ARTRÓPODOS Y HELMINTOS PARÁSITOS DE MAMÍFEROS SILVESTRES (MAMMALIA) DE VENEZUELA: CARNIVOROS (CARNIVORA).

Israel Cañizales* y Ricardo Guerrero

Instituto de Zoología y Ecología Tropical. Facultad de Ciencias, Universidad Central de Venezuela. Apartado Postal 47058. Caracas 1041-A, Venezuela.

*israel.canizales@ciens.ucv.ve; ricardo.guerrero@ciens.ucv.ve

Resumen

Los artrópodos y helmintos de carnívoros silvestres se han estudiado por más de 60 años en Venezuela; sin embargo, la información sobre los mismos se encuentra dispersa en diversas fuentes. Con el fin de recopilar dicha información, se construye una base de datos que contiene gran parte de los registros de estos para el país; los cuales fueron obtenidos a partir de búsquedas bibliográficas electrónicas y de consultas a colecciones parasitológicas, conformando un listado que contiene 68 especies de parásitos (33 ectoparásitos y 35 endoparásitos) en 19 especies de carnívoros de las 22 especies descritas para Venezuela, representando 86,36% del orden. Las especies de ectoparásitos son ácaros con 16 spp. (23,53%), piojos = 7 spp. (10,29%), pulgas = 10 spp. (14,71%). Entre las especies de endoparásitos están los trematodos = 2 spp. (2,94%), cestodos = 4 spp. (5,88%), nematodos con 24 spp. (35,29%) y acantocéfalos = 5 spp. (7,35%) en 19 especies de carnívoros de las 22 descritas para Venezuela, lo cual representa 86,36% del orden. Esta es la primera recopilación de artrópodos, y helmintos parásitos de carnívoros en Venezuela. No se incluyen los protozoos. Con el fin de determinar el grado de similitud entre especies de carnívoros se elaboran dendrogramas en base al Índice de similitud de Jaccard.

Palabras clave: Biodiversidad, Carnívoros, Mamíferos, Parásitos, Venezuela.

Arthropods and helminthes parasites of wild mammals (Mammalia) from Venezuela: Carnivores (Carnivora)

Abstract

Arthropods and helminths of wild carnivores have been studied for more than 60 years in Venezuela; however, information on them is dispersed in various sources. In order to collect such information, we construct a database containing a large part of the records for the country; these were obtained from electronic bibliographic searches and from queries to parasitological collections, forming a list containing a total of 68 species of parasites (33 ectoparasites and 35 endoparasites) in 19 species of carnivores of the 22-species described for Venezuela, representing 86.36% of the order. The species of ectoparasites aremites with 16 spp. (23.53%), lice = 7 spp. (10.29%) and fleas = 10 spp. (14.71%). Among the

endoparasitic parasites are trematodes = 2 spp. (2.94%), cestodes = 4 spp. (5.88%), nematodes with 24 spp. (35.29%) and acantocephalans = 5 spp. (7.35%) This is the first compilation of arthropods, and parasitic helminths of carnivores in Venezuela. Protozoa are not included. In order to determine the degree of similarity between carnivore species, dendrograms are elaborated based on the Jaccard similarity index.

Key Words: Biodiversity, Carnivores, Mammals, Parasites, Venezuela.

Recibido: 24-11-2016

Aceptado: 27-11-2017

Introducción

El orden Carnívora (Bowdich 1821) incluye alrededor de 260 especies vivientes que se encuentran distribuidas en Asia, África, América, Europa, Oceanía, incluso están presentes en los océanos, en el ártico y en la Antártida (Wilson y Reeder 2005). Aún en esta extensa presencia, representan sólo 4,74% del total de las 5.847 especies de mamíferos vivientes. En Venezuela, aun siendo un país megadiverso con casi 400 especies de mamíferos conocidas, los carnívoros están representados con 22 especies, 5,64% de ellas reconocidas para el orden en el país, según las listas (Linares 1998, Wilson y Reeder (eds.) 2005, Sánchez y Lew 2012). De este total, siete especies se encuentran en alguna categoría de amenaza según el Libro Rojo de la Fauna Venezolana (Rodríguez et al. 2015); Vulnerable: Leopardus pardalis, L. tigrinus, Panthera onca y Lontra longicaudis, En peligro: Pteronura brasiliensis y Tremarctos ornatus. Siendo las principales causas de amenaza la destrucción de hábitat, la cacería de control, el tráfico ilegal y el uso como mascota.

