang X, Lu Y, Liang H, et al.
Impacts of sanitation improvement on reduction of nitrogen discharges entering
the environment from human excreta in China. Sci Total Environ. [Internet].
2017; 593-594:439-448. Disponible en: https://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S0048969717306976?via%3Dihub DOI: 10.1016/j.scitotenv.2017.03.177 PMID 28359997 Google Académico Microsoft Académico
9.
El-Alfy E, Abbas IE, Al-Kappany Y, Al-Araby M, Abu-Elwafa SA, Dubey JP. Prevalence of Eimeria species
in water buffaloes (Bubalus bubalis) from
Egypt and first report of Eimeria bareillyi Oocysts. J Parasitol.
2019;105(5):748-754. Disponible en: https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/31599697/ DOI: 10.1645/19-58 PMID 31599697 Google Académico Microsoft Académico
10. Organización Mundial de la Salud-UNICEF. Instrumento
de mejora del agua, el saneamiento y la higiene en los establecimientos de
salud “WASH FIT”. [Internet] Ginebra:
World Health Organization; 2018; p. 1-7. Disponible en: https://apps.who.int/iris/bitstream/handle/10665/278066/9789243511696-spa.pdf?ua=1
11. Moreira NA, Bondelind M. Safe drinking water and waterborne outbreaks. J Water Health.
[Internet]. 2017; 15(1):83-96. Disponible en: https://iwaponline.com/jwh/article/15/1/83/28437/Safe-drinking-water-and-waterborne-outbreaks DOI: 10.2166/wh.2016.103 PMID 28151442 Google Académico Microsoft Académico
12. Organización Mundial de la Salud. [Internet]. Relación
del agua, el saneamiento y la higiene con la salud. [actualizado 2004
noviembre]. [Acceso 19/02/2020]. Disponible en: https://www.who.int/water_sanitation_health/publications/facts2004/es/
13. Strunz EC, Addiss DG, Stocks ME, Ogden S, Utzinger J, Freeman MC. Water, sanitation, hygiene, and
soil-transmitted helminth infection: A systematic review and meta-analysis. PLoS Med. [Internet]. 2014;11(3):e1001620.
Disponible en: https://journals.plos.org/plosmedicine/article?id=10.1371/journal.pmed.1001620 DOI: 10.1371/journal.pmed.1001620 PMID 24667810 PMCID PMC3965411 Google Académico Microsoft Académico
14. World Health
Organization. [Internet]: Mortality and global health estimates. Global Health
Observatory (GHO) Data: WHO; 2018. [Acceso 21/02/2020].
Disponible en: https://www.who.int/gho/mortality_burden_disease/en/
15. Gobierno Autónomo Descentralizado Parroquial Rural San
Andrés. [Internet]. Diagnóstico del GAD Parroquia Rural San Andrés. 2015.
[Acceso 21/02/2020]. Disponible en: http://app.sni.gob.ec/sni-link/sni/PORTAL_SNI/data_sigad_plus/sigadplusdiagnostico/1865016750001_DIAGNOSTICO%20San%20Andres%202015_15-05-2015_18-28-18.pdf
16. Ayres RM, Mara DD. Análisis de aguas residuales para
su uso en agricultura: Manual de técnicas parasitológicas y bacteriológicas de
laboratorio. [Internet] Ginebra: Organización Mundial de la Salud. 1997. p. 3-19.
Disponible en: https://apps.who.int/iris/bitstream/handle/10665/41996/9243544845_spa.pdf?sequence=1&isAllowed=y
17. World Health
Organization. Basic laboratory methods in medical parasitology. [Internet].
Geneva: WHO 1991. p. 17-18 Disponible en: https://www.who.int/malaria/publications/atoz/9241544104_part1/en/
18. Campos MC, Beltrán M, Fuentes N, Moreno G. Huevos de
helmintos como indicadores de contaminación de origen fecal en aguas de riego
agrícola, biosólidos, suelos y pastos. Biomédica. [Internet]. 2018;38(1):42-53.
