https://doi.org/10.52973/rcfcv-e34384
Recibido: 02/02/2024 Aceptado: 30/04/2024 Publicado: 19/07/2024
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Revista Científica, FCV-LUZ / Vol. XXXIV, rcfcv-e34384
RESUMEN
La leptospirosis es la enfermedad zoonótica más ampliamente
distribuida a nivel mundial, la cual es causada por 17 especies de
espiroquetas del género Leptospira. Los miembros patógenos
de este género bacteriano se relacionan con una amplia gama de
hospederos vertebrados, en particular con cánidos, en los cuales
pueden generar un amplio abanico de signos clínicos. Dado que se
ha identicado que los perros fungen como una unidad centinela
que permite identicar el grado de diseminación de estas bacterias
en el medio, la vigilancia epidemiológica resulta prioritaria en estos
hospederos. Por ello, el objetivo del presente trabajo fue identicar la
seropositividad de la leptospirosis en cánidos de libre rango y ferales
en una reserva ecológica urbana en la Ciudad de México, y explorar
sus implicaciones en salud pública y medicina de la conservación. Se
obtuvieron muestras de suero de 19 caninos, a los cuales se realizó la
prueba de aglutinación microscópica (MAT, por sus siglas en inglés).
El porcentaje de anticuerpos anti–Leptospira spp. en perros ferales
fue de 100 % (IC 95 % 82,3–100), con una seroreactividad para tres
serovariedades. Este es el primer trabajo realizado que identica el
grado de exposición a Leptospira spp. en perros ferales en México,
en particular en una reserva ecológica.
Palabras clave: Zoonosis; Leptospira interrogans; Leptospira
borgpetersenii; vigilancia epidemiológica; medicina
de la conservación; cánidos ferales
ABSTRACT
Leptospirosis is the most widely distributed zoonotic disease
worldwide, which is caused by 17 species of spirochetes of the genus
Leptospira. These microorganisms are associated with a wide range
of vertebrate hosts, particularly canids, in which they can generate a
wide range of clinical signs, which can go from a subclinical infection
to acute cases that generates liver and / or kidney disfunction. Given
that dogs are considered as sentinel units that allows identifying the
degree of dissemination of these bacteria in the environment, for
this reason epidemiological surveillance is a priority in these hosts.
The aim of this study was to identify the sero–reactivity against the
species of the genus Leptospira in free–range and feral canids in an
urban ecological reserve in Mexico City and explore its implications
for public health and conservation medicine. Serum samples were
obtained from 19 dogs, which were subjected to the microscopic
agglutination test (MAT). The frequency of anti–Leptospira spp.
antibodies in feral dogs was 100% (95% CI 82.3–100), with sero–
reactivity against three serovars. This is the rst approach that
identies the degree of exposure to Leptospira spp. in feral dogs in
Mexico, particularly in an Ecological Reserve.
Key word: Zoonoses; Leptospira interrogans; Leptospira
borgpetersenii; epidemiological surveillance;
conservation medicine; feral dogs
Seroprevalencia de Leptospira en perros ferales de la Reserva Ecológica
del Pedregal de San Ángel, México
Seroprevalence of Leptospira in feral dogs from El Pedregal de San Ángel Ecological Reserve, Mexico
Nota Técnica
Anabel Cruz–Romero
1
, Guillermo Gil–Alarcón
2
, José Luis Ochoa–Valencia
1
, José Rodrigo Ramos–Vásquez
1
, Dora Romero–Salas
3
,
Ingeborg Becker
4
, Sokani Sánchez–Montes
4,5
, Pablo Arenas
2
*
1
Universidad Veracruzana, Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia, Laboratorio de Enfermedades Infecciosas. Veracruz, México.
2
Universidad Nacional Autónoma de México, Secretaría Ejecutiva de la Reserva Ecológica del Pedregal de San Ángel–REPSA, Ciudad de México, México.
3
Universidad Veracruzana, Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia, Laboratorio de Parasitología. Veracruz, México.
4
Universidad Nacional Autónoma de México, Facultad de Medicina, Unidad de Investigación en Medicina Experimental. Ciudad de México, México.
5
Universidad Veracruzana, Facultad de Ciencias Biológicas y Agropecuarias, Región Poza Rica–Tuxpan. Veracruz, México.