Un componente importante de la biodiversidad lo constituyen los parásitos (Poulin y Morand 2004). Con el incremento de la conciencia, tanto en el público en general como en la comunidad científica, sobre la pérdida acelerada de la diversidad biológica, los estudios comparativos con parásitos como indicadores de la salud de los ecosistemas se hacen cada día más necesarios (Gardner y Campbell 1992). En el caso particular del Phyllum Nemátoda algunos autores (Poulin y Morand 2004) han propuesto que existen entre 500 mil a un millón de especies. Para los artrópodos ectoparásitos se citan unas 400 mil especies. En Venezuela se conocen cerca de 300 especies de nematodos parásitos (Guerrero 2003).

Aún cuando las especies de fauna silvestre normalmente son hospedadores de diferentes especies de parásitos, para que esto afecte su salud, deben presentarse eventos

debilitantes que derriben las barreras de defensa naturales del organismo animal, por ejemplo la falta de acceso a los recursos alimentarios, las condiciones climáticas adversas, lesión o vejez (Cañizales y Guerrero 2010). El conocimiento de la diversidad parasitaria depende de los estudios de la diversidad de los hospedadores, la disminución o pérdida de especies hospedadoras conlleva en la posible pérdida de especies de parásitos debido a su estrecha dependencia energética y fisiológica, así como a las interacciones ecológicas y evolutivas que existen entre los organismos.

Aunque el número de especies de carnívoros en Venezuela es aparentemente bajo han sido objeto de continuos estudios parasitológicos al menos durante los últimos 60 años. Es a través de los trabajos pioneros de los profesores Enrique Guillermo Vogelsang (1897 – 1969) de origen uruguayo y Carlos Díaz-Ungría (1919 – 1992) de origen español, quienes a partir de 1934 el primero y 1951 el segundo, dan inicio al estudio de la fauna parasitaria de los animales silvestres en Venezuela. En 1950, Caballero y Vogelsang publican un primer trabajo sobre nematodos en animales silvestres. Si bien estos estudios se han realizado en principio en ejemplares muertos que se encuentran en cautiverio (básicamente en zoológicos), en busca de la posible causa de muerte o para conocer características anatómicas relevantes y así obtener la mayor información posible de los mismos, lo cual genera resultados controversiales sobre la distribución geográfica o especificidad debido a la mezcla de ejemplares y el consecuente intercambio de patógenos. Es mediante la revisión del material biológico recolectado para museos, que se tiene acceso a ejemplares de las especies de carnívoros silvestres en los cuales se puede realizar estudios detallados sobre presencia, distribución geográfica y especificidad de parásitos. Del total de parásitos recolectados de animales silvestres en Venezuela, solo algunos se encuentran depositados en colecciones extranjeras (Museo Historia Natural Americano, Museo Nacional de

Historia Nacional de París), la gran mayoría se encuentra en las colecciones de las Universidades Nacionales en las que destaca la colección de parásitos del Museo de Biología de la Universidad Central de Venezuela y en la colección de parásitos del Museo de Historia Natural La Salle (Guerrero 1985, 2003).

El objetivo de este trabajo es presentar información detallada y actualizada acerca de la diversidad y riqueza de especies de artrópodos y helmintos parásitos de las especies de carnívoros en Venezuela. No se incluyen los protozoos.

Materiales y métodos:

Para cumplir con el propósito de este trabajo se emplearon varias fuentes de información: la base de datos y el archivo bibliográfico de la colección de Parasitología del Museo de Ciencias de la Universidad Central de Venezuela (MBUCV), de la colección de Parasitología del Museo de Historia Natural La Salle (MHNLS), las historias médicas del archivo médico-veterinario del primer autor de ejemplares mantenidos en cautiverio y algunos en vida libre y la consulta complementaria en Biological Abstracts, Helminthological Abstracts, Veterinary Records y PubMed.

