Las infecciones por parásitos intestinales representan un marcador de atraso socio-cultural y en ocasiones se utilizan como un índice de contaminación fecal. Son causadas por tres grupos de organismos: protozoarios, helmintos y cromistas ¹. Los cromistas constituyen un reino que fue separado de los protozoarios y cuyo representante más importante como causante de enfermedad intestinal humana es Blastocystis spp. ^1,2. De los protozoarios destacan las amebas (Entamoeba histolytica, E. dispar, E. moshkovskii, E. coli, Endolimax nana e Iodamoeba bütschlii) y flagelados (Giardia intestinalis, Pentatrichomonas hominis, Chilomastix mesnili). Entre los helmintos, los más comunes son los nematodos Trichuris trichiura, Ascaris lumbricoides, Ancylostomideos, Strongyloides stercoralis y Enterobius vermicularis. De los platelmintos los de mayor interés médico en América son Taenia saginata, T. solium e Hymenolepis nana^3,4.

El ciclo de vida y modo de transmisión de los parásitos intestinales es muy variado, algunos se transmiten por contacto directo; otros mediante la ingesta de alimentos y aguas contaminadas (fecal-oral); además, en algunos casos puede haber auto y retroinfección. En general, se debe tener contacto con la forma infectante ya sea quiste, larva o huevo para poder contagiarse, pasar un tiempo en el cuerpo humano para multiplicarse, y luego ser expulsado del organismo para volver a cumplir el ciclo ⁴.

El diagnóstico de las parasitosis intestinales basado en las manifestaciones clínicas no se recomienda ya que la sintomatología, cuando presente, es variada e inespecífica. Los datos epidemiológicos, aunque ayudan tampoco son definitivos. El diagnóstico de certeza, consiste en la visualización de alguna de las formas parasitarias. A veces ello es posible directamente a “ojo desnudo” (helmintos adultos), pero en general se requiere del empleo del microscopio para observar estas fases evolutivas. Las heces constituyen la muestra biológica a ser examinada, salvo algunas excepciones como para el helminto Enterobius vermicularis que requiere el uso de una técnica especial (cinta adhesiva o técnica de Graham) que no emplea las heces y ello se debe al ciclo biológico peculiar de este parásito ^4,5.

Los niños en edad preescolar y escolar, son el grupo más vulnerable de adquirir parasitosis intestinales, debido no solo a su inmadurez inmunológica y la falta de hábitos higiénicos adecuados, sino a sus hábitos y comportamiento que los expone más a las formas infectantes de los enteroparásitos ^6-8. Diversos estudios realizados en Venezuela señalan una prevalencia elevada de parasitosis, entre 20 y 90%, según la población y el área estudiada. Además, la prevalencia en el país, no se diferencia de las registradas en otros países latinoamericanos con características climáticas y condiciones socioeconómicas semejantes, siendo especialmente elevadas en guarderías, pre-escuelas y/o escuelas ^8-12.

Una de las consecuencias más perjudiciales en los niños parasitados son los posibles trastornos nutricionales que llevan al deterioro físico y mental de los infectados ^11,13,14. A pesar de haberse realizado varios estudios sobre enteroparásitos en niños menores de 6 años en el estado Bolívar, la información epidemiológica en este grupo todavía es limitada. Es por ello que se justificó realizar esta investigación cuyo objetivo fue determinar la prevalencia de parásitos intestinales en niños matriculados en varios Centro de Educación Inicial del municipio Angostura del Orinoco del estado Bolívar, Venezuela.

De mayo de 2016 a noviembre de 2018 fueron evaluados 12 CEIS de Ciudad Bolívar, municipio Angostura de Orinoco, incluyéndose a 515 niños de 2 a 5 años matriculados en dichas instituciones. La media de edad fue de 3,76 años (± 1,02 años). La distribución de los niños según la edad fue homogénea, aunque se evaluaron menos niños de 2 años (12,8%). Se estudiaron más varones (53,0%) (Tabla 1).

