ISSN 2477-9458
BOLETÍN DEL
CENTRO DE
INVESTIGACIONES
BIOLÓGICAS
Sesonal damage by red squirrels (Notosciurus granatensis
Humboldt 1811) to cocoa (Theobroma cacao L.) pods in
Mérida, Venezuela.
Misael Molina Molina y Marina Mazón….………………………….
155
Paracymus de Venezuela (Coleoptera: Hidrophilidae: Lacobinii)
adición de seis nuevas especies: Parte VI.
Mauricio García y Erickxander Jiménez Ramos………………….....
167
Parasitofauna en murciélagos de los llanos orientales de
Venezuela.
Israel Cañizalez y Ricardo guerrero…………………......................
198
Florística y estructura de bosques ribereños en un sector de los
ríos Yudi y Erebato, cuenca alta del río Caura, estado
Bolívar.
Wilmer Díaz-Pérez, Williams Sarmiento y Lucy Perera-Romero…...
225
Composición de la comunidad de aves en la zona costera del
municipio Santa Rita, estado Zulia, Venezuela.
Luis Lárez y Jinel Mendoza……………..……………….……….…
249
Comunidades vegetales bajo el sombreado de Prosopis juliflora
(Sw) DC., Ciudad Universitaria “Antonio Borjas
Romero”, Universidad del Zulia, Maracaibo, Venezuela.
Antonio Vera………………….…………..…………………………
276
Estructura y dieta de macroinvertebrados acuáticos en parches
de hojarasca de corrientes andinas venezolanas: Rol de los
detritívoros fragmentadores.
Rincón-Ramírez José Elí y María Leal-Duarte…………………..…
291
Instrucciones a los autores……………….…..…………………………
317
Instructions for authors………………….……………………………
327
Vol. 56, N0 2, Pp. 155-342, Julio-Diciembre 2022
UNA REVISTA INTERNACIONAL DE BIOLOGÍA PUBLICADA POR
LA
UNIVERSIDAD DEL ZULIA, MARACAIBO, VENEZUELA
198
Parasitofauna en murciélagos de los llanos orientales de Venezuela
Israel Cañizales
Instituto de Zoología y Ecología Tropical. Facultad de Ciencias, Universidad Central
de Venezuela. Apartado Postal 47058. Caracas 1041-A, Venezuela.
israel.canizales@ciens.ucv.ve
ORCID iD: http://orcid.org/0000-0001-6553-9494
Ricardo Guerrero
Instituto de Zoología y Ecología Tropical. Facultad de Ciencias, Universidad Central
de Venezuela. Apartado Postal 47058. Caracas 1041-A, Venezuela.
ricardo.guerrero@ciens.ucv.ve
ORCID iD: http://orcid.org/0000-0003-0925-9476
RESUMEN
Las investigaciones sobre parásitos en murciélagos neotropicales son relativamente
escasas en comparación con otros vertebrados. El objetivo de este estudio fue
establecer la composición y diversidad de parásitos de las especies de murciélagos
presentes en varios ambientes en los Llanos orientales de Venezuela. Se muestrearon
poblaciones de murciélagos asociadas a bosques deciduos (BD), bosques ribereños
(BR) y Morichales (M). La riqueza y composición de especies fue de 31 agrupadas en
cuatro familias las predominantes fueron Phyllostomidae (17) y Vespertilionidae (6).
Se obtuvieron 4.595 parásitos. 2.250 correspondieron a ectoparásitos de 10 familias
con dominancia numérica de Trombiculidae y valores de Prevalencia (P %) = 23,33;
Intensidad Media (IM)= 19,53; Abundancia Media (AM) = 4,56 y un Índice de
Infección (ii) = 1,063. 2.345 helmintos de nueve familias con dominancia numérica
de Hymenolepididae y valores de P %= 12,50; IM= 83,95; AM= 10,49 y un ii= 1,312.
Boletín del Centro de Investigaciones Biológicas
Vol. 56. Nº 2, Julio- Diciembre 2022, Pp. 198-224
DOI: https://doi.org/10.5281/zenodo.7469694
Parasitofauna en murciélagos de Venezuela
Cañizales y Guerrero
199
El análisis de varianza no encontró diferencias significativas entre los tipos de hábitat
[F(3, 36) = 1,02, p = 0,396], [F(3, 32) = 1,08, p = 0,371]. Entre el BD y el BR si hubo
diferencias significativas para ectoparásitos [F (1, 18) = 6,20; p = 0,023]. Los
mayores valores de P %, IM, AM y de ii, así como la dominancia promedio (D =
0,40) se encontraron asociados al hábitat de Morichal. La mayor riqueza parasitaria se
registró en el BR con 17 de especies, con una diversidad parasitaria promedio de H‟ =
2,33.
Palabras clave: Bosque deciduo, Bosque ribereño, Endoparásitos, Morichales,
Riqueza parasitaria.
Parasite fauna in bats of the eastern plains of Venezuela
ABSTRACT
Research on parasites in Neotropical bats is relatively scarce compared to other
vertebrates. The objective of this study was to describe and analyze the composition
and diversity of parasites of bat species present in various environments in the
Eastern Plains of Venezuela. Bats populations associated with deciduous forests
(BD), riparian forests (BR) and Morichales (M) were sampled. The species richness
and composition were 31, grouped in four families, the predominant ones being
Phyllostomidae (17) and Vespertilionidae (6). A total of 4595 parasites were
obtained. 2250 corresponded to ectoparasites from 10 families with numerical
dominance of Trombiculidae and values of Prevalence (P %) = 23.33, Mean Intensity
(MI) = 19.53, Mean Abundance (MA) = 4.56 and an Infection Index (ii) = 1.063.