*Autor para correspondencia: pabloaape@comunidad.unam.mx
FIGURA 1. Mapa de la Reserva Ecológica del Pedregal de San Ángel en Ciudad
Universitaria
Seroprevalencia de Leptospira en perros ferales / Cruz–Romero y cols._____________________________________________________________
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INTRODUCCIÓN
Las especies introducidas a una nueva área geográca son un
claro desafío para la conservación de la biodiversidad a nivel global.
Cuando se trata de especies domésticas, como los perros (Canis lupus
familiaris) y gatos (Felis catus), se convierten en un reto aun mayor
debido a su estrecha relación con los seres humanos [1]. Los perros se
consideran animales de compañía, sin embargo, dada su habilidad para
desarrollarse como animales de libre rango o ferales, su presencia en el
medio silvestre resulta en un conicto con la fauna local (poniendo en
peligro a 188 especies y contribuyendo a la extinción de 11 vertebrados),
por lo cual generan un impedimento en las metas de conservación [2,
3, 4, 5]. Los programas de Captura–Esterilización–Liberación (TNR, por
sus siglas en inglés) no muestran un éxito en el control de especies
ferales (perros y gatos). En estos casos la eutanasia, esterilización y
adopción de animales abandonados, son las medidas más efectivas, a
pesar de ello, la eutanasia mantiene una percepción pública negativa,
debido a que los perros se asocian como animales de compañía [1].
Los efectos de la presencia de especies ferales sobre la fauna silvestre
dependerán del manejo que se les dé (libre rango o ferales) y de la
cercanía con áreas naturales protegidas [2, 3, 4, 5].
En áreas naturales protegidas como la Reserva Ecológica del
Pedregal de San Ángel [REPSA] de Ciudad Universitaria, el impacto
de la fauna exótica y feral está ampliamente registrado [6]. Esta fauna
feral genera una perturbación y como consecuencia un efecto (por
lo general negativo) decisivo en la estructura y composición de la
fauna nativa [7]. La REPSA continúa con el interés por conservar un
espacio de alto valor biológico que contiene los últimos relictos de
ecosistemas naturales del sur del Valle de México. Sin embargo, el
continuo impacto y destrucción de pedregales remanentes en Ciudad
Universitaria generan un declive en la biodiversidad, relacionado con la
aparición de enfermedades infecciosas. En perros ferales de la REPSA
se tienen registros serológicos de títulos de anticuerpos contra la rabia,
Toxoplasma gondii y parvovirus [7]. Así mismo, mediante técnicas
moleculares se ha demostrado la presencia de Bartonella vinsonii subsp.
berkhoi, Ehrlichia canis y Mycoplasma haemocanis, tres agentes
bacterianos con potencial zoonótico de transmisión vectorial [8].
Hasta ahora no se han realizado monitoreos para la identicación
de agentes transmitidos por consumo de agua como Leptospira spp.
El género Leptospira engloba 64 especies de espiroquetas con más de
300 serovariedades, dentro de las cuales se reconoce la existencia de 17
especies patógenas asociadas con múltiples órdenes de mamíferos en
el mundo [9]. En particular, los perros registran una especie, Leptospira
interrogans, con dos serovariedades principales: Canicola, reconocida
como causante de daño renal e Icterohaemorrhagiae asociada con
daño hepático [10]. El papel de los perros como reservorios de estas
leptospiras es aún incierto, ya que algunas razas pueden desarrollar
una afección sistémica que puede comprometer la vida, mientras que
otras cursan con infecciones subclínicas [11]. Sin embargo, dados sus
hábitos de amplio desplazamiento, se reconoce su papel como unidades
centinela de las especies y serovares de Leptospira que circulan en una
región [12]. Por tal motivo el objetivo del presente trabajo fue identicar
la seroprevalencia de Leptospira sp. en perros ferales de la REPSA.
MATERIALES Y MÉTODOS
Área de estudio
La Reserva Ecológica del Pedregal de San Ángel se localiza al sur
de la Ciudad de México en el campus de Ciudad Universitaria de la
Universidad Nacional Autónoma de México (UNAM) (N19°18’31”–19°19’17”
| W99°10’20”–99°11’52”). La REPSA se divide en tres áreas núcleo
(171 hectáreas divididas por rejas) y 13 áreas de amortiguamiento
(66 hectáreas) que corresponden al 30 % del campus de Ciudad
Universitaria (FIG. 1).