A partir de esta información se generaron varias tablas resumen en las que se indican por familia de ecto y endoparásitos su representación numérica en cada familia de carnívoro registrada en Venezuela. Seguidamente en orden alfabético se presentan varias tablas resumen en las que se indican por especie de carnívoro: hospedador (nombre específico, autor y fecha de publicación), grupo según sea el caso (Orden o Clase taxonómica), Parásito (nombre específico) y Autor y fecha de publicación. La verificación de la clasificación y sistemática de las especies de helmintos y artrópodos que aquí aparecen siguen a Gibson et al. (2002) y Jones et al. (2005) para Digeneaa, Khalil et al. (1994) para Céstoda, Chabaud (1975, 1978), Anderson Bain (1976, 1982), Lichtenfels

(1980a, b), Durette-Desset (1983) y Vicente et al. (1997) para Nemátoda, Schmidt (1972) y Amin (1985, 1987) para Acanthocéphala, no se incluyen los protozoos. Los nombres de todas las especies de carnívoros que aquí aparecen siguen la literatura taxonómica de Linares (1998), Sánchez y Lew (2012).

Con el fin de determinar el grado de similitud entre especies de carnívoros se elaboraron dendrogramas en base al Índice de similitud de Jaccard mediante el uso del programa PAST 3.12 (Hammer 2001). Finalmente se presenta el listado de parásitos comenzando por Artrópoda (Acarina e Insecta), Platyhelmintos (Digenea y Cestoda), Nemátoda y Acanthocéphala. En todos los caso se señala nombre científico, autor y fecha de publicación.

Resultados:

De las 22 especies de carnívoros registradas en Venezuela (Sánchez y Lew 2012), en este estudio se reportan los artrópodos y helmintos parásitos de Bassaricyon gabbi, Cerdocyon thous, Conepatus semistriatus, Eira barbara, Galictis vittata, Leopardus pardalis, Leopardus tigrinus, Lontra longicaudis, Mustela frenata, Nasua nasua, Panthera onca, Potos flavus, Procyon cancrivorus, Pteronura brasiliensis, Puma concolor, Puma yagouaroundi, Speothos venaticus, Tremarctos ornatus y Urocyon cinereoargentatus. De estas especies hospedadoras, tres destacan con la mayor riqueza de parásitos, C. thous (n = 19), L. pardalis (n = 15) y P. yagouaroundi (n = 12). Las especies con la menor riqueza de parásitos (n=1) fueron L. longicaudis, S. venaticus y U. cinereoargentatus. La especie de artrópodo más citada es Rhopalopsyllus a. australis con seis registros. Las especies de helmintos Dirofilaria inmitis y Toxocara cati son las más citadas con cuatro registros cada una. La Figura 1 muestra la distribución de la riqueza de parásitos por especie hospedadora.

Figura 1. Diagrama de distribución de riqueza de parásitos por especie hospedadora. n = 19. Las barras oscuras representan los endopárasitos, las barras claras representan los ectoparásitos.

Se reconocen en total 68 especies de parásitos (33 ectoparásitos y 35 endoparásitos), de estas 62 son especies nominales, las seis especies restantes están identificadas como Amblyomma sp. (Ácaro), Ixodes sp. (Ácaro), Microtrombicula sp. (Ácaro) Lagochilascaris sp. (Nematodo), Physaloptera sp. (Nematodo), Cylicospirura sp. (Nematodo). La Tabla 1 resume el número total de familias y especies de ecto- y endoparásitos identificados para las especies del orden Carnívora en Venezuela.

TABLA 1. Número de familias y especies de ecto- y endoparásitos identificados en el orden Carnívora en Venezuela.

Ectoparásitos

Este grupo se encuentra representado por ácaros con 16 spp. (48,48%), piojos =7 spp. (21,21%), pulgas = 10 spp. (30,30%). La Tabla 2 resume el número total de especies de ectoparásitos señaladas por familia presentes en Carnívoros en Venezuela.

TABLA 2. Número de especies de ectoparásitos organizados por familias de hospedadores vs. familias de artrópodos.

NOTA: Debido a que algunas especies presentan baja especificidad parasitaria, es decir parasitan

más de un hospedador, no se puede generar un total general, ya que se estaría sobreestimando el número de ectoparásitos.

