ISSN 2477-9458
BOLETÍN DEL
CENTRO DE
INVESTIGACIONES
BIOLÓGICAS
Sesonal damage by red squirrels (Notosciurus granatensis
Humboldt 1811) to cocoa (Theobroma cacao L.) pods in
Mérida, Venezuela.
Misael Molina Molina y Marina Mazón….………………………….
155
Paracymus de Venezuela (Coleoptera: Hidrophilidae: Lacobinii)
adición de seis nuevas especies: Parte VI.
Mauricio García y Erickxander Jiménez Ramos………………….....
167
Parasitofauna en murciélagos de los llanos orientales de
Venezuela.
Israel Cañizalez y Ricardo guerrero…………………......................
198
Florística y estructura de bosques ribereños en un sector de los
ríos Yudi y Erebato, cuenca alta del río Caura, estado
Bolívar.
Wilmer Díaz-Pérez, Williams Sarmiento y Lucy Perera-Romero…...
225
Composición de la comunidad de aves en la zona costera del
municipio Santa Rita, estado Zulia, Venezuela.
Luis Lárez y Jinel Mendoza……………..……………….……….…
249
Comunidades vegetales bajo el sombreado de Prosopis juliflora
(Sw) DC., Ciudad Universitaria “Antonio Borjas
Romero”, Universidad del Zulia, Maracaibo, Venezuela.
Antonio Vera………………….…………..…………………………
276
Estructura y dieta de macroinvertebrados acuáticos en parches
de hojarasca de corrientes andinas venezolanas: Rol de los
detritívoros fragmentadores.
Rincón-Ramírez José Elí y María Leal-Duarte…………………..…
291
Instrucciones a los autores……………….…..…………………………
317
Instructions for authors………………….……………………………
327
Vol. 56, N
0
2, Pp. 155-342, Julio-Diciembre 2022
UNA REVISTA INTERNACIONAL DE BIOLOGÍA PUBLICADA POR
LA
UNIVERSIDAD DEL ZULIA, MARACAIBO, VENEZUELA
291
Estructura y dieta de macroinvertebrados acuaticos en parches de
hojarasca de corrientes andinas venezolanas: rol de los detrítivoros
fragmentadores
Rincón-Ramírez, J. E.*
1
y Leal-Duarte, M.
1
1
Laboratorio de Contaminación Acuática y Ecología Fluvial, Universidad del
Zulia, Facultad Experimental de Ciencias, Departamento de Biología
1
.
*Autor para correspondencia: jerincon04@gmail.com
RESUMEN
Estudiamos seis corrientes andinas venezolanas con los siguientes objetivos: 1)
Describir las dietas de varias taxa de invertebrados y 2) Asignar los invertebrados a
un gremio trófico. Se seleccionaron 6 quebradas entre las zonas del piedemonte y
montana baja. En cada río se recolectaron 6 parches de hojarasca y los
invertebrados se identificaron a nivel de género. Se realizó la disección de
alrededor de 36 taxa y se analizó el contenido del tracto digestivo. Se identificaron
10 categorías alimenticias: materia orgánica particulada fina (MOPF), materia
orgánica particulada gruesa (MOPG), materia orgánica amorfa (MOA), material
mineral (MMN), restos de animales (RAN), hongos (HON), polen (POL), algas
(ALG), diatomeas (DIA) y misceláneos (MIS). El análisis de clúster mostró la
conformación de 3 grupos y 3 subgrupos que presentaron diferencias significativas
entre sí (ANOSIM; R = 0,929; p = 0.0001). En base a los análisis se conformaron 5
gremios tróficos: fragmentadores (13,9%), depredadores (15,7%); colectores-
recolectores (20,0%), colectores-fragmentadores (21,5%) y colectores- raspadores
(28,9%). El grupo trófico más abundante correspondió a los colectores generalistas
(31,7%). Este grupo fue seguido por los colectores-fragmentadores (30,3%),
depredadores (11,4%) y fragmentadores especialistas (9,2%). Los fragmentadores-
especialistas y colectores-fragmentadores resultaron con un 39,5% de la
abundancia total del ensamblaje de invertebrados detritívoros fragmentadores.