2345 helminths from nine families with numerical dominance of Hymenolepididae
and values of P % = 12.50, MI = 83.95, MA = 10.49 and an ii = 1.312. Analysis of
variance found no significant differences between habitat types [F (3, 36) = 1.02, p =
0.396], [F (3, 32) = 1.08, p = 0.371]. Between BD and BR there were significant
differences for ectoparasites [F (1, 18) = 6.20, p = 0.023]. The highest values of P %,
IM, AM and ii, as well as the average dominance (D = 0.40) were associated with the
Morichal habitat. The highest parasitic richness was recorded at BR with 17 species,
with an average parasitic diversity of H' = 2.33.
Key words: Deciduous forest, Riparian forest, Endoparasites, Morichales, Parasitic
richness.
Recibido / Received: 04-07-2022 ~ Aceptado / Accepted: 15-11-2022
Boletín del Centro de Investigaciones Biológicas
Vol. 56. Nº 2, Julio- Diciembre 2022, Pp. 198-224 200
INTRODUCCIÓN
Los murciélagos, con ~1.240 especies conocidas constituyen el segundo orden de
mamíferos más diverso (Wilson y Reeder 2005). Aunque presentes en casi todos los
ecosistemas terrestres, son particularmente diversos y abundantes en el Neotrópico
(Willig y Selcer 1989). Esta radiación adaptativa se ha visto favorecida a través de
una larga historia evolutiva que se remonta aproximadamente a 52,5 millones de años
(Teeling et al. 2005), durante este tiempo, los murciélagos han coevolucionado con
diversos patógenos (Brook y Dobson 2015, Han et al. 2015). Sin embargo, la mayoría
de las investigaciones sobre la presencia de patógenos en murciélagos se limitan a la
rabia y, más recientemente, a detectar enfermedades zoonóticas de las que los
murciélagos son reservorios potenciales (De Lima et al. 2008, Berzunza-Cruz et al.
2015, Brook y Dobson 2015, Han et al. 2015); y se sabe relativamente poco sobre su
fauna parásita, especialmente en murciélagos neotropicales (Pérez-Ponce de León et
al. 1996, Lunaschi 2002, Nogueira et al. 2004, Santos y Gibson 2015).
Por su capacidad de vuelo, su comportamiento social de vivir en colonias
individuales o mixtas y a la capacidad de utilizar diversos tipos de refugio facilitan la
transmisión y propagación de parásitos a grandes distancias y a la aparición de
asociaciones interespecíficas (Webber y Willis 2016, Serra-Cobo y López-Roig
2017). Por otra parte, la diversidad parásita en murciélagos incluye ácaros e insectos
(Guerrero 1992, 1993, 1996a, b, 1997, Graciolli et al. 2019, Ascuntar-Osnas et al.
2020), nematodos, cestodos, trematodos y acantocéfalos (Cuartas-Calle y Muñoz-
Arango 1999, Santos y Gibson 2015). Entre ellos, los trematodos (digeneos)
constituyen el grupo más diversificado (Coggins 1988, Lord et al. 2012).
Parasitofauna en murciélagos de Venezuela
Cañizales y Guerrero
201
El parasitismo en murciélagos puede estar asociado a diversos factores intrínsecos
y extrínsecos (Bordes y Morand 2008, Pinheiro et al. 2013). Los factores del
hospedado pueden depender de aspectos ecológicos, la respuesta inmunológica, los
hábitos alimentarios y la estrategia de búsqueda de alimento (Poulin y Morand 2000,
Bordes y Morand 2008), también pueden estar relacionados con el medio ambiente y
las influencias meteorológicas (von Zuben 1997, Bordes y Morand 2008). Poulin y
Morand (2000) apoyan la hipótesis de que el determinante de la diversidad de los
parásitos es el tipo de hospedador, ya que el anfitrión adecuado es su principal
hábitat.
La fauna parasitaria de una localidad o región está determinada por la historia
biogeográfica de la misma y su ecología (Bush et al. 1990, Poulin 1997a) de esta
manera el análisis de la comunidad de parásitos, en vista de sus requerimientos
microambientales, está afectada por la continuidad o discontinuidad de su hábitat y
reflejan la complejidad o estabilidad de este (Bush et al. 1994, Poulin 1997b). En
nuestro caso, se sabe que la Biorregión de Los Llanos es una extensa región ecológica
con una geomorfología bien estudiada, que representa la cuarta parte en número de
especies de mamíferos del país.
Linares (1998), afirma que esta biorregión no posee especies endémicas y las
especies exclusivas representan solo 2,7 % del total. Sin embargo, a nivel de la
composición de las especies, muchas muestran preferencias muy marcadas hacia
macrohábitats de sabanas, pero no llegan a ser exclusivas en la biorregión en la
medida de que estas se extienden aisladamente dentro de otras como el Noreste del
Sur del Orinoco y el Sudoeste de la Cordillera Central. Casi todo el conjunto de las
especies de la biorregión de Los Llanos pertenece a la región caribeña, pero existen
16 especies que muestran un patrón más restringido y que definen una subregión
caribeña, denominada como la Provincia Caribeña Llanera.
Boletín del Centro de Investigaciones Biológicas
Vol. 56. Nº 2, Julio- Diciembre 2022, Pp. 198-224 202
Con un muestreo apropiado (Walther et al. 1995, Gregory et al. 1996, Wilson et
al. 1996), y la determinación del grado de interacción entre los componentes de la
comunidad de parásitos (Lotzy Font1994, Krasnov et al. 2003) la utilización del
análisis de la parasitofauna en casos reales ha permitido el establecimiento de líneas
base para el estudio del impacto ambiental derivado de diferentes actividades
antrópicas como la agropecuaria y la explotación petrolera (Guerrero 1997, 2006). El
propósito de este trabajo fue establecer la composición y riqueza de parásitos, además
de la abundancia relativa de sus poblaciones en murciélagos presentes en varios
ambientes perturbados al sur de los estados Guárico y Anzoátegui de los Llanos
Orientales de Venezuela.
Materiales y métodos
Área de estudio.