Disponible en: https://revistabiomedica.org/index.php/biomedica/article/view/3352. DOI: 10.7705/biomedica.v38i0.3352 Google Académico Microsoft Académico
19. Pérez-Cordón G, Rosales MJ, Valdez RA, Vargas-Vásquez
F, Cordova O. Detección de parásitos intestinales en
agua y alimentos de Trujillo, Perú. Rev Peru Med Exp
Salud Pública. [Internet]. 2008;25(1):144-148. Disponible en: http://www.scielo.org.pe/pdf/rins/v25n1/a18v25n1.pdf SciELO Redalyc Google Académico Microsoft Académico
20. Gallego-Jaramillo L, Heredia-Martinéz H,
Salazar-Hernández J, Hernández-Muñoz T, Naranjo-García M, Suárez-Hurtado B.
Identificación de parásitos intestinales en agua de pozos profundos de cuatro
municipios. Estado Aragua, Venezuela 2011-2012. Rev Cubana Med Trop
[Internet]. 2014;66(2):164-73. Disponible en: http://scielo.sld.cu/pdf/mtr/v66n2/mtr02214.pdf Google Académico Microsoft Académico
21. Prato-Moreno JG, Millán-Marrero FC, Prada-Andrade CM, Tănăselia C, Prado LC, Lucena
ME, Ríos-García I, González-Ramírez LC. Caracterización fisicoquímica y microbiológica de aguas subterráneas de un sector rural a baja altitud en Los Andes
venezolanos. Kasmera. [Internet]. 2020;48(1):e48131414. Disponible en: http://produccioncientificaluz.org/index.php/kasmera/article/view/31414 DOI: 10.5281/zenodo.3861081
22. Ayala-Izurieta J, Márquez C, García V, Recalde C, Rodríguez-Llerena M, Damián-Carrión D. Land
cover classification in an ecuadorian mountain
geosystem using a random forest classifier, spectral vegetation indices, and
ancillary geographic data. Geosciences. [Internet].
2017;7(34):1-21. Disponible en: https://www.mdpi.com/2076-3263/7/2/34 DOI: 10.3390/geosciences7020034 Google Académico Microsoft Académico
23. GAD de Chimborazo. Plan de desarrollo y de
ordenamiento territorial de Chimborazo 2015. [Internet]. Riobamba, 2015. p.
60-71. [Citado 25/02/2020]. Disponible en: http://app.sni.gob.ec/sni-link/sni/PORTAL_SNI/data_sigad_plus/sigadplusdocumentofinal/0660000280001_PDyOT%20FINAL%20-%20160516%2013y50_16-05-2016_19-06-53.pdf
24. Xiao S, Yin P,
Zhang Y, Hu S. Occurrence of Cryptosporidium and Giardia and the
relationship between protozoa and water quality indicators in swimming pools. Korean J Parasitol.
[Internet]. 2017;55(2):129-135. Disponible en: https://www.parasitol.kr/upload/pdf/kjp-55-2-129.pdf DOI: 10.3347/kjp.2017.55.2.129 PMID 28506034 PMCID PMC5450955 Google Académico Microsoft Académico
25. World Health
Organization. Guidelines for drinking-water quality: fourth edition
incorporating the first addendum. Geneva: WHO; 2017. p. 45-72, 117-153.