La temperatura media anual es de 17
o
C con una precipitación de
870 mm donde se pueden distinguir claramente la época de lluvias
y la época secas [13]. Históricamente se han registrado 33 especies
de mamíferos, 20 especies de reptiles y 130 especies de aves [14, 15].
Así mismo, la REPSA brinda una serie de servicios ambientales para
el funcionamiento hidrológico de los mantos freáticos del sur de la
Cuenca de México [16].
Captura y toma de muestras
Los perros fueron capturados dentro de la REPSA o en sus
inmediaciones durante el periodo comprendido de septiembre de
2015 y julio de 2018. Se usaron fototrampas (Bushnell, Trophy Cam
HD, EUA) para observar patrones de actividad, trampas Tomahawk
(Tomahawk Live Trap Co., Tomahawk, Wisconsin, EUA) y trampas
de collar (Wildlife Control Supplies, Modelo de perro doméstico
Collarum, US) para la captura. Todas las trampas fueron cebadas
con carne, pollo o comida comercial para mascotas, activadas por
la tarde (17:00–19:00) y revisadas cada dos horas durante la noche.
La captura de los animales que no fueron atrapados con las trampas
Tomahawk y de collar se realizó con una pistola de dardos y cerbatana.
Para la inmovilización química se usó una combinación de ketamina/
xilacina (Wildlife Pharmaceutics Mexico SA de CV, México) a dosis de
10 mg·kg
-1
y 2 mg·kg
-1
respectivamente [17].
Se elaboró un formato de registro individual de los animales capturados
que incluía sexo, edad aproximada y sitio de captura. La edad de los
perros se determinó mediante observaciones en la dentadura (presencia
de dientes permanentes, el desgaste progresivo y cúmulo de sarro).
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De cada perro capturado se obtuvo una muestra de sangre de la
vena yugular (5–10 mL), colectadas en tubos al vacío sin anticoagulante
(Vacutainer® tapón rojo). Todas las muestras se procesaron en las
24 horas después de la toma. El suero fue separado mediante
centrifugación a 1.600 G durante 10 min y se transrió a viales de
500 μL. Posteriormente, en tubos de polietileno se tomaron 60 μL de
suero y se agregaron con 1.440 μL de solución salina siológica para
un volumen nal de 1.500 μL y una dilución inicial 1:25. Las muestras
así preparadas se almacenaron a -20°C hasta el momento de realizar
las pruebas para detección de anticuerpos contra Leptospira spp.
Siguiendo el protocolo aprobado por la Secretaría del Medio
Ambiente y Recursos Naturales, permiso: SGPA/DGVS/03670/2015
y SGPA/DGVS/005615/18 autorización para el manejo, control y
remediación de problemas asociados a ejemplares o poblaciones
que se tornen perjudiciales (perros y gatos), se realizó la eutanasia
de los perros con una sobredosis de pentobarbital sódico (Salud
y Bienestar Animal, México) y se remitieron al control de perros y
gatos de la Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia de la UNAM.
Pruebas serológicas
La presencia de anticuerpos anti–Leptospira spp. en los sueros
recolectados, se conrmó mediante una prueba tamiz llevada a cabo
en las instalaciones del Laboratorio de Enfermedades Infecciosas
de la Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia de la Universidad
Veracruzana. Para identicar la reacción antígeno–anticuerpo, en una
placa de ELISA de 96 pozos se colocaron 50 μl de la dilución inicial
(1:25) y se agregaron 50 μl de ocho serovariedades pertenecientes
a cuatro especies de Leptospira (TABLA I).
El procedimiento fue el siguiente: en cada pozo se colocaron
50 μL de PBS y 50 μL de la dilución inicial (1:25) para obtener una
dilución de 1:50. La mezcla se homogenizó y la reacción se evaluó
por medio de microscopía de campo oscuro. Se consideró el punto
de corte como la dilución más alta donde se observó el 50 % de
bacterias aglutinadas y el otro 50 % libres. Las muestras positivas
fueron tituladas para evaluar la exposición por serovar y especie de
Leptospira, considerando como positivos aquellos sueros con títulos
mayores o igual a 1:25.