El estudio se realizó en ocho localidades ubicadas al sur de los estados
Anzoátegui y Guárico dentro del complejo mosaico conocido como Llanos Orientales
(Fig. 1). La región presenta un régimen climático monomodal, período lluvioso se
extiende de mayo a diciembre-enero con promedios de precipitación mensual de 100
a 150 mm, y anual entre los 1000 y 1100 mm (Olivares et al. 2017). La temperatura
promedio anual es 27ºC, con valores máximos y mínimos anuales de 33ºC y 22ºC,
respectivamente. Las áreas seleccionadas incluyen sabanas con comunidades
vegetales compuestas predominantemente por Trachypogon plumosus y Curatella
americana, bosques ribereños siempreverde y estacionalmente inundados y bosques
de pantano dominados por Mauritia flexuosa, conocidos tradicionalmente como
Morichales.
Parasitofauna en murciélagos de Venezuela
Cañizales y Guerrero
203
Figura 1. Ubicación espacial relativa de las localidades de trabajo señalando el tipo
de vegetación dominante. Los números representan las coordenadas geográficas
(Universal Transverse Mercator – UTM, m = metros, N = norte, E = este): (1)
913865.00 mN -218087.00 mE; (2) 947050.00 m N - 237665.00 m E; (3) 920176.00
m N - 237105.00 m E; (4) 927877.00 m N - 255734.00 m E; (5) 908700.00 m N -
264778.00 m E; (6) 884344.00 m N - 264494.00 m E; (7) 890420.00 m N -
281090.00 m E; (8) 904712.00 m N - 300951.00 m E.
Técnica de captura.
En este estudio las capturas estaban autorizadas por varias Licencias de Caza con
Fines Científicos, emitidas por la Oficina Administrativa de Permisiones del
Ministerio del Poder Popular para el Ambiente en el marco del estudio de línea base
de la fauna silvestre en la Faja Petrolífera del Orinoco. Una vez que se ha concedido
la licencia el muestreo no requiere la aprobación adicional de un comité de ética
animal.
A fin de muestrear la mayor diversidad de microambientes presentes en cada
unidad paisajista las capturas se realizaron en horas diurnas y nocturnas. Durante las
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diurnas entre las 9:00 y las 11:00 horas y con la ayuda de redes de mano se
capturaron animales en refugios o madrigueras naturales (huecos y ranuras en árboles,
hojas de palmas y heliconias, canjilones en los barrancos) o artificiales (tuberías y
colectores) cercanos a las vías terrestres. Durante el crepúsculo y horas nocturnas y
con un máximo de tres noches consecutivas en el mismo lugar, se utilizaron tres
mallas o redes de niebla de nylon marcas Avinet y Dryden de 14 metros de largo y 3
metros de alto colocadas dentro de la formación vegetal a muestrear, en el bosque
alrededor de cuerpos de agua, atravesando el curso de los ríos, en la sabana
circundante y en el ecotono intermedio. Estas mallas se abrieron en el intervalo de
tiempo de mayor actividad de vuelo de los murciélagos a partir de las 18:00 y hasta
las 24:00 horas. Las redes se revisaron cada 15 a 20 minutos a fin de remover los
animales capturados.
Recolección de muestras.
Todos los ejemplares capturados fueron sacrificados con cloroformo y
almacenados en bolsas plásticas con cierre hermético de forma individual y
mantenidos en refrigeración temporal para su estudio.
Las muestras parasitológicas se obtuvieron mediante el uso de microscopio
estereoscópico (Leica MZ7.5). Para el aislamiento y recolección de ectoparásitos se
emplearon las técnicas de remoción directa con pinzas y agujas de disección y de
cepillado del cuerpo descritas por Whitaker (1982). Los animales que cayeron o
estaban cubiertos por el agua en el momento de su captura no fueron revisados para
ectoparásitos. Para el aislamiento y extracción de los endoparásitos se empleó la
técnica de necropsia parasitológica descrita por Díaz Ungría (1970). En la que se
realiza una incisión longitudinal en la línea media del abdomen que permite (i) la vi-
Parasitofauna en murciélagos de Venezuela
Cañizales y Guerrero
205
sualización de las cavidades corporales y los órganos internos y (ii) la extracción de
los diferentes aparatos en su totalidad. Todos los ecto y endoparásitos se cuantificaron
mediante el uso del contador manual y guardados o fijados en Etanol 70 %.
Verificación taxonómica.
La comprobación de la nomenclatura general, clasificación y sistemática de las
especies de murciélagos que aquí aparecen se hizo de acuerdo con Linares (1987,
1998) y Fernández et al. (1988). Los protocolos de identificación, biometría y
etiquetado de los murciélagos fueron realizados por el Laboratorio de Ecología,
Conservación y Manejo de Fauna Silvestre del Instituto de Zoología y Ecología
Tropical (IZET) de la Universidad Central de Venezuela (UCV) donde se encuentran
depositados.
De manera similar, el sistema de clasificación de los ectoparásitos que aquí
aparecen se realizó siguiendo a Marshall (1981), Whitaker (1982) y Guerrero (1992,
1993, 1996a, b), y en los endoparásitos se usaron entre otros, a Schmidt (1986), Amin
(1987, 2013), Brooks y McLennan (1993), Golvan (1994), Hartwich (1994), Khalil et
al. (1994), Anderson (2000), Gibson et al. (2002), Jones et al. (2005), Bray et al.
(2008), Anderson et al. (2009) y Gibbons (2010). En algunos casos se hizo siguiendo
el Sistema Integrado de Información Taxonómica (https:// www.itis.gov/) y el
Servicio Mundial de Información sobre la Diversidad Biológica (https://
www.gbif.org/). Todos los parásitos están depositados en el Laboratorio de Ecología
y Sistemática de Parásitos en el IZET - UCV.
Análisis de datos.