Tabla 1

Edad (años)	Género				Total
	Femenino		Masculino
	n	%	n	%	n	%
2	24	4,7	42	8,1	66	12,8
3	68	13,2	76	14,8	144	28,0
4	77	14,9	72	14,0	149	28,9
5	73	14,2	83	16,1	156	30,3
Total	242	47,0	273	53,0	515	100,0

La prevalencia de enteroparásitos fue de 39,4% (n=203). En relación con la edad no hubo diferencias estadísticamente significativas (χ² = 1,59 g.l.: 2 p> 0,05), oscilando la prevalencia entre un mínimo de 33,3% entre los de 2 años a un máximo de 44,4% entre los de 3 años (Tabla 2). Los niños del género masculino resultaron significativamente más afectados (p< 0,05) por los parásitos intestinales con 46,9% (Tabla 3).

Tabla 2

Edad (años)	Niños preescolares				Total
	Parasitados		No parasitados
	n	%	n	%	n	%
2	22	33,3	44	66,7	66	12,8
3	64	44,4	80	55,6	144	28,0
4	62	41,6	87	58,4	149	28,9
5	55	35,3	101	64,7	156	30,3
Total	203	39,4	312	60,6	515	100,0

χ² = 3,98 g.l.: 3 p> 0,05

Tabla 3

Género	Niños preescolares				Total
	Parasitados		No parasitados
	n	%	n	%	n	%
Femenino	75	31,0	167	69,0	242	47,0
Masculino	128	46,9	145	53,1	273	53,0
Total	203	39,4	312	60,6	515	100,0

p< 0,05

Las parasitosis producidas por cromistas (69,5%), solo o en asociación, resultaron más frecuentes que la producidas por los protozoarios (solos o en asociación) (52,7%) y por helmintos (5,4%). Se identificaron 11 taxones de enteroparásitos, destacando el cromista Blastocystis spp. con 27,4% (n=141); de los cinco protozoarios diagnosticados el más prevalente fue Giardia intestinalis con 13,2% (n=68). Se encontraron cinco taxones de helmintos, donde Ascaris lumbricoides fue el más común con 1,6% (n=8) (Tabla 4).

Tabla 4

Parásitos	n	%
Cromistas
Blastocystis spp.	141	27,4
Protozoarios
Giardia intestinalis	68	13,2
Entamoeba coli	21	4,1
Endolimax nana	18	3,5
Iodamoeba bütschlii	6	1,2
Dientamoeba fragilis	2	0,4
Helmintos
Ascaris lumbricoides	8	1,6
Ancylostomideos	3	0,6
Enterobius vermicularis	2	0,4
Hymenolepis nana	1	0,2
Trichuris trichiura	1	0,2

De los 203 niños parasitados, el 70,9% (n=144) estaba monoparasitado y 29,1% (n=59) resultó afectado por más de un parásito, siendo 51 casos (86,4%) de biparasitismo y ocho (13,6%) de triparasitismo. Las asociaciones más comunes fueron Blastocystis spp./G. intestinalis (35,6%) y Blastocystis spp./ Entamoeba coli (18,6%). Realizando los cálculos correspondientes se pudo determinar que los principales parásitos asociados fueron Blastocystis spp. (89,8%), G. intestinalis (44,1%), Endolimax nana (35,3%) y E. coli (28,8%) (Tabla 5).

Tabla 5

Asociaciones	n	%
Biparasitados
Blastocystis spp., Giardia intestinalis	21	35,6
Blastocystis spp., Entamoeba coli	11	18,6
Blastocystis spp., Endolimax nana	10	16,9
Blastocystis spp., Ascaris lumbricoides	2	3,4
Blastocystis spp., Iodamoeba bütschlii	2	3,4
Giardia intestinalis, Entamoeba coli	2	3,4
Entamoeba coli, Endolimax nana	1	1,7
Endolimax nana, Dientamoeba fragilis	1	1,7
Giardia intestinalis, Ascaris lumbricoides	1	1,7
Triparasitados
Blastocystis spp., Ascaris lumbricoides, Ancylostomideos	1	1,7
Blastocystis spp., Entamoeba coli, Endolimax nana	1	1,7
Blastocystis spp., Giardia intestinalis, Endolimax nana	1	1,7
Blastocystis spp., Entamoeba coli, Ascaris lumbricoides	1	1,7
Blastocystis spp., Endolimax nana, Dientamoeba fragilis	1	1,7
Blastocystis spp., Endolimax nana, Iodamoeba bütschlii	1	1,7
Blastocystis spp., Giardia intestinalis, Entamoeba coli	1	1,7
Endolimax nana, Ascaris lumbricoides, Enterobius vermicularis	1	1,7
Total	59	100,0