Endoparásitos

Este grupo se encuentra representado por trematodos = 2 spp. (5,71%), cestodos = 4 spp. (11,43%), nematodos con 24 spp. (68,57%) y acantocéfalos = 5 spp. (14,29%). La

Tabla 3 resume el número total de especies de endoparásitos señaladas por familia presentes en carnívoros en Venezuela.

TABLA 3. Número de especies de endoparásitos organizados por familias de hospedadores vs. familias de artrópodos.

NOTA: Debido a que algunas especies presentan baja especificidad parasitaria, es decir parasitan

más de un hospedador, no se puede generar un total general, ya que se estaría sobreestimando el número de ectoparásitos.

La Figura 2 muestra la distribución de la riqueza de parásitos por familia hospedadora.

Figura 2. Diagrama de distribución de riqueza de parásitos por familia hospedadora. n = 6. Las barras oscuras representan los endopárasitos, las barras claras representan los ectoparásitos.

Las Tablas del 4 al 9 en orden alfabético resumen por familia de hospedador: nombre específico, autor y fecha de publicación, grupo según sea el caso (Orden o Clase taxonómica), parásito (nombre específico), autor y fecha de publicación.

TABLA 4. Número de especies de ecto y endoparásitos encontrados en la familia Canidae.

[=] Sinonimia

TABLA 5. Número de especies de ecto y endoparásitos encontrados en la familia Felidae.

[=] Sinonimia

TABLA 6. Número de especies de ecto y endoparásitos encontrados en la familia Mephitidae.

TABLA 7. Número de especies de ecto y endoparásitos encontrados en la familia Mustelidae.

[=] Sinonimia

**NOTA: Esta especie es exclusiva de murciélagos por lo que se considera como error de identificación.

TABLA 8. Número de especies de ecto y endoparásitos encontrados en la familia Procyonidae.

TABLA 9. Número de especies de ecto y endoparásitos encontrados en la familia Ursidae.

(Cuvier, 1825) Nemátoda Bayliascaris venezuelensis Perez et al. 2016

En las Figuras 3 y 4 se presentan mediante dendrogramas las relaciones o similitudes entre ecto y endoparásitos de las diferentes especies de hospedadores según el índice de Jaccard.

El dendrogama de agrupamientos según el índice de Jaccard para ectoparásitos en las especies de carnívoros permite apreciar la conformación de un grupo heterogéneo con coeficientes de similitud que varían de 0,000 a 0,375 indicando que estas especies comparten muy pocas especies de parásitos. Sin embargo, se observa, aunque con mucha

diferencia las parejas constituidas por Ll y Pf, Po y Eb, Ct y Pc, Cs y Gv y Py, Bg y Nn. Destaca la separación total de To, Pb, Mf y Lt ya que no comparten ninguna especie de parásitos (Fig. 3).

El resultado de los agrupamientos según el índice de Jaccard para endoparásitos presentes en las especies de carnívoros permite apreciar en primer lugar la separación total de To, Pf, Eb, Cs y Sv ya que estas no comparten ninguna especie de parásitos y la conformación de un grupo heterogéneo con dos subgrupos uno de ellos constituido por Pc, Pc y Ct y otro por Lp, Lt, Py, Po y Pb con coeficientes de similitud que varían de 0,076 a 0,250 indicando que estas especies comparten muy pocas especies de parásitos (Fig. 4).

Bg = Bassaricyon gabbi, Ct = Cerdocyon thous, Cs = Conepatus semistriatus, Eb = Eira barbara, Gv = Galictis vittata, Lp = Leopardus pardalis, Lt = Leopardus tigrinus, Ll = Lontra longicaudis, Mf = Mustela frenata, Nn = Nasua nasua, Po = Panthera onca, Pf = Potos flavus, Pc = Procyon cancrivorus, Pb = Pteronura brasiliensis, Pc = Puma concolor, Py = Puma yagouaroundi, Sv = Speothos venaticus, To = Tremarctos ornatus y Uc = Urocyon cinereoargentatus.

