DOI: https://doi.org/10.52973/rcfcv-e32160
Recibido: 13/06/2022 Aceptado: 09/08/2022 Publicado: 16/09/2022
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Revista Cientíca, FCV-LUZ / Vol. XXXII, rcfcv-e32160, 1 - 7
RESUMEN
La linfadenitis en el Cuy –C– (Cavia porcellus) es de importancia
clínica, pero su etiología y tratamientos terapéuticos siguen siendo
insuciente en el campo de la Medicina Veterinaria; por ello se planteó
en identicar la etiología y su susceptibilidad antibiótica de bacterias
causales de Linfadenitis cervical (LC) en C reproductoras clínicamente
enfermas. Se trabajó con 50 C de raza Perú, clínicamente afectadas
por esta enfermedad (25 con abscesos externos y 25 con abscesos
internos). Se tomaron 25 muestras independientes mediante punción/
aspiración de los ganglios linfáticos de cada grupo. Las muestras
fueron cultivadas en medios ABS, TSA, BHI, suplementados con
sangre de alpaca, enriquecidos con caldo FTM e incubadas a 37 °C
durante 48 horas. La identicación de las bacterias se hizo mediante
caracterización morfológica, microscópica, prueba de Camp y
bioquímicas. La susceptibilidad antibiótica se evaluó mediante el
método Kirby-Bauer utilizando seis antibióticos usuales del mercado
veterinario. Se encontraron elevadas frecuencias de Streptobacillus
moniliformis (100 y 96%), Streptococcus pyogenes (96 y 100%) y
Streptococcus zooepidemicus (96 y 92%) con estrecha asociación
entre las tres bacterias para abscesos externos e internos y con
presencia de multiresistencia antibiótica a más de tres antibióticos
(ampicilina, oxitetraciclina, amoxicilina, cloranfenicol), con respuesta
de sensibilidad a penicilina (26-29 %) y gentamicina (23-26%) como
posible éxito terapéutico. Los abscesos subcutáneos externos
e internos con LC en C evidenciaron predominancia de bacteria
Gram negativas S. moniliformis, S. pyogenes y S. zooepidemicus
multidrogaresistente con elevadas frecuencias.
Palabras clave: Antibióticos; abscesos; linfadinismo; cuy; bacteria
ABSTRACT
Lymphadenitis in Guinea Pig –GP– (Cavia porcellus) is of clinical
importance, but its etiology and therapeutic treatments remain
insufficient in the field of Veterinary Medicine, therefore the
etiology and antibiotic susceptibility of bacteria causing cervical
lymphadenitis (CL) in clinically ill breeding GP was investigated. It
was worked with 50 Peru breed GP, clinically affected by this disease
(25 with external abscesses and 25 with internal abscesses). Twenty-
ve independent lymph node aspiration samples were taken from
each group. The samples were cultured in ABS, TSA, BHI media,
supplemented with alpaca blood, enriched with FTM broth and
incubated at 37 °C for 48 hours. The identication of the bacteria
was done through morphological and microscopic characterization,
Camp’s test and biochemistry. Antibiotic susceptibility was evaluated
using the Kirby-Bauer method using six common antibiotics on the
Veterinary market. High frequencies of Streptobacillus moniliformis
(100 and 96%), Streptococcus pyogenes (96 and 100%), Streptococcus
zooepidemicus (96 and 92%) were found, with a close association
between the three bacteria for external and internal abscesses and
with the presence of multiple antibiotic resistance to more than three
antibiotics (Ampicillin, Oxytetracycline, Amoxicillin, Chloramphenicol),
with sensitivity response to Penicillin (26-29%) and Gentamicin
(23-26%) as possible therapeutic success. External and internal
subcutaneous abscesses with CL in C showed predominance of
Gram-negative bacteria S. moniliformis, S. pyogenes and multidrug-
resistant S. zooepidemicus with high frequencies.
Key words: Resistance antibiotic; abscesses; lymphadinism; guinea
pig; bacterium
Etiología y susceptibilidad antibiótica de bacterias causantes de
Linfadenitis cervical en cobayos (Cavia porcellus) reproductoras
clínicamente enfermas
Etiology and antibiotic susceptibility of bacteria causing cervical Lymphadenitis
in clinically ill breeding Guinea Pigs (Cavia porcellus)
Víctor Carhuapoma–Delacruz
1
* , Yola Ramos–Espinoza
2
, Runo Paucar–Chanca
3
, Nicasio Valencia–Mamani
4
y Mario Esparza
5
1
Universidad Nacional de Huancavelica, Centro de Investigación Cientíca Multidisciplinaria de Ingeniería. Huancavelica, Perú.
2
Universidad Nacional de Huancavelica, Escuela Profesional de Zootecnia. Huancavelica, Perú.
3
Universidad Nacional de Huancavelica, Laboratorio de Mejoramiento Genético. Huancavelica, Perú.
4
Universidad Nacional de Huancavelica, Centro de Investigación Cientíca Multidisciplinaria de Ingeniería, Laboratorio de Salud Animal. Huancavelica, Perú
5
Universidad Privada Antenor Orrego, Facultad de Medicina Humana, Laboratorio GENERBIM. Trujillo, Perú
*Correo electrónico: yachayruacc@hotmail.com
Bacterias causantes de Linfadenitis cervical en cobayos / Carhuapoma-De La Cruz y col. ______________________________________________
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INTRODUCCIÓN
El Cuy (C) es originario de los Andes del Perú, Bolivia, Ecuador y
Colombia [1], siendo desde antaño una fuente económica de alimento
de pobladores altoandinas [2, 14], esta especie se caracteriza por su
gran rusticidad, capacidad de adaptación a diferentes ecosistemas,
corto ciclo biológico, buena fertilidad y alto valor proteico [1, 16].