Estos resultados resaltan la importancia trófica del gremio detritívoro fragmentador
en ríos tropicales y coinciden con los resultados de varios estudios previos.
Palabras clave: andes venezolanos, ríos tropicales, macroinvertebrados
bentónicos, gremios tróficos, parches de hojarasca, dieta, detritívoros
fragmentadores.
Boletín del Centro de Investigaciones Biológicas
Vol. 56. Nº 2, Julio - Diciembre 2022, Pp. 291-315
DOI: https://doi.org/10.5281/zenodo.7469807
Dieta de microinvertebrados en
parches de hojarasca de ríos Andinos
Rincón-Ramírez y Leal-Duarte
292
Structure and diet of aquatic macroinvertebrates in leaf litter patches
of venezuelan andean streams: role of shredders
ABSTRACT
We studied six Venezuelan Andean streams with the following objectives: 1) To
describe the diets of various invertebrate taxa and 2) To identify the trophic groups
in the assemblage. We selected 6 streams between the foothills and the lower
montane of the Capaz River watershed. In each stream, 6 leaf litter patches were
collected and the invertebrates were identified to the genus level. About 36 taxa
were dissected and gut content analyzed. We identified 10 food categories: fine
particulate organic matter (MOPF), coarse particulate organic matter (MOPG),
amorphous organic matter (MOA), mineral material (MMN), animal remains
(RAN), fungi (HON), pollen (POL ), algae (ALG), diatoms (DIA) and
miscellaneous (MIS). The cluster analysis showed the formation of 3 groups and 3
subgroups that presented significant differences between them (ANOSIM; R =
0.929; p = 0.0001). Based on the analyses, 5 trophic guilds were formed: shredders
(13.9%), predators (15.7%); collector-gatherer (20.0%), collector-shredders
(21.5%) and collector-scrapers (28.9%). The most abundant trophic group
corresponded to collector generalist (31.7%). This group was followed by
collector-shredders (30.3%), predators (11.4%) and specialist shredders (9.2%).
Shredders-specialists and collectors-shredders accounted for 39.5% of the total
abundance of the shredder detritivore invertebrate assemblage. These results
highlight the trophic importance of the shredder guild in tropical rivers and
coincide with the results of several previous studies.
Keywords: Venezuela Andes, tropical streams, benthic macroinvertebrates, trophic
guilds, leaf litter patches, diet, shredders detritivorous.
Recibido / Received: 08-10-2022 ~ Aceptado / Accepted: 30-11-2022
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293
INTRODUCCIÓN
Los macroinvertebrados acuáticos cumplen un papel importante en el
procesamiento de la hojarasca en los ecosistemas fluviales (Cummins 1973).
Mediante las actividades de alimentación, construcción de casas y madrigueras
estos organismos desmenuzan y fragmentan el material vegetal (MOPG) y lo
convierten en partículas orgánicas más finas (MOPF) que son aprovechadas por
otros invertebrados (Cummins 1973, Heard y Richardson 1995).
El estudio de las redes tróficas acuáticas proporciona información sobre la
transferencia de energía y nutrientes a través del ecosistema (Benke y Wallace
1997). En la construcción de tramas tróficas acuáticas el análisis detallado de las
dietas de los macroinvertebrados pueden complementar la información que no es
posible obtener solo con el uso de isotopos estables (Rosi-Marshall et al. 2016).
Los datos sobre el contenido en los tractos de los macroinvertebrados permiten
clasificar a los organismos en gremios tróficos, identificar potenciales interacciones
(dentro y entre niveles tróficos) y obtener información sobre el grado de
especificidad de los recursos consumidos en las redes tróficas (Rosi-Marshall et al.
2016).
Los estudios sobre el procesamiento de la hojarasca en ríos tropicales
presentan múltiples dificultades entre las que destacan la escasez de estudios
taxonómicos de los organismos y la escasa información sobre la asignación de los
invertebrados a grupos funcionales de alimentación (FFG, siglas en inglés) debido
a la poca información disponible sobre el comportamiento y morfología de los
organismos (Ramírez y Gutiérrez-Fonseca 2014).