Disponible en: https://www.who.int/water_sanitation_health/publications/drinking-water-quality-guidelines-4-including-1st-addendum/en/
26. Saá Cruz
ME, Chin Uzhca ME, Fárez Chalco MC. Evaluación de la calidad microbiológica del agua de la
planta de potabilización de la parroquia San José de Morona-Tiwintza
y su relación con la prevalencia de parasitosis intestinales. [Grado de
Bioquímico Farmacéutico]. Cuenca-Ecuador: Universidad de Cuenca, Carrera de
Bioquímica y Farmacia. 2014. Disponible en: http://dspace.ucuenca.edu.ec/bitstream/123456789/20376/1/Tesis.pdf
27. Esteban G, González
C, Bargues MD, Anglés R, Sánchez C, Náquira
C, Mas-Coma S. High fascioliasis infection in children linked to a man-made
irrigation zone in Peru. Trop Med Int Health. 2002; 7 (4): 339–48. Disponible
en: https://onlinelibrary.wiley.com/doi/full/10.1046/j.1365-3156.2002.00870.x DOI: 10.1046/j.1365-3156.2002.00870.x PMID 11952950 Google Académico Microsoft Académico
28. Luna Pabello VM. Atlas de ciliados y otros microorganismos frecuentes en sistemas de
tratamiento aerobio de aguas residuales. 1ra ed. México, D.F.: Universidad
Autónoma de México; 2006. p. 24-29. Disponible en: https://www.researchgate.net/publication/41693860_Atlas_de_ciliados_y_otros_microorganismos_frecuentes_en_sistemas_de_tratamiento_aerobio_de_aguas_residuales_VM_Luna_Pabello/link/56fdbcbe08ae650a64f55239/download
29. Ryan U, Cacciò S. Zoonotic potential of Giardia.
Int J Parasitol. 2013;43(12-13):943 -956. Disponible
en: https://www.sciencedirect.com/science/article/abs/pii/S0020751913001720 DOI: 10.1016/j.ijpara.2013.06.001 Google Académico Microsoft Académico
30. Ryan U, Fayer R, Xiao L. Cryptosporidium
species in humans and animals: current understanding and research needs.
Parasitology. 2014;141(13):1667-1685. Disponible en: https://www.cambridge.org/core/journals/parasitology/article/cryptosporidium-species-in-humans-and-animals-current-understanding-and-research-needs/5FC81A9710C6416B28CDB3DC03EFB262 DOI: 10.1017/S0031182014001085 PMID 25111501 Google Académico
31. López MC, León CM,
Fonseca J, Reyes P, Moncada L, Olivera MJ, Ramírez JD. Molecular Epidemiology of Entamoeba:
First Description of Entamoeba moshkovskii in a Rural Area from Central Colombia. PLoS One. 2015;10(10): e0140302. Disponible en: https://journals.plos.org/plosone/article?id=10.1371/journal.pone.0140302 DOI: 10.1371/journal.pone.0140302 PMID 26465744 PMCID PMC4605823 Google Académico Microsoft Académico
32. Royer T, Gilchrist
C, Kabir, M, Arju, T, Ralston KS, Haque R, Petri WA. Entamoeba
bangladesí nov. sp.,
Bangladesh. Emerg Infect Dis. 2012; 18 (9):
1543-1544. Disponible en: https://dx.doi.org/10.3201/eid1809.120122. DOI: 10.3201/eid1809.120122 PMID 22932710 PMCID PMC3437720 Google Académico Microsoft Académico
33. Figueroa-Lara M,
Cedeño-García D. Evaluación clínica y coprológica en sujetos sintomáticos y
asintomáticos con infección por Blastocystis spp. Kasmera. 2020;48(1):e48121092019. Disponible en: http://produccioncientificaluz.org/index.php/kasmera/article/view/27540/html DOI: 10.5281/zenodo.3565616 Google Académico
34. World Health Organization. Guidelines for the Safe Use of Wastewater,
Excreta and Greywater: Volume II. Wastewater use in agriculture [Internet].
Vol. II. Ginebra: World Health Organization; 2006. Disponible en: https://www.who.int/water_sanitation_health/wastewater/wwuvol2intro.pdf
35. Dixon BR.
Parasitic illnesses associated with the consumption of fresh produce - an
emerging issue in developed countries. Curr Opin Food Sci. [Internet]. 2016;8:104-9.