Figura 3. Dendrograma de similitud según el Índice de Jaccard para Ectoparásitos

Bg = Bassaricyon gabbi, Ct = Cerdocyon thous, Cs = Conepatus semistriatus, Eb = Eira barbara, Gv = Galictis vittata, Lp = Leopardus pardalis, Lt = Leopardus tigrinus, Ll = Lontra longicaudis, Mf = Mustela frenata, Nn = Nasua nasua, Po = Panthera onca, Pf = Potos flavus, Pc = Procyon cancrivorus, Pb = Pteronura brasiliensis, Pc = Puma concolor, Py = Puma yagouaroundi, Sv = Speothos venaticus, To = Tremarctos ornatus y Uc = Urocyon cinereoargentatus

Figura 4. Dendrograma de similitud según el Índice de Jaccard para Endoparásitos

Discusión

No existe duda de la importancia de los organismos parásitos como parte del inventario de los recursos naturales de Venezuela. Considerando que cada especie de vertebrado alberga una biota diversa de organismos simbiontes, y que los parásitos son componentes integrales de la biodiversidad, documentar la diversidad de artrópodos y helmintos en cada hospedador vertebrado en el país es muy importante por diferentes

razones. Por un lado pueden actuar como agentes que controlan y regulan las poblaciones de hospedadores y como agentes infecciosos representando una amenaza para otros vertebrados silvestres, domésticos y el hombre e incluso amenazar programas de conservación de especies o ecosistemas amenazados. La ecología y la historia evolutiva de estos parásitos esta unida a la de sus hospedadores, por lo que pueden ser usados como indicadores clave de la salud de los ecosistemas y de los cambios globales.

Por otra parte, la literatura sobre los parásitos de mamíferos carnívoros de Venezuela es escasa y fragmentada. La mayor información disponible se basa en Vogelgsang y Mayaudón (1952, 1955, 1957), Díaz Ungría (1955, 1958, 1967, 1970, 1972,

1973, 1979), Guerrero (1985, 1996, 2003) las cuales no están estrictamente limitadas acompilaciones de parásitos en carnívoros. Guerrero (1985) señala para el grupo 24 especies de ectoparásitos y 29 especies de endoparásitos.

Tomando en cuenta lo anterior y como se indicó previamente, de 22 especies de carnívoros registradas en Venezuela, en este estudio, se incluye, a la fecha, la información correspondiente a la fauna de artrópodos y helmintos parásitos de 19 especies. Las otras tres especies Leopardus wiedii (Schinz, 1821), Bassaricyon beddardi (Pocock, 1921) y Nasuella meridensis (Thomas, 1901) debido a la dificultad en obtener ejemplares o muestras biológicas no han permitido realizar las evaluaciones correspondientes.Todos los registros presentados en este trabajo se corresponden con formas infectivas adultas que se encuentran en piel, intestino, pulmones, hígado y sangre de sus hospedadores. Del total de especies de carnívoros aquí señaladas, C. thous (n = 19) L. pardalis (n = 15) y P. yagouaroundi (n = 12) destacan con la mayor riqueza de parásitos. L. longicaudis, S. venaticus y U. cinereoargentatus fueron las especies con la menor riqueza de parásitos (n=1). Al evaluar las relaciones porcentuales de ecto y endoparásitos en cada caso, se

observa que en C. thous 47,37% corresponde a endoparásitos y 52,63% a ectoparásitos; para L. pardalis 66,67% y 33,33% y en P. yagouaroundi 91,67% y 8,33% respectivamente. En los casos de G. vittata. N. nasua, M. frenata y B. gabbi 100% de su fauna parasitaria esta representada por ectoparásitos.

En este trabajo se señalan 68 especies de parásitos; ácaros con 16 spp. (23,53%), piojos =7 spp. (10,29%), pulgas = 10 spp. (14,71%), trematodos = 2 spp. (2,94%), cestodos