Sin embargo, el C es muy susceptible a enfermedades de carácter
infeccioso bacteriano, presentando altos índices de morbilidad y
mortalidad, causando severas pérdidas económicas al criador [36, 37].
La linfadenitis cervical (LC) es una patología infecciosa que se
presenta en C sin distinción de edad o grupo genético, afectando
la producción de pequeños, medianos y grandes criadores [12],
sin embargo, es subestimado por los criadores debido a la falta de
información conable de su etiología, sintomatología, diagnóstico
y tratamiento [23, 33, 39].
La literatura confirma que esta patología se caracteriza por la
formación de abscesos crónicos en los ganglios linfáticos cervicales,
laríngeas y ocasionalmente en ganglios inguinales, retroperitoneales
[4], asociándose a predominios de bacterias Gram positivos
β-hemolíticos del grupo E y C de Lanceeld que presentan mecanismos
facultativos, comensales de tonsilas y tracto respiratorio bajo [5, 27],
esta complejidad patológica asociativa presentada hacen complejo
su tratamiento terapéutico sin previo de estudios de laboratorio [18].
Abbott y col. [4] sostienen que los posibles agentes bacterianos
responsables de mayor patogenia en la infección de LC en C son:
Streptococcus zooepidemicus y Streptobacillus moniliformis, asi
mismo estarían involucrados Staphylococcus spp., Streptococcus
pyogenes como suele suceder en equinos (Equus caballus)
causando un síndrome similar en los C [5], pero no están validados
cientícamente como causantes de esta patología y los posibles
antibióticos para su tratamiento [28].
Se dispone de diversos tratamientos, incluyendo los antibióticos
penicilina, dehidroestreptomicina, cloranfenicol, trimetoprim-sulfa,
cefalosporina, enrooxacina [31] y tratamientos tópicos de sulfato
de cobre al 5% y griseofulvina por vía oral [38], sin embargo, estos
tratamientos no suelen ser ecaces en el control o la eliminación
del microorganismo patógeno causales de LC en C [37, 45], debido
a que los tratamientos se practican de manera empíricos con uso
irracional de antibióticos y sin vericación de estudios etiológicos
y su perl antibiótico a nivel laboratorio [45].
El uso indiscriminado de antibióticos en esta patología es de
preocupación dado que a lugar la generación de resistencia antibiótica,
lo cual viene afectando la industria alimentaria [21]. Eso es un indicativo
de la necesidad de tomar muestras para cultivo microbiológico y
pruebas de susceptibilidad antibiótica con vericación y validación
cientícamente para su control patológico oportuno [7, 29]. con el n
de encontrar mitigar los casos de linfadenopatía en C e incrementar
la sostenibilidad de crianza de esta especie y, por ende, mejorar las
condiciones socioeconómica de los criadores. Debido a lo mencionado
anteriormente, el objetivo del estudio dio fue identicar la etiología y
su susceptibilidad antibiótica de bacterias causales de LC en cobayas
reproductoras clínicamente enfermas.
MATERIALES Y MÉTODOS
Ámbito de estudio
El estudio bacteriológico se realizó en el área de Microbiología del
laboratorio de Salud Animal de la Universidad Nacional de Huancavelica
– Perú, ubicado a 3.780 metros sobre el nivel del mar (m.s.n.m.), a
temperaturas que oscilan entre 5-12 °C [47].
Animales empleados
Se emplearon 50 C hembras reproductoras de raza Perú, con
edades de 4 a 6 meses y con peso vivo entre 1.090 y 1.200 gramos
(g), se consideraron todos los animales que presentaron casos de
linfadenopatía submandibular y retro faríngeos (LC) previo al diagnóstico
clínico patológico (presencia de abscesos o linfadenomegalia
hiperplasica en los nódulos linfáticos mandibulares y retro faríngeos)
en referencia a los protocolos establecidos de Nicklas y col. [35]
y Radostits y col. [42], que fueron adquiridos del Programa de
Mejoramiento Genético de C de la Universidad Nacional de Huancavelica
- Perú, bajo el consentimiento informado del responsable del programa.
El estudio de campo (recolección de muestras biológicas) y
laboratorio se realizó entre los meses de enero–marzo del 2022.
Para el estudio etiológico de L, los animales seleccionados fueron
separados en dos grupos: C con abscesos subcutáneos externos
(n=25 animales) y C con abscesos internos (n=25 animales), bajo un
sistema de manejo de bioseguridad y bienestar de los animales [42],
siendo distribuidos en jaulas metabólicas (Groom U Me. Modelo:
KA505. Shanghai, China).
Maduración de linfadenopatía
Los C del grupo con abscesos internos y del grupo con abscesos
externos, se mantuvieron en jaulas por un tiempo limitado de 7 días (d)
con el n de uniformizar el desarrollo del linfadenomegalia hiperplásica
para la toma de muestras bacteriológicas, alimentándose (75 g·d
-1
) con
alimento balanceado peletizado “La Molina” (ED: 2,9 Mcal·kg
-1
, Proteína:
18% ,Fibra: 10%, Calcio: 0,8 %, Fósforo: 0,8%, Sodio: 0,2%, Lisina
0,84%, Metionina + Cisteína: 0.60%) para reproductoras, y forraje
asociado de trébol blanco (Trifolium repens) – Ray grass inglés (Lolium
perenne) de 240 g·d
-1
, bajo las recomendaciones de Bardales [44].
Manejo de cadáveres
Todos los animales fueron sacricados de manera progresiva
mediante la insensibilización por desnucamiento para la toma de
muestras [32]. El manejo de los cadáveres y residuos biológicos de
todos los animales sacricados se sometieron fueron enterrados
según los protocolos establecidos por Weichbrod y col. [48], previa
vericación del comité de ética institucional.