En este trabajo seleccionamos aquellos invertebrados que consumen una
substancial proporción de material vegetal durante algún momento en su ciclo
Dieta de microinvertebrados en
parches de hojarasca de ríos Andinos
Rincón-Ramírez y Leal-Duarte
294
de vida (Boyero et al. 2020). La clasificación de los invertebrados como
consumidores de hojarasca (o fragmentadores) se basa en las categorías
alimenticias consumidas y determinadas mediante el análisis del contenido del
tracto (Chara-Serna et al. 2012, Rosi-Marshall et al. 2016, Tomanova et al. 2006).
Adoptamos el uso del término “fragmentador” no en el sentido de los grupos
funcionales de alimentación (FFG), sino como lo proponen Boyero et al. (2020)
para incluir invertebrados especializados en la fragmentación, raspado o
perforación de hojas y madera. También se incluyen bajo el término fragmentador
a consumidores más generalistas que se alimentan de un amplio espectro de otros
materiales como materia orgánica particulada fina (MOPF) o perifiton, pero que
también incluyen una proporción substancial de material vegetal (MOPG) en sus
dietas (Cheshire et al. 2005).
La importancia de los consumidores de hojarasca en el procesamiento de la
materia orgánica en ríos tropicales aún es objeto de gran controversia. En varios
estudios se ha sugerido que los fragmentadores tropicales son escasos (Dobson et
al. 2002, Rueda-Delgado et al. 2006, Wantzen y Wagner 2006, Goncalves et al.
2007), mientras que otros muestran lo contrario (Cheshire et al. 2005, Wright y
Covich 2005, Chará et al. 2007, Chará-Serna et al. 2012, Longo y Blanco 2014,
Ríos-Touma et al. 2009, Yule et al. 2009). En un estudio a escala global se ha
demostrado que la diversidad y abundancia de los fragmentadores presentan mayor
variabilidad en las zonas tropicales que en áreas templadas (Boyero et al. 2011).
De lo anterior se desprende que la ecología trófica de los invertebrados en
corrientes tropicales es todavía incipiente y por tanto los estudios sobre las dietas
de los invertebrados son necesarios y pertinentes. El análisis del contenido de los
tractos de estos organismos representa la forma más directa y sencilla para deter-
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minar si los invertebrados se alimentan de hojarasca y en qué medida (Boyero et al.
2020).
Dentro de este contexto, nosotros estudiamos seis corrientes andinas
venezolanas de la zona del piedemonte y montana baja con los siguientes objetivos:
1) Describir las dietas de varias taxa de invertebrados e 2) Identificar el grupo
trófico de los fragmentadores basados en el contenido de sus tractos. Se hipotetiza
que la clasificación de los invertebrados en gremios tróficos en base a sus dietas
añadirá evidencia de la importancia del rol que cumplen los invertebrados
fragmentadores en la ecología de estas corrientes tropicales.
MATERIALES Y MÉTODOS
Área de estudio
Las quebradas estudiadas son tributarios del Río Capaz y se encuentran
ubicadas en la vertiente Norte de La Cordillera de Mérida (Sierra La Culata) en los
Andes venezolanos. Geográficamente la cuenca se ubica entre los 8º 48´ 12´´ y 8º
36´ 24´´ latitud Norte y los 71º 27´ 12´´ y 71º 13´ 38´´ longitud Oeste (Fig. 1). La
cuenca del Río Capaz se extiende desde su desembocadura en el Lago de
Maracaibo hasta los 4.200 m de altitud aproximadamente y abarca una superficie
total de 482.854 hectáreas aproximadamente.
Las quebradas seleccionadas son: Río Gavilanes (54 msnm; 8°49´43.0"N,
71°25´33.7" O; Quebrada Pozo Azul (160 msnm; 8°48´9.6" N , 71°26´17.9" O;
Quebrada Río Perdido (304 msnm; 8°48´59.4" N, 71°23´47.0"O, Quebrada El
Quebradón (1.265 msnm; 8°41´23.7" N, 71°27´46.4"O; Quebrada Azul (1.334
msnm; 8°41´1.7" N, 71°28´38.8" O y Quebrada Guerrero (1.498 msnm; 8°40´17.2"
N, 71°27´31.0" O. Las características fisicoquímicas de las quebradas se muestran
en la Tabla 1.