TABLA I
Panel serológico utilizado en la microaglutinación de los sueros
Especie Serovariedad
Leptospira borgpetersenii
Ballum Mus 127 (BAL)
Leptospira interrogans
Sejroe M84 (SEJ)
Bratislava Jez Bratislava (BRA)
Canicola Hond utrecht IV (CAN)
Icterohaemorrhagiae (ICT)
Pomona Pomona (POM)
Leptospira kirschneri Grippotyphosa Cal 4 (GRY)
Leptospira santarosai
Tarassovi Moca 45 (TAR)
RESULTADOS Y DISCUSION
Hasta donde sabemos, este es el primer trabajo realizado para
identicar el grado de exposición a Leptospira spp. en perros ferales
en México y en particular en una reserva ecológica urbana. A pesar
de que los perros son considerados una especie centinela, para la
identicación de la dinámica de las especies de Leptospira circulantes
en el medio, son escasos los trabajos publicados donde se ha realizado
vigilancia epidemiológica. La mayoría se concentra en los estados
costeros de Campeche, Chiapas, Jalisco, Sinaloa, Veracruz y Yucatán,
sin embargo, no se cuenta con registros provenientes del centro del
país [18, 19, 20, 21, 22, 23, 24].
En total se capturaron 19 perros: 9 machos (3 juveniles y 6 adultos)
y 10 hembras (4 juveniles y 6 adultos), distribuidos en las zonas núcleo
(13 perros), en las áreas de amortiguamiento (2 perros) y en la periferia
de la reserva (4 perros). Las 19 muestras de sueros exhibieron títulos
de aglutinación iguales o superiores a 1:25 con al menos un serovar
del panel implementado. Los serovares más frecuentes registrados
en 14 muestras fueron Ballum y Tarassovi pertenecientes a las
especies L. borgpetersenii y L. santarosai, respectivamente, seguidos
por Bratislava, Canicola e Icterohaemorrhagiae pertenecientes a
L.interrogans en 13 muestras. En contraparte, el serovar que registró
la frecuencia más baja fue Pomona con solo seis muestras positivas.
Los títulos de anticuerpos variaron desde 1:25 hasta 1:25.600 (TABLAII).
Los títulos más elevados fueron registrados ante los serovares Ballum
y Tarassovi con un valor de 1:25.600 en dos hembras adultas, seguidas
por Canicola con un título de 1:12.800 en un macho adulto.
En la REPSA, el porcentaje de títulos de anticuerpos anti–
Leptospiraspp. en perros de libre rango fue de 100 % (IC 95 % 82,3–100)
y presentaron reacción para tres serovariedades (recurrentemente
reportadas en roedores) [25], posiblemente atribuible a la ingesta
de roedores sinantrópicos y/o silvestres.
L. santarosai serovar Tarasovii ha sido reportado en perros
provenientes de regiones más rurales en los estados de Veracruz
y Chiapas [19, 21]. Recientemente se detectó su presencia en
murciélagos lostómidos del Golfo de México [26, 27]. Aunque no
se ha documentado la ingesta de murciélagos por parte de cánidos,
no se puede descartar el contacto indirecto a través de fuentes de
agua contaminada con orina de estos quirópteros.
En estudios previos realizados en perros provenientes de perreras
o con propietarios en zonas urbanas de los estados de Campeche,
Ciudad de México y Veracruz [18, 19, 28, 29] se identicó como agente
principal a L. interrogans serovar canicola, especie que registró títulos
y porcentajes bajos en el presente estudio. Posiblemente, debido a
los hábitos de los animales del presente estudio de internarse en
una reserva ecológica, con estrecho contacto entre miembros de un
grupo cerrado y la falta de contacto con otros perros que pudieran
estar infectados con el serovar Canicola [19, 24], puede existir un
recambio de serovares y especies de Leptospira condicionado por el
contacto con otros animales silvestres que habitan en la zona como
mesocarnívoros y roedores [7].
Adicionalmente, los amplios patrones de movimiento que exhiben
los perros ferales los vuelven un riesgo para la movilización de
diferentes serovares de Leptospira, como se ha demostrado en otras
enfermedades como la ebre manchada de las montañas rocallosas
[30] particularmente hacia hospederos con escasa vagilidad o que
cuentan con una distribución restringida como muchas especies
que habitan en la reserva [7, 8, 31].
Seroprevalencia de Leptospira en perros ferales / Cruz–Romero y cols._____________________________________________________________
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Cabe mencionar que desde el 2011 se hace un monitoreo y control
continuo de perros ferales y de libre rango en la REPSA y su periferia.