Toma de las muestras
Los animales fueron sometidos a estado de ayuno previo 12 horas
(h) antes de la toma de muestras, a tomos los animales considerados
en estudio se realizaron la tricotomía (depilación) de la zona afectada
del animal, bajo antisepsia con alcohol recticado para la recolecion
de muestras [7].
Se colectaron muestras de 5 mililitros (mL) de manera independiente
por animal, haciendo un total de 25 muestras para el grupo de
abscesos internos y 25 muestras para el grupo de abscesos externos,
L1
A2 A3
Proceso de linfadenitis en cuyes (L1: linfadenopatía, A2:
absceso interno, A3: absceso externo)
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mediante punción de los ganglios linfáticos o abscesos subcutáneos
de los animales a través de método de aspiración mediante el uso de
agujas calibre 18 en jeringas estériles de 10 mL ( FIG.1) en referencia a
protocolos establecidos por Murphy y col.[33], aforrados en frascos
con agua peptonada bufferada (Oxoid – Product Detail), rotulados y
trasladados en contenedor térmico (Termo KST – Thermos®, Modelo:
3504 UN/CF KST. China) incorporando hielo biológico atemperado
de 4-6 °C, en un periodo menor de 4 h después de su colecta [23], al
laboratorio de Salud Animal – área de Microbiologia de la Universidad
Nacional de Huancavelica - Perú, para su estudio microbiológico.
anaeróbicos en Jarra GasPak (BD /GasPak 150, EUA), adicionándose
Sachet de Anaerocult® (Merck Millipore, HS-3824 99, Lima-Perú) como
inhibidor de oxígeno [3].
La identificación preliminar de cepas de S. moniliformis, S.
pyogenes, y S. zooepidemicus se realizó a través de sus características
macroscópicas (forma, color, borde, elevación y consistencia),
microscópicas (grupo de bacterias) y tinción Gram (grupo positivos
– negativos), y para la identificación confirmatorio la prueba
de CAMP (β-hemolítica, α-hemolítica, γ-hemolítica), pruebas
bioquímicas: Agar hierro triple azúcar (TSI), Agar lisina hierro (LIA),
Agar citrato de Simmons (SIMONS), Sulfuro Indol Movilidad (SIM),
Catalasa, Voges Proskauer (VP) y la prueba de actividad enzimática
l-pirrolidonilarilamidasa (PYR), en referencia protocolos establecidos
de Phillips [40] y García–Mendoza [24].
Prueba de susceptibilidad antibiótica
Se prepararon inóculos independientes de cultivos positivos
por cada microrganismo identificado y tipo de absceso. Las
concentraciones de bacterias fueron estandarizadas en 5 diluciones
seriadas (10
-1
,10
-2
,10
-3
,10
-4
,10
-5
) a escala de McFarland, incubados a
37 °C durante 12 h. Se tomaron como referencia la dilución de 10
-3
de
manera independiente para cada microrganismo y tipo de absceso,
transfiriéndose 20 microlitros de la dilución a tubos de ensayo
enriquecido con Caldo de Infusión Cerebro Corazón (BHI) incubándose
a 37 °C durante 5 h. A partir de ello, se sembraron por supercie en
placas Petri con hisopos estériles en Agar Mueller Hilton e incubados
a 37 °C durante 24 h en procesos aérobicos y anaeróbicos.
Se utilizó el método de difusión en disco de Kirby-Bauer [39], para las
pruebas de sensibilidad antibiótica. Se trabajó con los antibióticos más
utilizados en el mercado farmacéutico-veterinario y recomendados por
la Clinical and Laboratory Standards Institute (CLSI) [19]: gentamicina
(30 microgramos –µg–), oxitetraciclina (30 μg), penicilina (10 μg),
ampicilina (10 μg), cloranfenicol (30 μg) y amoxicilina (20 μg), siendo
colocados los discos de manera independiente por microrganismo,
tipo de absceso e incubándose a 37 °C por 24 h, siendo distribuidos
en los siguientes grupos:
1. Con abscesos externos, n=73.
» S. pyogenes (n=24, 8 repeticiones por antibiótico).
» S. moniliformis (n=25, 8 repeticiones por antibiótico).
» S. zooepidemicus (n=24, 8 repeticiones por antibiótico).
2. Abscesos internos, n=72.
» S. pyogenes (n=25, 8 repeticiones por antibiótico).
» S. moniliformis (n=24, 8 repeticiones por antibiótico).
» S. zooepidemicus (n=23, 8 repeticiones por antibiótico).
Los halos de inhibición fueron medidos mediante el uso de Vernier
Digital (Calibre digital electrónico IP54 de acero inoxidable-China) y
recticados mediante el uso del equipo Scan® 4000 Ultra-HD automatic
colony counter (Modelo: 438 000. Marca: Interscience, Francia). Los
resultados fueron interpretados de acuerdo con los estándares de
desempeño para pruebas de susceptibilidad antimicrobiana [19]
calicándose como Sensible, Intermedio y Resistente.