Esfuerzo de captura: se evaluó usando el número de horas empleadas en el trabajo
de campo en relación con el número de personas que participaron en el muestreo y
que se expresa en horas/hombre.
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Éxito de captura: se cuantificó como el número de individuos (n) atrapados por
unidad de tiempo, expresado en individuos/hora.
Análisis cuantitativo parasitológico: se calcularon los parámetros de Prevalencia
(P), Intensidad Media (IM), Abundancia Media (AM) y el Índice de Infección (ii)
(Morales y Pino 1982, Bush et. al.1997, Guerrero 1997).
Para evaluar el efecto de los tipos de hábitat sobre la presencia de familias de
parásitos se utilizó el análisis de varianza (p ≤ 0,05). La diversidad se estimó
mediante los índices de Shannon-Wiener [Hʼ = 0 – 1,35 diversidad baja; 1,36 – 3,5
diversidad media; > 3,6 diversidad alta] y Simpson [Dsi = 0,01 – 0,33 dominancia
baja (diversidad alta); 0,34 – 0,66 dominancia media (diversidad media); > 0,67
dominancia alta (diversidad baja)]. Para las comparaciones cuantitativas se calculó el
índice de Sørensen (Magurran, 1988, Moreno, 2001).
Para establecer la comparación cualitativa entre las diferentes localidades en
función de las Familias de parásitos encontradas se utilizó el índice de (J) Jaccard. Se
generaron cladogramas usando el método del promedio para el análisis de
agrupamiento a fin de comparar las localidades de muestreo con el Programa MVSP
3.12.
RESULTADOS
Se capturaron en total 210 individuos pertenecientes a 26 especies de
murciélagos, que representan 15,76 % de las especies señaladas para Venezuela
(Sánchez y Lew 2012). El esfuerzo de captura total durante el período de muestreo
fue de 540 horas/hombre, con un éxito de captura de 0,39 individuos/hora. Estas se
agrupan en 4 familias: Emballonuridae (n = 2), Phyllostomidae (n = 17), Molossidae
Parasitofauna en murciélagos de Venezuela
Cañizales y Guerrero
207
(1 sp.) y Vespertilionidae (6spp.). Los géneros Phyllostomus y Myotis presentaron
tres especies cada uno. Artibeus, Carollia y Eptesicus con dos especies cada uno
(Tabla 1).
Tabla 1. Especies de murciélagos capturados en el área de estudio.
CHIROPTERA
Emballonuridae
Rhynchonycteris naso
Murciélago narizón
Saccopteryx bilineata
Murciélago rayado negro
Phyllostomidae
Ametrida centurio
Murciélago de hombros blancos
Artibeus cinereus
Murciélago frugívoro menor
Artibeus jamaicensis
Murciélago frugívoro común
Carollia brevicauda
Murciélago frutero colicorto
Carollia perspicillata
Murciélago frutero común
Desmodus rotundus
Vampiro común
Glossophaga longirostris
Murciélago nectarivoro llanero
Lonchophylla robusta
Murciélago polinívoro
Micronycteris megalotis
Murciélago orejudo común
Mimon crenulatum
Murciélago crenulado
Phyllostomus discolor
Murciélago lanceolado menor
Phyllostomus elongatus
Murciélago lanceolado intermédio
Phyllostomus hastatus
Murciélago lanceolado mayor
Platyrrhinus brachycephalus
Murciélago listado rostrocorto
Tonatia saurophila
Murciélago orejón común
Trachops cirrhosus
Murciélago verrugoso
Uroderma magnirostrum
Murciélago toldero rostrogrande
Molossidae
Molossus molossus
Murciélago mastín casero
Vespertilionidae
Eptesicus diminutus
Murciélago pardusco menor
Eptesicus furinalis
Murciélago pardusco mediano
Lasiurus ega
Murciélago canoso amarillento
Myotis keaysi
Murciélago pardo peludo
Myotis nigricans
Murciélago pardo común
Myotis riparia
Murciélago pardo ribereño
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Vol. 56. Nº 2, Julio- Diciembre 2022, Pp. 198-224 208
Del total de murciélagos capturados se revisaron 210 individuos para
ectoparásitos, y 152 para endoparásitos. De estos, 160 (76,20 %) y 64 (42,11 %) se
encontraron positivos respectivamente. Se recolectaron en total 4.595 parásitos de los
cuales 2.250 fueron ectoparásitos agrupados en 10 familias: tres de la clase Insecta
(Nycteribiidae, Polyctenidae y Streblidae) y siete de la clase Arachnida (Argasidae,
Labidocarpidae, Macronyssidae, Myobiidae, Sarcoptidae, Spinturicidae y
Trombiculidae), y 2.345 endoparásitos de nueve familias: una de la clase Cestoda
(Hymenolepiidae), una de la clase Trematoda (Lecithodendriidae), seis de la clase
Secernentea (Capillaridae, Molineidae, Onchocercidae, Rictularidae, Seuratidae,
Spiruridae) y una de la clase Palaeacanthocephala (Oligacanthorhynchidae).
En la Tabla 2 se observa el listado de familias de ecto y endoparásitos presentes
de acuerdo con el tipo de hábitat. Entre los ectoparásitos se distingue que Argasidae,
Macronyssidae, Spinturnicidae, Streblidae y Trombiculidae se encuentran en todos
los hábitats. Myobiidae y Polyctenidae se encontraron solo en un tipo de hábitat
respectivamente. En el análisis de varianza no se encontraron diferencias
significativas entre los diferentes tipos de hábitat para la presencia de familias de
ectoparásitos [F(3, 36) = 1,02, p = 0,396]. Sin embargo, entre el BD y el BR si hubo
diferencias significativas [F(1, 18) = 6,20, p = 0,023]. Los arácnidos fueron el grupo
más abundante, con el 89,09 % del total de ectoparásitos encontrados, seguido de los
insectos (10,91 %).