Durante este tiempo se observaron varías jaurías que se movían por las
más de 700 hectáreas de Ciudad Universitaria. Para 2019, se controló
ecazmente el total de la población de perros ferales de la reserva
ecológica (alrededor de 100 perros) [31]. Sin embargo, se siguen
observando perros callejeros, perdidos y abandonados en Ciudad
Universitaria los cuales son manejados y controlados rápidamente
para evitar que se repita la situación.
Finalmente, resulta importante destacar que los perros sin
tenencia responsable han sido señalados como una fuente para la
infección humana en muchos países tropicales [32]. Por tal motivo,
controlar las poblaciones de ferales resulta prioritario para contener
la diseminación activa de estos patógenos bacterianos no solo en
la comunidad de mamíferos de la REPSA sino también hacia las
poblaciones humanas aledañas.
CONCLUSIONES
El porcentaje de anticuerpos anti–Leptospira spp. en perros ferales
fue de 100 % (IC 95 % 82,3–100), con una seroreactividad para tres
serovariedades. Este es el primer trabajo realizado que identica el
grado de exposición a Leptospira spp. en perros ferales en México,
en particular en una reserva ecológica.
En función de los hallazgos del presente estudio, resulta
fundamental continuar con el monitoreo de los miembros del género
Leptospira en perros y gatos ferales y de libre rango. Solo mediante
esta actividad sería posible identicar nuevas interacciones con
mamíferos silvestres. Adicionalmente resulta importante destacar
que existe un riesgo importante para las poblaciones humanas al
acarrear especies que no circulan de manera convencional en las
zonas urbanas y que pueden causar enfermedad tanto en animales
de compañía como sus propietarios.
Soporte nanciero
El proyecto fue parcialmente nanciado por el proyecto UNAM–
PAPIIT IG201221.
Conicto de intereses
Los autores declaran que no existe conicto de intereses.
Disponibilidad de código o datos
Los datos generados en este trabajo se encuentran declarados a
lo largo de todo el manuscrito.
Declaración de ética
Los autores conrman que se han cumplido las políticas éticas
de la revista, como se indica en la página de pautas para autores de
la revista. Este proyecto fue aprobado por el Comité de Bioética y
Bienestar Animal de la Universidad Veracruzana, Facultad de Medicina
Veterinaria y Zootecnia, Veracruz, México.
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TABLA II
Títulos de anticuerpos detectados en perros ferales de la Reserva Ecológica del Pedregal de San Ángel
Identicador Sexo Edad
Leptospira
borgpetersenii
Leptospira
interrogans
Leptospira
kirschneri
Leptospira
santarosai
BAL SEJ BRA CAN ICT POM GRI TAR
1 Hembra Adulto 1:800 – – – – – – –
2 Macho Adulto 1:50 1:100 1:100 1:12.800 – – 1:25 1:12.800
3 Hembra Adulto 1:50 1:200 1:25 1:25 1:400 – 1:25 1:25.600
4 Macho Adulto – 1:25 1:25 1:800 1:200 – – 1:6.400
5 Hembra Adulto 1:25 – – – 1:400 1:25 – 1:25
6 Hembra Adulto 1:50 1:50 – – 1:200 1:25 1:25 1:12.800
7 Hembra Adulto 1:25.600 1:200 1:200 1:400 1:25 – – 1:800
8 Macho Cría 1:50 – 1:200 1:25 1:25 – 1:50 –
9 Hembra Adulto 1:400 1:25 – 1:200 1:25 – – –
10 Hembra Cría 1:100 1:50 1:25 – 1:100 – 1:100 1:400
11 Macho Cría – 1:50 – – 1:25 – – 1:50
12 Hembra Cría 1:800 1:50 1:25 1:100 – – 1:100 1:200
13 Macho Adulto – – 1:25 1:25 – – – –
14 Macho Adulto 1:100 1:25 1:50 1:50 – 1:100 – –
15 Hembra Cría – 1:25 1:25 1:50 1:200 1:50 1:25 1:200
16 Macho Adulto 1:100 – – 1:50 – – 1:25 1:200
17 Macho Cría – 1:100 1:25 – 1:800 1:25 – 1:3.200
18 Hembra Cría 1:25 – 1:25 1:1.600 – 1:50 1:50 1:12.800
19 Macho Adulto 1:800 – 1:25 1:6.400 1:400 – 1:100 1:800
_____________________________________________________________________________Revista Científica, FCV-LUZ / Vol. XXXIV, rcfcv-e34384
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