Cultivo e Identicación bacteriana
Las muestras provenientes de abscesos subcutáneos externos
(n=25 muestras) y abscesos internos (n=25 muestras) fueron
inoculadas (1 mL) en tubos de ensayo (13 x 100 milímetros) con (5
mL) de caldo de tioglicolato (FTM) de manera independiente haciendo
un total 50 inóculos e incubados a 37 °C por 5 h en incubadora CO
2
Air (Marca: Labtron. Modelo: Laji-B12, Hebei, China), cultivados por
agotamiento en Agar Base Sangre (ABS) enriquecido con sangre de
Alpaca Desbrinada estéril al 5% (SAD) para las cepas de S. pyogenes
[9], mientras para cepas de S. moniliformis, en agar Triptosa Soya
Agar (TSA) enriquecido con SAD e incubados a 37 °C durante 48 h
en condiciones aeróbicas y para las cepas de S. zooepidemicus,
cultivados en agar de infusión Cerebro Corazón (BHI) enriquecido
con SAD al 5% y siendo incubados a 37 °C durante 48 h en procesos
Cepas SM1: Streptobacillus moniliformis, Cepas SP2: Streptococcus
pyogenes, Cepas SZ3: Streptococcus
zooepidemicus
SM1
SP2 SZ3
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Análisis estadístico
Los resultados de la identicación de etiología de las bacterias
causales de LC en C se evaluaron mediante análisis descriptivo
(distribución de frecuencia) y para la susceptibilidad antibiótica se
realizaron análisis de ANAVA con margen de error de P<0,05 [17], para
ello se utilizó el paquete estadístico SPSS v. 23 [ 25].
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Se encontraron una mayor predominancia de S. moniliformis, S.
pyogenes y S. zooepidemicus en muestras de abscesos externos e
internos, respectivamente. Asimismo, se encontró una estrecha
asociación entre S. moniliformis—S. pyogenes y S. moniliformis—S.
zooepidemicus, en ambos casos con frecuencias de altas en muestras
de abscesos externos e internos, respectivamente. Sin embargo, no
se encontraron diferencia entre las frecuencias halladas en abscesos
externos e internos (TABLA I, FIG.2).
TABLA I
Prevalencia de agentes bacterianos en cuyes con linfadenitis cervical
Microrganismos
Abscesos
externos
(n=25)
Abscesos
internos
(n=25)
F % f %
Streptobacillus moniliformis 25 100,0 24 96,0
Streptococcus pyogenes 24 96,0 25 100,0
Streptococcus zooepidemicus 24 96,0 23 92,0
S. moniliformis–S. pyogenes 24 96,0 24 96,0
S. moniliformis–S. zooepidemicus 24 96,0 24 96,0
f: frecuencia de microorganismos, %: porcentaje de microorganismos
Al evaluar la sensibilidad antibiótica de los gérmenes aislados de
abscesos externos se observó que solo dos de los seis antibióticos
mostraron una adecuada respuesta (penicilina y gentamicina) frente
a los tres microrganismos en estudio, en tanto que cloranfenicol
fue solo sensible para S. zooepidemicus. Los demás antibióticos
presentaron multiresistencia antibiótica y no apreciándose la
calicación de intermedio para ninguno de los microrganismos en
comparación a patrones de puntos de corte de la tabla de estándares
de CLSI [19]; es decir, penicilina (≥18), cloranfenicol (≥19), ampicilina
(≥18), oxitetraciclina (≥25), gentamicina (≥18), y amoxicilina (≥18), como
se muestra en la TABLA II y FIG. 2.
En el caso de las cepas obtenidas de abscesos internos, penicilina
fue sensible a S. pyogenes y S. zooepidemicus, en tanto que
cloranfenicol, gentamicina y amoxicilina fueron sensibles a S.
moniliformis, reejando los demás antibióticos comportamiento
de multiresistencia y no apreciándose categorías de intermedio a
ninguno de los microrganismos aislados (TABLA II, FIG.3).
Los agentes causales del LC en C fueron identicados como S.
moniliformis, S. pyogenes y S. zooepidemicus. No es usual la presencia
de los dos primeros en LC con respecto a S. zooepidemicus [4],
pero en este caso se debería a que estos agentes bacterianos son
estreptococos β-hemolítico grupo A y estreptococos grupos C que
tienen un mecanismo portador asintomático, dinámico, inocuo y
son frecuentes en la ora normal de la boca y vías respiratorias,
lo cual hace una tendencia dinámica del brote de bacteria [8, 34].
Asimismo, las predominancias halladas se deberían a la presencia de
mucosas erosionadas en la cavidad bucal, lo cual facilita el punto de
entrada para el agente causal, como suelen ocurrir en los pacientes
humanos [9, 33]. Además, los casos de LC estarían asociados a la
práctica deciente del manejo sanitario y uso-prescripción irracional
de antibióticos [13].
Estudio realizado en Ecuador por Estupiñán y col. [20] identicaron
la presencia de Staphylococcus spp. en muestras de ganglios linfáticos
en C con L, en Perú por Concha [15] identicó S. zooepidermicus en
90,5% de las muestras de abscesos subcutáneos de C con LC, además
de Salmonella thyphimurium, Salmonella enteritidis, Staphylococcus
aureus y Micrococcus spp., en tanto que Mescco [31] reportó la
presencia Streptococcus spp., Staphylococcus spp. y Corynebacterium
spp. en 69,8; 20,9 y 9,3% de muestras de C con síntomas sospechosos
de LC. Estos hallazgos son similares a los resultados encontrados en
el presente estudio, pero además reportan variabilidad de agentes
etiológicos que dieren con los resultados encontrados en el estudio.