Entre los endoparásitos se observa que Capillaridae, Molineidae, Onchocercidae y
Lecithodendriidae se encuentran en todos los hábitats. Mientras que Seuratidae y
Oligacanthorhynchidae se encontraron solo en un tipo de hábitat respectivamente.
Los Rictularidae parecieran encontrarse en el centro de la distribución, los Spiruridae
Parasitofauna en murciélagos de Venezuela
Cañizales y Guerrero
209
no se encontraron diferencias significativas entre los diferentes tipos de hábitat para la
presencia de familias de ectoparásitos [F(3, 32) = 1,08, p = 0,371]. Los trematodos
fueron el grupo más abundante, con el 68.02 % del total de helmintos encontrados,
seguido de los nematodos (16,89 %), cestodos (15,05 %) y acantocéfalos (0,04 %).
Tabla 2. Familias de ecto- y endoparásitos identificados en murciélagos por tipo
de hábitat.
(+) = Presente; (-) = Ausente.
Morichal +
Bosque ribereño
Argasidae + + + +
Labidocarpidae - - + +
Macronyssidae + + + +
Myobiidae - - + -
Nycteribidae + - + -
Polyctenidae - - - +
Sarcoptidae + - + +
Spinturnicidae + + + +
Streblidae + + + +
Trombiculidae + + + +
Ectoparásitos
Tipo de hábitat
Morichal
Bosque deciduo
Bosque ribereño
Morichal +
Bosque ribereño
Capillaridae + + + +
Molineidae + + + +
Onchocercidae + + + +
Rictularidae + + + -
Seuratidae - - + -
Spiruridae + - + +
Lecithodendriidae + + + +
Hymenolepiidae + - + -
Oligacanthorhynchidae - + - -
Endoparásitos
Tipo de hábitat
Morichal
Bosque deciduo
Bosque ribereño
Boletín del Centro de Investigaciones Biológicas
Vol. 56. Nº 2, Julio- Diciembre 2022, Pp. 198-224 210
Los valores de Prevalencia (P %), Intensidad Media (IM), Abundancia Media
(AM) y al Índice de Infección (ii) para cada tipo de hábitat se presentan en la Tabla 3
Tabla 3. Resumen de índices parasitológicos por tipo de hábitat.
En la Tabla 4 se resumen los valores calculados de los índices parasitológicos de
ecto- y endoparásitos identificados para cada localidad muestreada.
El hábitat con la menor diversidad de ectoparásitos (H‟ = 0,91) y endoparásitos
(H’ = 0,51) y la menor dominancia promedio de ectoparásitos (DSi = 0,41) y de
endoparásitos (DSi = 0,23) se registró en el Morichal. En general, estos índices indican
una baja diversidad y un predominio de bajo a medio de las especies parásitas,
respectivamente. En caso contrario, el hábitat con mayor diversidad de ectoparásitos
(H‟ = 1,78) y de endoparásitos (H‟ = 1,55) y el valor de mayor dominancia de
ectoparásitos (DSi = 0,82) y de endoparásitos (DSi = 0,76) se registró en el Bosque
ribereño. Estos índices indican una diversidad media y una dominancia alta de las
especies parásitas, respectivamente.
A partir de los valores de los índices de Shannon y Simpson se generaron
diagramas de distribución en el área de estudio por localidad muestreada (Figura 2).
Se puede observar que las localidades de muestreo centrales (3, 4 y 5) tienen una
diversidad similar al igual que la localidad 8 ya que en éstos los parásitos presentan
una mayor biodiversidad y una mejor distribución de los ejemplares entre cada
P % IM AM ii P % IM AM ii
Morichal
97,26 65,77 12,77 2,79 56,16 42,61 23,93 3,75
Bosque ribereño
89,02 3,60 3,21 2,86 48,78 9,53 4,65 2,27
Bosque deciduo
75,00 8,05 6,04 5,68 29,41 15,80 2,82 0,83
Morichal + Bosque ribereño
77,42 12,96 10,03 7,77 61,29 7,26 4,45 2,73
Ectoparásitos
Endoparásitos
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Cañizales y Guerrero
211
Tabla 4. Resumen de índices parasitológicos por localidades muestreadas.
P% IM AM ii P% IM AM ii
Localidad 1 Sarcoptidae 10,00 5,00 0,50 0,05 Molineidae 8,33 2,00 0,17 0,01
(n = 12) Streblidae 30,00 1,33 0,40 0,12 Onchocercidae 16,66 1,50 0,25 0,04
Trombiculidae 30,00 19,67 5,90 1,77 Spiruridae 8,33 6,00 0,50 0,04
Localidad 2 Argasidae 3,70 1,00 0,04 0,00
(n = 27) Macronyssidae 33,33 6,33 2,11 0,70
Sarcoptidae 3,70 1,00 0,04 0,00
Spinturnicidae 11,11 5,67 0,63 0,10
Streblidae 40,74 4,27 1,74 0,90
Trombiculidae 29,63 12,00 3,56 1,05
Localidad 3 Labidocarpidae 21,43 6,67 1,43 0,31 Capillaridae 33,33 10,67 3,56 1,19