Dieta de microinvertebrados en
parches de hojarasca de ríos Andinos
Rincón-Ramírez y Leal-Duarte
296
Figura 1. Cuenca del Río Capaz, estado Mérida. Se muestra la ubicación
relativa nacional y regional.
Tabla 1. Parámetros físico-químicos registrados para las quebradas estudiadas.
Quebradón
Quebrada
Azul
Qda.
Guerrero
Qda.
Río Perdido
Río
Gavilanes
Velocidad
(m/s)
0,489
0,534
0,639
0,569
0,539
TDS (mg/L)
103,3
137,5
19,0
35,0
49,0
Conductivid
ad (µS/cm)
269,7
334,0
53,95
90,9
112,5
Temperatura
(°C)
20,5
19,7
16,4
24,4
27,5
Caudal
(m
3
/s)
0,4
0,2
0,223
0,1
0,3
O
2
(mg/L)
7,9
8,9
7,91
8,3
8,4
%Saturación
O
2
86,9
96,5
80,25
98,4
106,0
pH
7,5
7,4
7,4
7,4
7,5
Ancho (m)
5,8
3,5
4,65
2,0
7,2
Boletín del Centro de Investigaciones Biológicas
Vol. 56. Nº 2, Julio - Diciembre 2022, Pp. 291-315
297
En la cuenca del río Capaz, así como en toda la Cordillera de Mérida, se
diferencian varias unidades ecológicas, como consecuencia de la combinación del
amplio gradiente alto-térmico con una marcada variación de las precipitaciones.
Las Unidades de vegetación que corresponden a las quebradas estudiadas son Selva
Húmeda Tropical (SHT) entre los 0 y 200 m de elevación, Selva Húmeda
Submontana (SHM) entre los 200 y 800 m de altitud y Selva Semicaducifolia
Montana (SSM) localizada entre los 800 y los 1700 metros de altitud (Ataroff y
Sarmiento 2004).
Muestreo, Extracción e identificación de los Invertebrados
En un segmento del río de aproximadamente 100 m se recolectaron al azar 6
parches de hojarasca en cada una de las quebradas estudiadas. Se incluyeron tanto
zonas de rápidos como de pozos. Los parches de hojarasca recolectados se
almacenaron en bolsas plástica debidamente rotuladas e identificadas y
posteriormente se llevaron al laboratorio para extraer los macroinvertebrados.
De cada parche se revisó cuidadosamente el material vegetal y con ayuda de
un estereoscopio Leica MZ16 (11.5X) se extrajeron los invertebrados presentes y
se preservaron en alcohol etílico al 70%. La identificación se realizó en la mayoría
de los casos hasta el nivel taxonómico de género con ayuda de claves taxonómicas
especializadas (Epler 1995, Roldan 1996, Manzo 2005, Manzo y Archangelsky
2008, Domínguez y Fernández 2009). En el caso de los organismos del orden
Diptera se les practicó una disección y se extrajeron las capsulas cefálicas las
cuales fueron montadas en portaobjetos añadiendo 2 gotas de Reactivo de Hertwig
y se calentaron en horno de convección a 60°C por 48 h (Bello y Cabrera 1999).
Este último procedimiento permitió aclarar las piezas bucales y otras estructuras de
la capsula cefálica facilitando su identificación bajo un microscopio óptico (100 a
600X).