Por otro lado, la investigación demostró predominancias altas de
presencia asociativa de S. moniliformis–S. pyogenes y S. moniliformis–S.
zooepidemicus en los dos tipos de abscesos estudiados, estos
resultados encontrados con estas tendencias puede deberse a
factores de mecanismos facultativos, comensales de tonsilas, tracto
respiratorio bajo y por ser Gram positivos β-hemolíticos del grupo E
y C de Lanceeld, que son característicos estas bacterias con estas
funcionalidades siopatológicas en este tipo de patologías [4]; por
SZ1-AI
SM1-AI
SP1-AI
Streptococcus pyogenes, SM1-AI: Streptobacillus moniliformis,
SZ1-AI: Streptococcus
zooepidemicus
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TABLA II
Sensibilidad antibiótica de microorganismos aislados de
abscesos externos de cuyes con linfadenitis cervical
Antibiótico
Streptococcus
pyogenes
(n=24)
Streptobacillus
moniliformis
(n=25)
Streptococcus
zooepidemicus
(n=24)
S R S R S R
Penicilina 28,33 ± 1,72 29,11 ± 0,76 25,92 ± 2,39
Cloranfenicol 11,22 ± 0,37 25,50 ± 0,55 21,50 ± 0,55
Ampicilina 10,44 ± 1,58 9,53 ± 2,73 10,75 ± 0,87
Oxitetraciclina 11,00 ± 1,08 11,23 ± 2,85 9,56 ± 2,28
Gentamicina 24,00 ± 4,00 25,71 ± 2,60 23,44 ± 1,38
Amoxicilina 10,17 ± 0,41 28,40 ± 1,33 9,11 ± 1,45
S: Sensible, R: Resistente
ello ha permitido que se asocien frecuentemente en linfonódulos
cervicales, linfoide de laringe y en abscesos linfonódulos cervicales
en los cobayos [5, 27]; no obstante, existen reportes para las
comparación, de ahí hace la importancia del estudio realizado de
etiología asociadas para estos tipos de bacterias como causales de
linfadenitis en C.
El estudio evidenció la presencia predominante de multiresistencia
antibiótica de ampicilina, oxitetraciclina y amoxicilina frente a los
aislados de S. moniliformis, S. pyogenes y S. zooepidemicus provenientes
de abscesos externos, con respuesta de sensibilidad adecuada
de penicilina, gentamicina frente a S. moniliformis, S. pyogenes y
cloranfenicol a S. zooepidemicus para un posible éxito terapéutico.
Con respecto a las cepas obtenidas de abscesos internos se apreció
comportamiento variable e independiente de sensibilidad antibiótica,
resultando la penicilina sensible a S. pyogenes y S. zooepidemicus,
mientras que el cloranfenicol, gentamicina y amoxicilina a S.
moniliformis y ampicilina y oxitetraciclina multiresistencia para las
tres bacterias aisladas, así mismo multiresistencia el cloranfenicol,
gentamicina y amoxicilina a S. pyogenes y S. zooepidemicus; además
las cepas aisladas de abscesos internos y externos no presentaron las
categorías de intermedio a ninguno de los antibióticos, comparados
a los valores establecidos en la tabla de CLSI [19].
Las tendencias de predominio de multiresistencia antibiótica, la baja
presencia de sensibilidad antibiótica y la ausencia de las categorías
de intermedio presentados por los microrganismos en el estudio
estarían posiblemente relacionados a los factores predisponentes,
como la utilización incontrolada e inapropiada de los antibióticos, uso
de colistina como promotores de crecimiento [10, 46], diseminación
masiva de residuos antibióticos en las carcasas, manejo inadecuado
del calendario sanitario, sistemas de crianza inapropiadas, deciente
conocimiento sanitario del criador, prescripción y comercialización
irresponsable de antibióticos por agro–veterinarios [13].
Las literaturas cientícas conrman que los factores predisponentes
suelen ser como precursores para los diversos mecanismos de
resistencia a múltiples antibióticos generando modificación de
sus estructuras celulares [41, 43], como cambios estructurales de
purinas, bombas de expulsión , inactivación de enzimas y mutación
o modicación del sitio blanco [11, 30], y pareciera que las bacterias
reportadas en el estudio sufrieron las modicaciones estructurales,
resultando ser multidroga resistentes como suelen ocurrir en
estreptococos β-hemolítico en otros especies domésticos [6, 22].
Bacterias causantes de Linfadenitis cervical en cobayos / Carhuapoma-De La Cruz y col. ______________________________________________
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González y col. [26] reportan que los estreptococos β-hemolítico
de grupo A y estreptococos de grupos C presentan mecanismos de
ser facultativos y genes blaTEM-1, blaVIM-2, asociados a resistencia
a β-lactámicos y macrólidos. Así mismo, Sutcliffe y col. [45]
reportaron que los aislamientos de S. pyogenes y S. zooepidemicus
fueron resistentes a macrólidos. En el presente estudio se evaluaron
antibióticos del grupo β-lactámicos (penicilina, ampicilina y amoxicilina)
que suelen ser multiresistentes para este grupo de estreptococos y
que se estaría demostrando la presencia de cepas resistentes a estos
antibióticos en casos de L en C.
Mescco [31] reportó alta sensibilidad de bacitracina, polimixina,
vancomicina y gentamicina frente a Streptococcus spp., Staphylococcus
spp. y Corynebacterium spp., aislados de abscesos subcutáneos
externos e internos de C con LC, en tanto que Estupiñan y col. [20]
encontraron que la gentamicina, estreptomicina, enrofloxacina,
tetraciclina, cefalotina, amoxicilina + Ac. clavulánico, cloranfenicol,
sulfametoxazol +trimethoprim, y ampicilina presentaron alta
sensibilidad frente a Staphylococcus spp., resultando en reportes
similares a lo encontrado en el presente estudio; por lo tanto, la
penicilina y la gentamicina serían los antibióticos recomendados
para el tratamiento de C con LC por S. pyogenes, S. moniliformis y S.
zooepidemicus en crianzas de la región de Huancavelica, Perú.
CONCLUSIONES
Los abscesos externos e internos de LC en C evidenciaron
tendencias altas de presencia S. moniliformis, S. pyogenes y S.
zooepidemicus, así como asociaciones de S. moniliformis–S. pyogenes
y S. moniliformis–S. zooepidemicus.