= 4 spp. (5,88%), nematodos con 24 spp. (35,29%) y acantocéfalos = 5 spp. (7,35%). La especie de artrópodo más citada con seis registros es el ácaro Rhopalopsyllus a. australis. Las especies de helmintos Dirofilaria inmitis y Toxocara cati son las más citada con cuatro registros cada una. Esto puede ser parcialmente explicado por los ciclos de vida complejos que presenta cada una de ellas, la primera con ciclo de vida metaxénico presenta un mecanismo de transmisión mediado por artrópodos hematófagos, p.ej. culícidos, y puede abarcar mayores áreas de dispersión y en el segundo caso, el mecanismo de transmisión incluye las vías percutánea, mamaria y transplacentaria. Con estos resultados queda entonces en evidencia que, son muchas las especies nuevas de parásitos en los carnívoros silvestres que todavía están por ser encontradas y descritas; lamentablemente solo el estudio realizado en animales sacrificados (necropsia parasitológica) puede dar una aproximación real de la parasitafauna de una especie o de una localidad a estudiar. Se debe insistir que el sacrificio debe estar sujeto a la normativa legal y sanitaria vigente para estos casos y se aconseja realizar un estudio morfológico pormenorizado para identificar correctamente las especies de parásitos; dejando claro que los posibles resultados obtenidos no son representativos desde un punto de vista cuantitativo de las poblaciones de parásitos (Keymer y Hiorns 1986) pero por si una referencia cualitativa válida.

La conformación de grupos heterogéneos, como resultado de los agrupamientos según el Índice de Similitud de Jaccard, en su mayoría, por parejas de especies hospedadoras e incluso la separación total de otras, no solo nos indica que estas especies no comparten ninguna o muy pocas especies de parásitos, sino que refuerza la afirmación de la necesidad de evaluar con detalle la diversidad parasitaria presente en las especies de las familias Canidae, Felidae, Mephitidae, Mustelidae, Procyonidae y Ursidae como parte del inventario de los recursos naturales de Venezuela.

En el contexto latinoamericano se conocen los trabajos de García-Prieto et al. (2010) sobre los acantocéfalos de vertebrados silvestres en México en donde señalan siete especie en carnívoros de las cuales tres son en carnívoros de hábitos marinos (OTARIIDAE, PHOCIDAE). Rodríguez Ortíz et al. (2004), señalan 19 especies de helmintos en 11 especies de carnívoros silvestres en Costa Rica y Vieira et al. (2008) y Muniz-Pereira et al. (2009) reportan en Brasil 95 especies de helmintos en 21 especies de carnívoros silvestres, haciendo de este, el país con mayor número de especies reportadas. La especie más citada fue Dioctophyme renale (Goeze 1782) con 16 registros. Aquí también destaca como la especie hospedadora con la mayor riqueza de parásitos C. thous (n

= 24) seguida de P. cancrivorus y P. concolor (n = 18) cada una. En el caso de C. thous el resultado es comparable por tratarse de la misma especie, aunque solo desde el punto de vista cuantitativo, no así en cuanto a las especies reportadas, ya que A. caninum y D. inmitis son las especies comunes. Ninguno de los trabajos arriba mencionados incluye el análisis de artrópodos ectoparásitos. En este caso además de 35 especies helmintos parásitos, se señalan 3 especies de ectoparásitos lo que ubica a Venezuela por delante Costa Rica y México (al menos en número de acantocéfalos terrestres) y siguiendo a Brasil en cuanto a diversidad del grupo.

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Apéndice

Listado de parásitos registrados en el orden Carnívora en Venezuela. Se indica Hospedador.

ANIMALIA Linnaeus, 1758

ARTHROPODA Siebold y Stannius, 1845

ACARINA Nitsch 1818 HOSPEDADOR

Anocentor nitens (Neumann, 1897) Cerdocyon thous

Amblyomma auricularium (Conil, 1878) Cerdocyon thous Conepatus semistriatus

Galictis vittata

Amblyomma cajennense (Fabricius, 1787) Cerdocyon thous Procyon cancrivorus

Amblyomma maculatum (Koch, 1844) Cerdocyon thous

Amblyomma ovale (Koch, 1844) Cerdocyon thous Conepatus semistriatus

Eira barbara

Panthera onca Procyon cancrivorus

Amblyomma parvum (Aragao, 1908) Procyon cancrivorus

Amblyomma tigrinum (Koch, 1844) Cerdocyon thous

Amblyomma sp. Nasua nasua

Leopardus pardalis Puma yagouaroundi

Boophilus microplus (Canestrini, 1887) Cerdocyon thous

Haemolaelaps glasgowi (Ewing, 1925) [Androlaelaps fahrenholzi]