(n = 28) Macronyssidae 25,00 1,57 0,39 0,10 Hymenolepididae 22,23 14,50 3,22 0,72
Nycteribiidae 7,14 1,50 0,11 0,67 Lecithodendriidae 22,23 10,00 2,22 0,49
Spinturnicidae 53,57 5,53 2,96 1,59 Molineidae 33,34 17,17 5,72 1,91
Streblidae 39,29 5,00 1,96 0,77 Onchocercidae 11,12 3,00 0,33 0,04
Trombiculidae 17,86 15,80 2,82 0,50 Seuratidae 5,56 1,00 0,06 0,00
Spiruridae 11,12 1,50 0,17 0,02
Localidad 4 Argasidae 4,00 19,00 0,76 0,03 Capillaridae 5,88 4,00 0,24 0,01
(n = 28) Macronyssidae 56,00 5,57 3,12 1,75 Lecithodendriidae 5,88 39,00 2,29 0,14
Spinturnicidae 68,00 3,18 2,16 1,47 Molineidae 11,76 11,00 0,65 0,04
Streblidae 36,00 1,33 0,48 0,20 Oligacanthorhynchidae 5,88 1,00 0,06 0,00
Trombiculidae 8,00 3,00 0,24 0,02 Onchocercidae 5,88 9,00 1,06 0,12
Rictularidae 5,88 6,00 0,35 0,02
Localidad 5 Argasidae 7,14 70,00 5,00 0,36 Capillaridae 7,41 3,00 0,22 0,02
(n = 28) Macronyssidae 57,14 5,56 3,18 1,82 Hymenolepididae 11,12 5,67 0,63 0,07
Myobiidae 3,57 1,00 0,04 0,00 Lecithodendriidae 3,70 44,00 1,63 0,06
Sarcoptidae 7,14 3,50 0,25 0,02 Molineidae 14,81 6,25 0,93 0,14
Spinturnicidae 32,14 4,89 1,57 0,51 Onchocercidae 11,12 4,00 0,44 0,05
Streblidae 35,71 3,60 1,29 0,53 Rictulariidae 3,70 1,00 0,04 0,00
Trombiculidae 14,29 7,75 1,07 0,16 Spiruridae 3,70 1,00 0,04 0,00
Localidad 6 Argasidae 2,23 1,00 0,02 0,00 Hymenolepididae 41,38 126,67 52,41 21,49
(n = 45) Macronyssidae 22,23 4,00 0,89 0,20 Lecithodendriidae 13,79 1,50 0,21 0,03
Nycteribiidae 40,00 3,00 1,20 1,55 Molineidae 3,45 14,00 0,48 0,02
Sarcoptidae 2,23 2,00 0,04 0,00 Onchocercidae 3,45 1,00 0,03 0,00
Spinturnicidae 8,89 2,75 0,24 0,02 Rictularidae 17,24 2,20 0,38 0,07
Streblidae 4,45 1,00 0,04 0,01 Spiruridae 3,45 1,00 0,03 0,00
Trombiculidae 24,45 35,91 8,78 2,15
Localidad 7 Argasidae 6,25 3,00 0,19 0,01 Capillaridae 6,25 4,00 0,25 0,02
(n = 16) Macronyssidae 18,75 21,67 4,06 0,76 Lecithodendriidae 31,25 31,60 9,88 3,09
Sarcoptidae 6,25 7,00 0,44 0,03 Molineidae 12,50 5,00 0,63 0,08
Spinturnicidae 6,25 11,00 0,69 0,04 Onchocercidae 18,75 1,67 0,31 0,06
Streblidae 50,00 2,75 1,38 0,90 Rictularidae 6,25 4,00 0,25 0,02
Trombiculidae 18,75 83,67 15,69 2,94 Spiruridae 6,25 2,00 0,13 0,01
Localidad 8 Argasidae 9,68 6,67 0,65 0,06 Capillaridae 3,23 1,00 0,03 0,00
(n = 31) Labidocarpidae 12,90 6,25 0,81 0,01 Lecithodendriidae 16,13 13,20 2,13 0,34
Macronyssidae 9,68 6,00 0,58 0,06 Molineidae 6,45 3,00 0,19 0,01
Polyctenidae 6,45 1,00 0,06 0,11 Onchocercidae 38,71 4,75 1,84 0,72
Sarcoptidae 25,81 1,88 0,48 0,12 Spiruridae 9,68 2,67 0,26 0,02
Spinturnicidae 16,13 8,20 1,32 0,36
Streblidae 45,16 2,86 1,29 0,62
Trombiculidae 41,94 11,54 4,84 2,03
Ectoparásitos
Endoparásitos
n = tamaño de la muestra, P% = prevalencia, IM = intensidad media, AM = abundancia media, ii = índice de infección
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determinada especie. Las localidades 1, 6 y 7 que corresponden a morichales
presentan claramente la menor diversidad tanto en ectoparásitos como endoparásitos.
En parásitos totales hay una clara mayor diversidad en los bloques centrales, siendo la
mayor en el bosque deciduo.
Figura 2. Diagramas de distribución de los índices de Shannon y Simpson por
localidades en el área de estudio.
En análisis de agrupamientos para determinar cualitativa y cuantitativamente la
relación entre las localidades se basó en la presencia de las distintas Familias y
utilizando el índice de Jaccard (Figura 3); en ellas se observan la total similaridad de
los ectoparásitos entre las localidades 2 y 7, muestreados en los morichales, así como
la relación entre las localidades 5 y 6 cercanas entre sí y con ambientes similares ya
que el componente leñoso ocupaba una amplia superficie no restringida
Índice de Shannon (
H’
)
Índice de Simpson (
D
Si
)
Parasitofauna en murciélagos de Venezuela
Cañizales y Guerrero
213
Figura 3. Cladograma de agrupamientos según el índice de Jaccard. (A) Parásitos totales, (B) Ectoparásitos (C) Endoparásitos.
Figura 4. Cladograma de agrupamientos según el índice de Sørensen. (A) Parásitos totales, (B) Ectoparásitos y (C) Endoparásitos.