Las cepas de S. moniliformis, S. pyogenes y S. zooepidemicus
presentaron multiresistencia antibiótica y con baja predominio
de sensibilidad antibiótica la penicilina y gentamicina, resultando
ser antibioticos con posible éxito terapéutico en C con LC. Por tal
razón realizar la conrmación molecular de los fenotipos resistencia
bacteriana permitiría fortalecer el Sistema Nacional de Vigilancia en
Salud Veterinaria.
AGRADECIMIENTOS
Al Programa de Mejoramiento Genético de Cuyes de la Universidad
Nacional de Huancavelica-Perú, proyecto FOCAM “Estimación de
parámetros genéticos de las principales características productivas
y reproductivas en cuyes (Cavia porcellus) de la provincia de
Huancavelica” y al laboratorio de Salud Animal de la Universidad
Nacional de Huancavelica, por las facilidades y condiciones brindadas
para la ejecución del estudio.
Conicto de interés
Los autores declaramos no tener ningún aprieto de intereses.
Condencialidad de los datos
Los autores declaran que han seguido un estricto metodológico
para la obtención de los resultados, así mismo un modelo estadístico
adecuado y software estadísticos para el procesamiento de los datos.
Derecho a la privacidad y consentimiento informado
Los autores declaran que en este manuscrito no aparecen datos
condenciales de pacientes o animales y se requirió autorización y
acta de consentimiento informado del responsable del Programa
de Mejoramiento Genético de Cuyes de la Universidad Nacional de
Huancavelica-Perú.
Fuente de nanciación
La investigación no ha percibido ninguna modalidad de medios
nancieros por alguno de identidades públicas y privadas.
REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS
[1] ANAYA–UREÑA, A. Relación entre asociatividad y productividad
de los productores de cuyes en la provincia de Chupaca, Región
Junín 2018. Universidad Nacional Agraria La Molina. Lima Perú.
Tesis de Grado. Pp 140. 2020.
[2] AGUILAR, R.G.; BUSTAMANTE, L.J.; BAZÁN, R.V.; FALCÓN, P.N.
Diagnóstico situacional de la crianza de cuyes en una zona de
Cajamarca. Rev. Investig. Vet. Perú. 22(1): 9–14. 2011.
[3] AVRIL, J.L.; DONNIO, P.Y.; POUEDRAS, P. Selective medium
for Pasteurella multocida and its use to detect oropharyngeal
carriage in pig breeders. J. Clin. Microbiol. 28(6): 1438–1440.
1990.
[4] ABBOTT, Y.; ACKE, E.; KHAN, S.; MULDOON, E.G.; MARKEY, B.K.;
PINILLA, M.; LEONARD, F.C.; STEWARD, K.; WALLER, A. Zoonotic
transmission of Streptococcus equi subsp. zooepidemicus from
a dog to a handler. J. Med. Microbiol. 59(1): 120–123. 2010.
[5] ANZAI, T.; WALKER, J.A.; BLAIR, M.B.; CHAMBERS, T.M.;
TIMONEY, J.F. Comparison of the phenotypes of Streptococcus
zooepidemicus isolated from tonsils of healthy horses and
specimens obtained from foals and donkeys with pneumonia.
Am. J. Vet. Res. 61(2): 162–166. 2000.
[6] ASENJO, A.; OTEO–IGLESIAS, J.; ALÓS, J.I. What’s new in
mechanisms of antibiotic resistance in bacteria of clinical
origin?. Enferm. Infecc. Microbiol. Clin. 39(6): 291–299. 2021.
[7] BONAGURA, J. Tratamientos especiales, cuidados intensivos,
toxicología y enfermedades infecciosas. Kirk: Terapéutica
Veterinaria de Pequeños Animales. McGRAW-HILL
Interamericana de España. España. Pp 1475. 2001.
[8] BISNO, A.L.; GERBER, M.A.; GWALTNEY, J.M.; KAPLAN, E.L.;
SCHWARTZ, R.H. Infectious Diseases Society of America.
Practice guidelines for the diagnosis and management of group
A streptococcal pharyngitis. Infectious Diseases Society of
America. Clin. Infect. Dis. 35(2): 113–125. 2002.
[9] BEMIS, D.A.; JOHNSON, B.H.; BRYANT, M.J.; JONES, R.D.;
MCCLEERY, B.V.; GREENACRE, C.B.; PERRETEN, V.; KANIA,
S.A. Isolation and identication of Caviibacter abscessus from
cervical abscesses in a series of pet guinea pigs (Cavia porcellus).
J. Vet. Diagn. Invest. 28(6): 763–769. 2016.
[10] BREYEH, Z.; JUBEH, B.; KARAMAN, R. Resistance of Gram-
Negative Bacteria to Current Antibacterial Agents and Approaches
to Resolve It. Molecul. 25(6): 1340. 2020.
[11] BUTAYE, P.; DEVRIESE, L.A.; HAESEBROUCK, F. Antimicrobial
growth promoters used in animal feed: effects of less well known
antibiotics on Gram-positive bacteria. Clin. Microbiol. Rev. 16(2):
175–188. 2003.
________________________________________________________________________Revista Cientica, FCV-LUZ / Vol. XXXII, rcfcv-e32160, 1 - 7
7 de 7
[12] CABALLERO–MORA, F. J.; POZO–ROMÁN, J.; JIMÉNEZ–ORTEGA, A.
I.; OLLERO–CAPRANI, J.M.; ARGENTE, J. Cervical lymphadenitis
mimicking a goiter. An. Pediatr. 78(5): 337–338. 2013.
[13] CARHUAPOMA–DELACRUZ, V.; VALENCIA–MAMANI, N.; HUAMAN–
GONZALES, T.; PAUCAR–CHANCA, R.; HILARIO–LIZANA, E.;
HUERE–PEÑA, J.L. Resistencia antibiótica de Salmonella spp.,
Escherichia coli aisladas de alpacas (Vicugna pacus) con y sin
diarrea. LA GRANJA. Rev. Cien. Vida. 31(1): 98–109. 2020.