Dieta de microinvertebrados en
parches de hojarasca de ríos Andinos
Rincón-Ramírez y Leal-Duarte
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Análisis de los tractos digestivos de los Invertebrados
Se seleccionaron entre 3 a 10 individuos de cada género por parche de
hojarasca para cada río. Los ejemplares de mayor tamaño se colocaron en viales
con ácido láctico y se llevaron a la estufa a 40º C durante 24 h con el fin de
ablandar y aclarar la cutícula (Bello y Cabrera 2001). Siguiendo el procedimiento
modificado de Rosi-Marshall et al. (2016) y Boyero et al. (2020) se realizó una
microdisección bajo el estereoscopio y el tracto se colocó en una lámina
portaobjetos con una gota de reactivo de Hertwig. En el caso de los insectos
pequeños (principalmente dípteros), se utilizó el método de aclaramiento
previamente descrito. Todos los invertebrados analizados y el contenido de sus
tractos fueron fotografiados con una cámara digital Sony XCC-999 acoplada al
estereoscopio Leica MZ16 y al microscopio Olympus CX41. Las imágenes fueron
procesadas con el programa Image Pro-Plus 6.0. Las categorías alimenticias
identificadas fueron cuantificadas visualmente estimando el porcentaje de
cuadriculas que ocupaba cada categoría (Boyero et al. 2020). Se utilizó el método
de los puntos, el cual consiste en asignar visualmente un valor a cada categoría
alimenticia de acuerdo al volumen que ocupen en el tracto. A la categoría con
mayor volumen se le asignó un valor de 16 y a las demás se les asignó valores de 8,
4, 2 y 1. Se obtuvo el porcentaje de cada categoría utilizando la siguiente fórmula:
? =
Numero de puntos asignados al item
Total de puntos asignados
x 100
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Análisis de datos
Para establecer las diferencias en la composición de los ensamblajes de
macroinvertebrados entre ríos y entre grupos de ríos clasificados por su capacidad
de retención, se utilizó un análisis de escalamiento multidimensional no métrico
(NMDS). Los valores de abundancia fueron expresados como ind/g de peso seco
de la hojarasca del parche y transformados a raíz
4
(x+1). Se utilizó una matriz de
disimilaridad empleando el coeficiente de Bray-Curtis. Para verificar diferencias
significativas entre los grupos se empleó un análisis permutacional multivariado de
las varianzas utilizando las matrices de distancias (PERMANOVA). Para
establecer los taxa que mayor contribuyen a las diferencias entre los grupos
formados se empleó el análisis SIMPER. Estos análisis se efectuaron utilizando el
programa Past 3.21 (Hammer et al. 2001). Los análisis de la comunidad se
realizaron en términos de las diferencias altitudinales y en las capacidades de
retención de los ríos.
El análisis de la dieta de los diferentes taxa se realizó mediante un análisis de
componentes principales (ACP). Las categorías alimenticias fueron expresadas
como un porcentaje promedio (transformado a raíz cuarta). Posteriormente se
practicó un análisis de agrupamiento (cluster) a los resultados del ACP para
determinar los grupos de taxa con dietas similares. Para el agrupamiento utilizamos
el índice de similitud de Morisita-Horn que ofrece resultados satisfactorios entre
los índices cuantitativos de similitud (Magurran 2004). Posteriormente, para
conocer si los grupos formados son significativamente diferentes se empleó el
análisis ANOSIM, variante no paramétrica del Anova múltiple (MANOVA). Los
métodos multivariados fueron realizados con ayuda del programa Past 3.21 y
Primer 6.0.
Dieta de microinvertebrados en
parches de hojarasca de ríos Andinos
Rincón-Ramírez y Leal-Duarte
300
RESULTADOS
Composición taxonómica de los ensamblajes de invertebrados acuáticos en los
parches de hojarasca.
En los parches de hojarasca fueron recolectados 2.109 individuos distribuidos
en 9 órdenes, 37 familias y 68 géneros. Los ensamblajes de macroinvertebrados
estuvieron representados por los órdenes Coleóptera (29,6%), Trichoptera (27,1%),
Díptera (23,6%), Plecoptera (10,0%), Ephemeroptera (6,7%), Hemiptera (2,3%),
Odonata (0,4%), Megaloptera (0,3%) e Isopoda (0,1%), este último no fue tomado
en cuenta para el análisis dietario. Los géneros más abundantes en los parches de
hojarasca para todos los ríos estudiados fueron: Heterelmis (13,5%), Anacroneuria
(10,0), Macrelmis (8,1%), Phylloicus (6,7%), Nectopsyche (6,2%), Cricotopus
(6,2%) y Leptohyphes (5,8%). En la corriente Quebradón ubicada en la sección
montana baja de la cuenca se presentaron las mayores abundancias de los
coleópteros Heterelmis (61,7%) y Macrelmis (43,5%). Mientras que el díptero
Cricotopus resultó más abundante en Quebrada Azul (50,4%) y Quebradón
(39,7%). El tricóptero consumidor de hojarasca Phylloicus presentó su mayor
abundancia en la quebrada Guerrero (66,7%).