(A)
Localidad 7
Localidad 5
Localidad 8
Localidad 4
Localidad 6
Localidad 3
Localidad 2
Localidad 1
Localidad 8
Localidad 7
Localidad 4
Localidad 6
Localidad 5
Localidad 3
Localidad 1
(C)
Localidad 8
Localidad 4
Localidad 3
Localidad 6
Localidad 5
Localidad 7
Localidad 2
Localidad 1
(B)
Localidad 5
Localidad 4
Localidad 7
Localidad 6
Localidad 8
Localidad 3
Localidad 2
Localidad 1
(B)
(C)
Localidad 8
Localidad 7
Localidad 5
Localidad 4
Localidad 3
Localidad 6
Localidad 1
(A)
Localidad 6
Localidad 5
Localidad 4
Localidad 8
Localidad 7
Localidad 3
Localidad 2
Localidad 1
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Vol. 56. Nº 2, Julio- Diciembre 2022, Pp. 198-224 214
Solo al margen de los cuerpos de agua. Igualmente se observa una relación entre las
localidades 7 y 8 que presentan en gran medida el mismo tipo de endoparásitos. Los
agrupamientos derivados del número de parásitos por Familia y calculado por el
índice cuantitativo de Sørensen se encuentran en la figura 4. Los únicos patrones
repetitivos de agrupamientos son entre las localidades 5 y 4 y entre las localidades 6 y
8 los cuales no pueden asociarse, con la data actual, a ningún patrón del tipo de
vegetación, aunque pareciera más relacionarse con la cercanía geográfica, aunque la
tendencia no es clara.
DISCUSIÓN
Aunque en cualquier análisis de comunidades lo idóneo es trabajar con las
especies plenamente identificadas, en nuestro caso el interés fundamental es el de los
efectos del ambiente sobre las comunidades de parásitos, por lo que la identificación
hasta el nivel de Familia es suficiente en consideración a que los miembros de una
misma Familia sistemática presentan el mismo tipo de ciclo de vida y por lo tanto,
para nuestro objetivo las especies son equivalentes ecológicos en la comunidad y
pueden ser tomadas como un todo. Las listas de especies de mamíferos reportadas por
diferentes trabajos y autores para el Sur de los estados Guárico y Anzoátegui, arrojan
hasta el presente un número de 93 especies pertenecientes a 9 Órdenes y 29 Familias
(Ojasti 1987, Ochoa y Aguilera 2003).
De estas especies, una fracción superior al 90% están asociadas a las formaciones
vegetales de Bosques y Matorrales de los cuales el Orden Chiroptera constituye uno
de los grupos más numerosos y diversos. El presente trabajo da a conocer por primera
vez los grupos parasitarios agrupados en familias taxonómicas (Argasidae,
Capillaridae, Hymenolepiidae, Labidocarpidae, Lecithodendriidae, Macronyssidae,
Molineidae, Myobiidae, Nycteribiidae, Oligacanthorhynchidae, Onchocercidae, Po-
Parasitofauna en murciélagos de Venezuela
Cañizales y Guerrero
215
lyctenidae, Rictularidae, Sarcoptidae, Seuratidae, Spinturicidae, Spiruridae, Streblidae
y Trombiculidae) presentes en 26 especies de murciélagos en cuatro diferentes tipos
de hábitat.
Las especies de helmintos de al menos cuatro de las familias registradas en este
estudio infectan principalmente a los murciélagos a través de la dieta. Los trematodos
que pertenecen a la familia Lecithodendriidae, incluye miembros que utilizan
caracoles como primeros y dípteros como segundos hospedadores intermediarios
(Shoop 1988, Bush et al. 2001). Los cestodos de la familia Hymenolepididae se
caracterizan por utilizar artrópodos como hospedadores intermediarios (Mackiewicz
1988, Bush et al. 2001). Los nematodos de la familia Capillariidae pueden llegar al
hospedador definitivo mediante el uso de insectos como hospedadores intermediarios
o pueden mediante la contaminación fecal infectar directamente al hospedador
definitivo (Bush et al. 2001).
La familia Molineidae está constituida por parásitos dioicos, que se encuentran
comúnmente en casi todos los grupos de vertebrados, excepto en los peces. La
infección se produce cuando una larva de tercer estadio de vida libre entra en el
hospedador a través de la ingestión o la penetración de la piel (Anderson 2000); tras
la invasión, esta larva se convierte en un cuarto estadio y más tarde en un adulto
(Bush et al. 2001). Hay una gran abundancia de distintos tipos de Nematoda
Strongylata endoparásitos lo cual demuestra que no hay, por lo menos en los lugares
del muestreo, problemas en la contaminación del suelo. Pudimos constatar la
presencia de abundantes Trematoda, lo cual indica la presencia de caracoles y, por lo
menos en los cursos de agua examinados, la ausencia de contaminantes químicos.
Diferentes estudios indican que los trematodos son el grupo de helmintos más
diverso y abundante que infecta a los murciélagos (Nogueira et al. 2004, Lord y
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Vol. 56. Nº 2, Julio- Diciembre 2022, Pp. 198-224 216
Brooks 2014). En este estudio, los trematodos constituyen el grupo de parásitos más
abundante, pero la mayor riqueza específica está representada por los nematodos.
Esto concuerda con las conclusiones de una reciente lista de verificación de los
helmintos que infectan a los murciélagos de América del Sur, que incluye más
nematodos (53 spp.) que especies de trematodos (40 spp.) (Santos y Gibson 2015).
En las formaciones vegetales muestreadas de Morichal y de Sabanas arboladas, el
muestreo de murciélagos en estas formaciones vegetales fue insuficiente, por lo que
no podemos caracterizar este componente o su fracción porcentual en este ecosistema,
sabiendo que se han reportado para varias localidades de sabanas en los Llanos, entre
30 y 40 especies de murciélagos (Ojasti 1990). Para el Bosque Ribereño encontramos
una diversidad significativa de murciélagos, que alcanzan mayor diversidad en
comparación a las sabanas (comunidades herbáceas terrestres).
Dentro de los murciélagos frugívoros (Artibeus jamaicensis, A. cinereus, Carollia
perspicillata y Phyllostomus elongatus) encontramos estrategias de búsqueda y
consumo de frutas de tipo sedentaria y nómada. También los de régimen alimentario
insectívoro, están representados por 56 % y los nectarívoros polinívoros son comunes
en este tipo de comunidades vegetales. La significativa presencia de animales
carnívoros especializados en ranas y sapos como Trachops cirrhosus, evidencia la
diversidad y complejidad de estos ecosistemas. Los de régimen alimentario
hematófagos como el Vampiro común (Desmodus rotundus) estuvieron presentes en
3 % de la fracción total de los murciélagos presentes en estos Bosques Ribereños.