[14] CHAUCA–FRANCIA, L. Sanidad: Enfermedades infecciosas
bacterianas. Manual de crianza de cuyes. Instituto Nacional
de Innovación Agraria – INIA. Lima, Perú. Pp. 53. 2020.
[15] CONCHA–MONROY, D. Identicación de la Etiología de abscesos
subcutáneos (Linfadenitis) en cuyes (Cavia porcellus) en etapa de
crecimiento mediante aislamiento microbiológico. Universidad
Católica de Santa María. Arequipa, Perú. Tesis de Grado. Pp 89.
2014.
[16] CHACÓN–VERA, F.; QUINTO–LAUREL, J. Efectos de la producción
y comercialización de cuyes en los ingresos económicos de las
familias del distrito de Maranura, provincia de La Convención,
Cusco, Periodo 2018. Universidad Andina del Cusco. Cuzco Perú.
Tesis de Grado. Pp 96. 2021.
[17] DANIEL, W. Algunas; distribuciones muéstrales de
proporcionalidad. Distribución de la media de la muestra.
Bioestadística: Base para el análisis de las ciencias de la salud.
4ta. Ed. México. Limusa. Pp. 924. 2007.
[18] De BUEN de A, N. Métodos y técnicas en el laboratorio de
citopatología veterinaria. Atlas de Citología,Patología Veterinaria.
Inter-Médica. Buenos Aires, República Argentina. Pp. 360. 2014.
[19] CLINICAL AND LABORATORY STANDARDS INSTITUTE (CLSI).
Normas de rendimiento para pruebas de susceptibilidad a los
antimicrobianos: Tablas actualizadas para los estándares M02,
M07 y M11 de pruebas de susceptibilidad antimicrobiana del Clinical
and Laboratory Standards Institute. 32 th. Ed. Pp. 362. 2022.
[20] ESTUPIÑÁN, P.; BURGOS, A.; CHACHA, S.; BAQUERO, M.I.;
GÓMEZ, C.; SÁNCHEZ, X.; SOQUE, A. Linfadenitis en un
plantel productor de cuyes. Ecuador es Calidad. Rev. Cientif.
Ecuatoriana. 5(1): 1–3. 2018.
[21] FULDE. M.; VALENTIN–WEIGAND, P. Epidemiology and
pathogenicity of zoonotic streptococci. Curr. Top. Microbiol.
Immunol. 368: 49–81. 2013.
[22] FU, Q.; LI, W.; LI, S.; ZHAO, X.; XIE, H.; ZHANG, X.; LI, K.; MA, C.,
LIU, X. CD44 facilitates adherence of Streptococcus equi subsp.
zooepidemicus to LA-4 cells. Microb. Pathog. 128: 250–253. 2019.
[23] GARCÍA–CALLEJO, F.; CALVO–GONZÁLEZ, J.; AGUSTÍ–MARTÍNEZ,
J.; BÉCARES–MARTÍNEZ, C.; MONZÓ–GANDÍA, R.; MARCO–
ALGARRA, J. Linfadenitis de cuello por granuloma de silicona
tras implantes mamarios. Act. Otorrinolaring. Esp. 64(3):
217–222. 2013.
[24] GARCÍA–BLANCAS, P.; MENDOZA–MEDELLÍN, A. Pruebas
bioquímicas tradicionales y de alta resolución para identicación
manual de Enterobacterias. Act. Bioq. Clin. Latin. 48(2):
249–254. 2014.
[25] GAMARRA, G.; RIVERA. P.; WONG, F.; PUJAY, O. Estadística e
Investigación con Aplicaciones de SPSS: Análisis de varianza con
aplicativos de SPSS. 2da. Ed. Perú: San Marcos. Pp. 352. 2019.
[26] GONZÁLEZ, N.; ZAPATA, C.; SÁNCHEZ, D.; CHÁVEZ, M.
Resistencia a antibióticos β-lactámicos y Eritromicina en
bacterias de la Cavidad Oral. Nova. 18(34): 27–45. 2020.
[27] HAWKINS, M.; BISHOP, C.R. Disease Problems of Guinea Pigs:
Ferrets, Rabbits, and Rodents. Clin. Med. Surg. Elsevier Inc. Pp.
295–310. 2012.
[28] KAHN, C. Patología clínica y procedimientos. Manual de Merck de
Veterinaria. 6ta. Ed. España. Oceano/Centrum. Pp. 1405. 2000.
[29] MAINATO–GUAMÁN, M.; REDROVAN–MACANCELA, S. Resistencia
bacteriana en los animales de producción y su riesgo en la Salud
Pública del Ecuador. Rev. Cientif. Ecuatoriana. 7(1): 76. 2020.
[30] MCEWEN, S.A.; FEDORKA–CRAY, P.J. Antimicrobial use and
resistance in animals. Clin. Infect. Dis. 34(3): 93–106. 2002.
[31] MESCCO–JORGE, R. Sensibilidad Farmacológica del Agente
Etiológico de la Linfadenitis en cuyes del Centro de Producción
de Reproductores Huayllapampa–San Jerónimo, Agencia Agraria
Cusco. Universidad Nacional de San Antonio Abad del Cusco.
Cuzco Perú. Tesis de Grado. Pp. 116. 2019.
[32] MOTA–ROJAS, D.; TRUJILLO–ORTEGA, M.; BECERRIL–HERRERA,
M.; ROLDAN–SANTIAGO, P.; GONZÁLES–LOZANO, M.; GUERRERO–
LEGARRETA, I. Efecto del método de sacricio sobre variables
críticas sanguíneas y consecuencias sobre la bioquímica de la
carne de cobayo. Rev. Cientif. FCV-LUZ. XXII(1): 51–58. 2012.