De un total de 1549 niños matriculados en los 12 CEIS estudiados, se evaluaron 515, es decir, el 33,2%. Esta poca participación de los padres no es un hecho aislado y ha sido informado en otros estudios en niños preescolares ¹⁷. En estos niños se determinó una elevada prevalencia de enteroparasitosis (39,4%), la cual es similar a la de otros estudios en varios países de América Latina en niños que asisten a guarderías, jardines de infancia y preescolares ^17-28.

Al considerar a Venezuela, la cifra determinada está en el rango señalada en otros estudios realizados en niños preescolares ^9,29,30. Específicamente considerando al estado Bolívar, se debe destacar que se han realizado varios estudios en población preescolar y la prevalencia aquí determinada se encuentra dentro de lo esperado y coincide con dichos estudios ^6,8,12,31. Sin embargo, este trabajo es más representativo ya que abarcó a 12 diferentes CEIS, en 5 de las 6 parroquias urbanas del municipio y más de 500 niños, por lo que este resultado puede ser un reflejo bastante cercano a la realidad epidemiológica de las parasitosis intestinales en niños preescolares del estado Bolívar, o al menos en el municipio Angostura del Orinoco donde se realizó la investigación.

Coincidiendo con lo señalado por otros autores ^8,12,17-19, en el presente trabajo no se encontraron diferencias estadísticamente significativas entre la presencia de parásitos intestinales y la edad de los de niños afectados. Esto se debe a que la diferencia de edad entre ellos es muy poca (2 a 5 años). Pero si se encontró diferencias respecto al género siendo los niños varones significativamente más afectados. No se tienen explicaciones convincentes para este hallazgo, aunque pudiera estar en relación con la mayor exposición que presentan los infantes pertenecientes al sexo masculino a los diferentes factores de riesgo, lo que permite un incremento de la adquisición de las parasitosis intestinales. Sin embargo, generalmente el género no es un factor para presentar más o menos enteroparasitosis; los niños en edad preescolar, indistintamente de su género, comparten actividades similares; por lo que tienen la misma posibilidad de infección con las fases infectantes de los parásitos, que puedan encontrarse en el medio ambiente. Ello explica que habitualmente ambos géneros sean afectados por igual ^6,9,18, lo cual no es el caso aquí.

El porcentaje de poliparasitismo fue bajo (29,1%) lo cual contrasta con el resultado de otros estudios, en especial aquellos realizados décadas atrás, donde el poliparasitismo era lo más común ^6,9. Esto pudiera indicar de alguna manera, un aspecto positivo en estos niños a pesar del elevado porcentaje de prevalencia de parásitos.

Otro resultado a resaltar es que en el grupo poliparasitado predominaron las asociaciones entre el cromista Blastocystis spp. y los protozoarios G. intestinalis, E. coli y E. nana, lo cual se ha observado en otros estudios en Venezuela y en el estado Bolívar ^7,8,12. La explicación para estas asociaciones pudiera estar en la epidemiología de estas infecciones ya que todas tienen en común el mismo mecanismo de transmisión. Además, se trata de los agentes de mayor prevalencia y por lo tanto tienden a estar asociados en los niños parasitados.

Considerando los 11 taxones identificados, ya sean comensales o patógenos, el cromista Blastocystis spp., tuvo una mayor prevalencia, superando a todos los protozoarios juntos. Además, la prevalencia de los helmintos fue muy baja. Estos hallazgos coinciden con estudios previos realizados en niños preescolares en el estado Bolívar ^(8,12.