Disponible en: https://www.sciencedirect.com/science/article/abs/pii/S2214799316300613 DOI: 10.1016/j.cofs.2016.04.009 Google Académico Microsoft Académico
36. Ayers R, Stott R,
Mara D, Lee D. Wastewater reuse in agriculture and the risk of intestinal
nematode infection. Parasitol Today. [Internet]. 1992;8(1):32-5. Disponible en: https://www.sciencedirect.com/science/article/abs/pii/016947589290309P?via%3Dihub DOI 10.1016/0169-4758(92)90309-P PMID 15463524 Google Académico Microsoft Académico
37. Instituto Ecuatoriano de Normalización. Norma Técnica
Ecuatoriana NTE INEN 1108 Agua potable: Requisitos. [Internet]. Quinta Revisión, enero 2014. p. 1-5. Disponible en: http://www.pudeleco.com/files/a16057d.pdf
38. Fernández T. Reporte del Diphyllobothrium (Spirometra) en el Ecuador. Rev Ecuatoriana Hig y Med Trop. [Internet].
1978;31(1):93-97. Disponible en: https://www.researchgate.net/publication/298784199_REPORTE_DEL_DIPHYLLOBOTHRIUM_SPIROMETRA_EN_EL_ECUADOR Google Académico Microsoft Académico
39. Kuchta R, Serrano-Martínez ME, Scholz T. Pacific broad
tapeworm Adenocephalus pacificus as
a causative agent of globally reemerging diphyllobothriosis.
Emerg Infect Dis [Internet]. 2015;21(10):1697-1703. Disponible en: https://wwwnc.cdc.gov/eid/article/21/10/15-0516_article DOI: 10.3201/eid2110.150516 PMID 26402440 PMCID PMC4593442 Google Académico Microsoft Académico
40. Fierro-Aguas IM, Lalaguaña-Zamora CM, Pico-Puebla
AM. Determinación de Acanthamoeba
spp. y Naegleria fowleri
mediante un análisis fenotípico en aguas termales de la provincia de
Pichincha-Ecuador. [Licenciatura en Bioquímica Clínica]. Quito: Universidad
Central de Ecuador, Facultad de Ciencias Químicas, 2019. Disponible en: http://www.dspace.uce.edu.ec/handle/25000/20074
41. Cabello‐Vílchez AM, Chura‐Araujo MA, Anicama-Lima WE, Vela C, Asencio AY, García H, et al. Fatal granulomatous amoebic
encephalitis due to free‐living amoebae in two boys in two different hospitals in Lima, Peru. Neuropathology. [Internet]. 2020;40(2):180-184. Disponible en: https://onlinelibrary.wiley.com/doi/abs/10.1111/neup.12617 DOI: 10.1111/neup.12617 PMID 31758593 Google Académico Microsoft Académico
42. Ramos B, Miller FA,
Brandão TRS, Teixeira P, Silva CLM. Fresh fruits and
vegetables - An overview on applied methodologies to improve its quality and
safety. Innov Food Sci Emerg
Technol. [Internet]. 2013;20:1-15. Disponible en: https://doi.org/10.1016/j.ifset.2013.07.002 DOI: 10.1016/j.ifset.2013.07.002 Google Académico Microsoft Académico
Contribución
de los Autores
GRLC: conceptualización, metodología, validación, análisis
formal, investigación, recursos, redacción-preparación del borrador original,
redacción-revisión y edición, supervisión, planificación y ejecución,
administración de proyectos y adquisición de fondos. FOFA: conceptualización, redacción-preparación del borrador original y
redacción-revisión y edición. YRMC, RZCF: validación e investigación. PMP, GRCA: redacción-preparación del borrador original y
redacción-revisión y edición. PMJG: validación, análisis formal, redacción-preparación
del borrador original, redacción-revisión y edición, visualización.
©2020. Los Autores. Kasmera. Publicación del Departamento de Enfermedades Infecciosas y Tropicales
de la Facultad de Medicina. Universidad del Zulia. Maracaibo-Venezuela. Este es
un artículo de acceso abierto distribuido bajo los términos de la licencia Creative Commons atribución no
comercial (https://creativecommons.org/licenses/by-nc-sa/4.0/) que permite el
uso no comercial, distribución y reproducción sin restricciones en cualquier
medio, siempre y cuando la obra original sea debidamente citada.