[33] MURPHY, J.C.; ACKERMAN, J.I.; MARINI, R.P.; FOX, J.G. Cervical
lymphadenitis in guinea pigs: infection via intact ocular and nasal
mucosa by Streptococcus zooepidemicus. Lab. Anim. Sci. 41(3):
251–254. 1991.
[34] MURRAY, P.; ROSENTHAL, K., PFALLER, M. Diagnóstico de
laboratorio de las enfermedades bacterianas. Microbiología
Médica. 9
na
. Ed. España, S.L.U. Pp. 848. 2021.
[35] NICKLAS, W.; BANEUX, P.; BOOT, R.; DECELLE, T.; DEENY, A.A.;
FUMANELLI, M.; ILLGEN-WILCKE, B. FELASA (Federation of
European Laboratory Animal Science Associations Working
Group on Health Monitoring of Rodent and Rabbit Colonies).
Recommendations for the health monitoring of rodent and rabbit
colonies in breeding and experimental units. Lab. Anim. 36(1):
20–42. 2002.
[36] NGOULA, F.; GUEMDJO–TEKAM, M.; KENFACK, A.; TADONDJOU–
TCHINGO, C.D.; NOUBOUDEM, S.; NGOUMTSOP, H.; TSAFACK, B.;
TEGUIA, A.; KAMTCHOUING, P.; GALEOTTI, M.; TCHOUMBOUE,
J. Effects of heat stress on some reproductive parameters of
male cavie (Cavia porcellus) and mitigation strategies using
guava (Psidium guajava) leaves essential oil. J. Therm. Biol. 64:
67–72. 2017.
[37] ORTIZ–OBLITAS, P.; FLORIÁN–ALCÁNTARA, A.; ESTELA–
MANRIQUE, J.; RIVERA–JACINTO, M.; HOBÁN–VERGARA, C.;
MURGA–MORENO, C. Caracterización De La Crianza De Cuyes
En Tres Provincias De La Región Cajamarca, Perú. Rev. Investig.
Vet. Perú. 32(2): e20019. 2021.
Bacterias causantes de Linfadenitis cervical en cobayos / Carhuapoma-De La Cruz y col. ______________________________________________
8 de 7
[38] PASCUAL, M.; CRUZ, D.J.; BLASCO, A. Modeling production
functions and economic weights in intensive meat production
of guinea pigs. Trop. Anim. Health Prod. 49(7): 1361–1367. 2017.
[39] PÉREZ DE P, I.; DE LA QUINTANA–BELTRÁN, P.; BERMÚDEZ–
RUIZ, P. Linfadenitis cervical por Mycobacterium avium en adulto
inmunocompetente. Enf. Infecc. Microbiol. Clin. 25(2): 159–164.
2007.
[40] PHILLIPS, I. Manual de Cowan y Steel para la identicación de
bacterias médicas. J. Clin. Pathol. 46(10): 975.1993.
[41] PROVENZANI, A.; HOSPODAR, A.R.; MEYER, A.L.; LEONARDI-
VINCI, D.; HWANG, E.Y.; BUTRUS, C.M.; POLIDORI, P. Multidrug-
resistant gram-negative organisms: a review of recently
approved antibiotics and novel pipeline agents. Intern. J. Clin.
Pharm. 42(4): 1016–1025. 2020.
[42] RADOSTITS–OTTO, M.; GAY–CLIVE, C.; BLOOD–DOUGLAS, C.;
HINCHCLIFF–KENNETH, W.; ARUNDEL, J.H.; JACOBS, D.E.;
LESLIE, K.E. Tratado de las enfermedades del ganado bovino,
ovino, porcino, caprino y equino. Medicina Veterinaria. Madrid:
McGraw-Hill-Interamericana de España, S.A.U. Pp. 494. 2002.
[43] SÁNCHEZ–MACÍAS, D.; BARBA–MAGGI, L.; MORALES–DELANUEZ,
A.; PALMAY–PAREDES, J. Guinea pig for meat production: A
systematic review of factors affecting the production, carcass
and meat quality. Meat Sci. 143: 165–176. 2018.
[44] SARRIA–BARDALES, J.; VERGARA–RUBÍN, V.; CANTARO–
SEGURA, J.; ROJAS, P. Evaluación de niveles de energía
digestible en dos sistemas de alimentación en la respuesta
productiva y reproductiva de cuyes (Cavia porcellus). Rev.
Investig. Vet. Perú. 30(4): 1515–1526. 2019.
[45] SUTCLIFFE, J.; TAIT–KAMRADT, A.; WONDRACK, L. Streptococcus
pneumoniae and Streptococcus pyogenes resistant to macrolides
but sensitive to clindamycin: a common resistance pattern
mediated by an eux system. Antimicrob. Agents. Chemother.
40(8): 1817–1824.1996.
[46] SUARDÍAZ, R.; LYTHELL, E.; HINCHLIFFE, P.; VAN DER KAMP, M.;
SPENCER, J.; FEY, N.; MULHOLLAND, A.J. Mecanismo catalítico
de la proteína de resistencia a la colistina MCR-1. Org. Biomol.
Chem. 19 (17): 3813–3819. 2021.
[47] SERVICIO NACIONAL DE METEOROLOGÍA E HIDROLOGÍA
(SENAMHI). Datos hidrometeorológicos a nivel nacional–2013.
Pp. 23. 2021.
[48] WEICHBROD, R.H.; THOMPSON, G.A.; NORTON, J.N. Gestión
de programas de cuidado y uso de animales en investigación,
educación y pruebas: Evolución de la gestión del programa de
animales de laboratorio. 2da. Ed. Corporativo Grupo Taylor &
Francis. Prensa CRC. Pp. 900. 2017.