La prevalencia de Blastocystis spp. fue de 27,4%, similar a la encontrada en otros estudios en los últimos años ^8,12. Este es en la actualidad, a pesar de existir una patogenicidad subtipo dependiente, muchos autores lo consideran un parásito intestinal patógeno que requiere tratamiento ¹; pero otros autores todavía no lo consideran un verdadero patógeno por lo que ese aspecto todavía está en discusión. Pero, es innegable que se trata del parásito intestinal de mayor prevalencia regional, nacional e internacional hoy día en este y otros grupos poblacionales ^{1,2,8,12,30,32-36}.

Dentro de los protozoarios, G. intestinalis ocupó el primer lugar con una prevalencia de 13,2%; la cual es inferior a la encontrada en otras investigaciones realizadas en niños de edad preescolar, guarderías o jardines de infancia en América Latina y Venezuela ^10,22,24-26. Muchos autores sostienen que la trasmisión de este protozoario en este tipo de instituciones puede ocurrir de manera interpersonal debido a la falta de hábitos de higiene de los niños a esta edad y a factores relacionados con el ciclo del parásito ^6,10,37-39. En relación con el estado Bolívar la prevalencia aquí determinada también fue inferior al 20,9% encontrado por en 1998 en un preescolar de la misma ciudad ⁶ y a la señalada en hogares de cuidado diario también de Ciudad Bolívar (31,9%) por Tedesco y col. en el año 2012 ⁸.

Sobre la giardiosis se debe destacar su presencia pues además de ser un parasito causante de diarrea infantil, llevando en algunos casos a deshidratación y colocando en riesgo la vida de los niños afectados, también se deben destacar las infecciones crónicas que pueden conducir a trastornos nutricionales ^10,17,18). Es por ello que otros estudios sobre esta parasitosis son necesarios donde se consideren tanto los aspectos clínicos como los posibles factores epidemiológicos involucrados.

Un hallazgo sobresaliente fue la poca cantidad de casos de protozoarios comensales, las cuales suelen tener elevadas prevalencias en niños tanto en edad preescolar como escolar en el estado Bolívar ^{6,12,31,40,41}.

La prevalencia global de helmintos fue baja (2,1%), aunque se identificaron 5 diferentes taxones (A. lumbricoides, Trichuris trichiura, Hymenolepis nana, Enterobius vermicularis y Ancylostomideos). Hace 20 años era frecuente en el estado Bolívar encontrar cifras muy elevadas de helmintos en especial de los principales geohelmintos (A. lumbricoides, T. trichiura)^6,42. Pero esa realidad epidemiológica ha cambiado y en los actuales momentos es raro encontrar prevalencias que superen el 5% como lo indican otros estudios ^12,41, por lo que este resultado coincide con dichos autores. Posiblemente el uso de técnicas especiales u otras de concentración hubiera elevado la sensibilidad diagnostica, pero la sedimentación espontánea ha demostrado ser una herramienta útil en caso de estudios epidemiológicos con adecuada sensibilidad tanto para helmintos como para protozoarios ⁴¹.

Es oportuno acotar que uno de los helmintos de mayor prevalencia en niños preescolares es E. vermicularis, del cual solo se encontraron dos casos, los cuales no tienen ninguna trascendencia epidemiológica ya que en esta investigación no fue empleada la técnica diagnóstica idónea (Graham).

Finalmente, un hallazgo que si es relevante fue la prevalencia de H. nana (0,2%) la cual, si bien fue baja, coincide con la señalada en niños escolarizados del estado Bolívar ^6,8,12,41.

Algunos autores han llamado la atención sobre la importancia que representan las guarderías, hogares de cuidado diario e instituciones similares, como posibles lugares donde ocurre la diseminación de agentes parasitarios entre los niños usuarios de estas instituciones ^8,18,43. De allí la recomendación de realizar exámenes coproparasitológicos periódicos tanto a niños como empleados en estas instituciones y de ser necesario tratarlos, para de estar forma minimizar los riesgos. Además, es necesario complementar esas acciones con educación tanto a niños, como docentes y en especial a los padres y representantes.

En conclusión, la prevalencia de parásitos intestinales en los niños preescolares usuarios de 12 CEIS de Ciudad Bolívar, municipio Angostura del Orinoco del estado Bolívar, fue elevada (39,4%), lo que revela la importancia de estas infecciones como un problema de salud pública en la población infantil de Ciudad Bolívar, estado Bolívar en Venezuela.