Lontra longicaudis Potos flavus

Ixodes lasallei (Mendez Arocha y Ortiz, 1958) Leopardus pardalis

Ixodes sp. Nasua nasua

Microtrombicula tragulata (Webb y Loomis, 1970) Potos flavus Microtrobicula sp. Potos flavus

Ornithodoros puertoricens (Fox, 1947) Conepatus semistriatus

PHTHIRAPTERA Haeckel, 1896

INSECTA Linnaeus, 1758

Felicola felis (Werneck, 1934) Puma yagouaroundi

Neotrichodectes pallidus (Piaget, 1880) Nasua nasua Neotrichodectes semistriatus (Emerson y Price, 1975) Conepatus semistriatus

Trichodectes barbarae (Neumann, 1913) Eira barbara

Trichodectes ferrisi (Werneck, 1944) Tremarctos ornatus

Trichodectes potos Potos flavus

Trichodectes potus (Werneck, 1934) Potos flavus

SIPHONAPTERA Latreille, 1825

Adoratopsylla i. intermedia (Wagner, 1901) Leopardus tigrinus

Ctenocephalides f. felis (Bouche, 1835) Cerdocyon thous Leopardus pardalis

Polygenis b. bohlsi (Wagner, 1901) Mustela frenata

Polygenis k. Klagesi (Rothschild, 1904) Leopardus pardalis Polygenis klagesi samuelis (Jordan y Rothschild, 1923) Conepatus semistriatus

Polygenis roberti beebi (Fox, 1947) Mustela frenata

Pulex irritans (Linnaeus, 1758) Cerdocyon thous

[Pulex simulans] Conepatus semistriatus

Galictis vittata Procyon cancrivorus

Urocyon cinereoargenteus

Rhopalopsyllus a. australis (Rothschild, 1904) Cerdocyon thous Conepatus semistriatus

Eira barbara Galictis vittata

Leopardus pardalis Procyon cancrivorus

Rhopalopsyllus cacicus saevus (Jordan y Rothschild, 1908) Conepatus semistriatus

Rhopalopsyllus l. lugrubis Bassaricyon gabbi

DIPTERA

Trichobius johnsonae (Wenzel, 1966)** Pteronura brasiliensis

DIGENEA Carus, 1863

PLATYHELMINTHA Vogt, 1851

Alaria alata (Goeze, 1782) Cerdocyon thous

Platynosomun fastosum (Kossack, 1910) Puma yagouaroundi

CESTODA van Beneden, 1858

Dipylidium caninum (Linnaeus, 1758) Puma yagouaroundi

Spirometra erinaceieuropaei (Rudolphi, 1819) Cerdocyon thous

Spirometra mansonoides (Muller, 1935) Leopardus pardalis

Taenia taeniaeformis (Batsch, 1782) Puma yagouaroundi

NEMATODA Rudolphi, 1808

Ancylostoma braziliense (Faria, 1910) Cerdocyon thous Leopardus pardalis Puma concolor Puma yagouaroundi

Ancylostoma caninum (Ercolani, 1859) Cerdocyon thous Leopardus tigrinus

Puma yagouaroundi

Ancylostoma conepati (Solanet, 1911) Conepatus semistriatus

Ancylostoma pluridentatum (Alessandri, 1905) Leopardus tigrinus Puma yagouaroundi

Ancylostoma tubaeforme (Zeder, 1800) Leopardus tigrinus

Cylicospirura sp. (Chandler, 1925) Puma concolor

Dirofilaria cancrivori (Eberhard, 1978) Procyon cancrivorus

Dirofilaria inmitis (Leidy, 1856) Cerdocyon thous Leopardus pardalis

Panthera onca Pteronura brasiliensis

Dirofilaria striata (Moulin, 1858) Leopardus pardalis Leopardus tigrinus

Gnathostoma spinigerum (Owen, 1836) Leopardus pardalis

Leopardus tigrinus Puma yagouaroundi

Lagochilascaris sp. (Leiper, 1909) Speothos venaticus

Mammomonogamus laryngeus (Railliet, 1899) Panthera onca

Molineus felineus (Cameron, 1923) Puma yagouaroundi

Physaloptera praeputialis (Linstow, 1899) Leopardus tigrinus

[=] Sinonimia

**NOTA: Esta especie es exclusiva de murciélagos por lo que se considera como error de identificación.