Para el Bosque siempreverde dominado por palmas de Moriche (Mauritia flexuosa),
se inventariaron 10 especies de Murciélagos pertenecientes a las familias
Emballonuridae, Phyllostamidae y Vespertilionidae.
En cuanto a la presencia y proliferación de especies plagas (afectación agropecua-
Parasitofauna en murciélagos de Venezuela
Cañizales y Guerrero
217
ria) o invasora solamente, el Vampiro común (Desmodus rotundus) especie de
Murciélago Hematófago, es capaz de transmitir y resistir el virus de la Rabia y ha
causado la muerte de animales domésticos en Venezuela y en toda su área de
Distribución Geográfica. La información obtenida por los dueños de fundos,
trabajadores rurales y nuestros guías de campo, es que estos vampiros son comunes
en toda el área de estudio, siempre que estén presentes rebaños de vacunos y equinos
en los fundos agropecuarios.
Existe una gran biodiversidad de ecto y endoparásitos en la zona. Aunque se
observa una menor diversidad en las localidades 1, 6 y 7 (morichales), tanto en
ectoparásitos como endoparásitos. El análisis estadístico del índice de Shannon
demuestra que las localidades centrales 3, 4 y 8 tienen una diversidad similar al igual
que la localidad 5 ya que en éstos los parásitos presentan una mayor biodiversidad y
una mejor distribución de los ejemplares entre cada especie lo que se refleja en una
mayor diversidad y una menor dominancia de una determinada especie. Hay una
correlación entre los tipos de parásitos y la vegetación dominante en los puntos de
muestreo.
El análisis de agrupamientos, basado solamente en la presencia de las distintas
Familias y utilizando el índice de Jaccard, se observa la total similaridad de los
ectoparásitos entre las localidades 6 y 7, muestreados en los morichales, así como la
relación entre las localidades 2 y 3 cercanos entre sí y con ambientes similares ya que
el componente leñoso ocupaba una amplia superficie no restringida solo al margen de
los cuerpos de agua. Se determinó una gran abundancia y distribución de la Familia
Trombiculidae, la cual está implicada en la transmisión de diferentes agentes
patógenos para el hombre y los animales domésticos. Igualmente se constató la
presencia en todos los bloques de ácaros Macronyssidae transmisores de filariasis.
Resalta la poca presencia de las garrapatas duras (Ixodidae), sin embargo, esto puede
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Vol. 56. Nº 2, Julio- Diciembre 2022, Pp. 198-224 218
deberse al efecto estacional ya que éstas son más abundantes en el periodo de sequía.
Por el contrario, es manifiesta la presencia abundante y dispersa de las garrapatas
blandas (Argasidae) también implicadas en la transmisión de patógenos a aves de
corral.
El estudio de los parásitos, en particular de los helmintos, puede ser una
herramienta útil para informar la biología y discernir entre las especies de
murciélagos estrechamente relacionadas, cuyo comportamiento, ecología de forrajeo
y dieta parecen ser muy similares. De los resultados aquí obtenidos podemos concluir
que el análisis de los parásitos, tanto externos como internos, de los mamíferos
silvestres en general, así como de los murciélagos en particular, producen
información para caracterizar la “salud” del ecosistema y para asociar la
parasitofauna al tipo de comunidad vegetal muestreada.
AGRADECIMIENTOS
A Salvador Boher, José Luis Moncada y Gerardo Cordero (†) del Laboratorio de
Ecología, Conservación y Manejo de Fauna Silvestre del Instituto de Zoología y
Ecología Tropical de la Universidad Central de Venezuela por la paciencia, horas de
compañerismo y asistencia técnica y logística durante el desarrollo del estudio de
línea base de la fauna silvestre en la Faja Petrolífera del Orinoco.
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Smithsonian Institution Press. Washington and London.
ISSN 2477-9458
BOLETÍN
DEL CENTRO DE INVESTIGACIONES BIOLÓGICAS
AN INTERNATIONAL JOURNAL OF BIOLOGY
P
UBLISHED By THE
U
NIVERSITY OF
Z
ULIA
, M
ARACAIBO
, V
ENEZUELA
Vol. 56, No 2, Pp. 155-342, Julio-Diciembre 2022
CONTENTS
Daño estacional por ardillas rojas (Notosciurus granatensis)
Humboldt 1811) a mazorcas de cacao (Theobroma cacao
L.) en Mérida, Venezuela.
Misael Molina Molina y Marina Mazón.…......................................
155
Paracymus of Venezuela (Coleoptera: Hydrophilidae: Laccobiini),
adición de seis nuevas especies: Parte VI.
Mauricio García and Erickxander Jiménez-Ramos..….………….....
167
Parasite fauna in bats of the Eastern plains of Venezuela.
Israel Cañizales and Ricardo Guerrero...............................................
198
Floristic and structure of riparian forest in a sector of the Yudi
and Erebato river, Caura river higher river basin, Bolívar
state, Venezuela.
Wilmer Díaz-Pérez and Raúl Rivero...………...................................
225
Composition of the community in the coastal zone of Santa Rita
municipality, Zulia state, Venezuela.
Luis Lárez and Jinel Mendoza…..………………………….….……
249
Plant communities under the shade Prosopis juliflora (Sw.) DC.,
“Antonio Borjas Romero” University city, University of
Zulia, Maracaibo, Venezuela.
Antonio Vera………………………………….……………………..
276
Structure and diet of aquatic macroinvertebrates in leaf litter
patches of venezuelan Andean streams: Role of shredders.
José Elí Rincón-Ramírez y María Leal-Duarte …..………………….
291
INSTRUCTIONS FOR AUTHORS…………………………………...
327