La composición taxonómica de los ensamblajes de macroinvertebrados en los
parches de hojarasca difirió significativamente entre los seis ríos estudiados, entre
ríos de piedemonte y montanos (Figura 2). Los géneros con una mayor
contribución (40,3%) en las diferencias observadas entre los diferentes ríos de
acuerdo al SIMPER son Macrelmis, Phylloicus, Anacroneuria, Cricotopus,
Nectopsyche, Heterelmis, Leptohyphes, Parametriocnemus y Polypedilum.
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Figura 2. Análisis de escalamiento multidimensional no métrico (NMDS),
mostrando el ordenamiento de los ensamblajes de invertebrados acuáticos en
parches de hojarasca en diferentes corrientes del piedemonte y montana baja de la
cuenca del río Capaz en los andes venezolanos. El análisis se basa en una matriz de
similitud utilizando el coeficiente de disimilaridad de Bray-Curtis. PER: Quebrada
río Perdido (Azul); PAZ: Quebrada Pozo Azul (Celeste); GAV: Gavilanes (Negro);
QAZ: Quebrada Azul (Verde); QUE: Quebradón (Rojo); GUE: Guerrero (Rosa).
Análisis dietario y composición de los grupos alimenticios
Un total de 541 tractos digestivos fueron analizados. En el contenido de los
tractos se identificaron las siguientes categorías alimenticias: materia orgánica
particulada fina (MOPF), materia orgánica particulada gruesa (MOPG), materia
orgánica amorfa (MOA), material mineral (MMN), restos de animales (RAN),
hongos (HON), polen (POL), algas (ALG), diatomeas (DIA) y misceláneos (MIS),
este último incluía material que no pudo ser identificado (Figura 3).
Dieta de microinvertebrados en
parches de hojarasca de ríos Andinos
Rincón-Ramírez y Leal-Duarte
302
Figura 3. Microfotografías de 10 categorías alimenticias identificadas en los
tractos digestivos de las diferentes taxa de invertebrados provenientes de
parches de hojarasca en quebradas andinas.
Los dos primeros factores del análisis de componentes principales (ACP)
explican un 61% de la variación total de los datos (Fig. 4). Sobre el factor 1 se
asocia la categoría RAN (restos de animales) y sobre el factor 2 se asocian las
categorías MOPF y MOPG. Los valores de RAN incrementan hacia la izquierda
del eje; mientras que los valores de MOPG incrementan hacia la parte superior del
eje y los de MOPF lo hacen hacia el extremo inferior del eje (Fig. 4). Los distintos
taxa son ordenados en función de las proporciones de las diferentes categorías en
sus tractos. Las diferencias entre los ejemplares de un mismo género resultaron
menores que las diferencias en la composición de la dieta entre ejemplares de
géneros distintos.
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Figura 4. Diagrama de componentes principales (ACP) que muestra la
ordenación de las diferentes taxa en función de la composición de sus dietas. Los
vectores en verde indican la dirección y peso de la categoría alimenticia. Al eje 1
se asocia principalmente la categoría de restos animales (RAN). Al eje 2 se
asocian en sentido positivo la categoría materia orgánica particulada gruesa
(MOPG) y en sentido negativo (hacia la parte inferior) la materia orgánica
particulada fina (MOPF). Los diferentes géneros analizados (puntos de colores) se
agrupan dependiendo de las proporciones de las categorías alimenticias en su
dieta. Así, por ejemplo, los géneros con proporciones altas de la categoría RAN
(puntos rojos, izquierda del diagrama) se asocian a este vector y pueden ser
incorporados al gremio depredador.