ANARTIA, 23 (2011): 33 - 43
Depósito legal pp. 88-0384
ISSN: 1315-642X
Vocalizaciones del cocodrilo
americano, Crocodylus acutus
(Cuvier, 1807) durante la eclosión
Arlene Cardozo-Urdaneta
1,2
, Junior T. Larreal
3
y Tito R. Barros
4
1
Asociación Vida y Mar, Maracaibo, Estado Zulia, Venezuela.
2
Autor para correspondencia: arlenecardozo@gmail.com
3
Laboratorio de Protección y Manejo de Zonas Áridas y Semiáridas, Centro de
Estudios Botánicos y Agroforestales, Instituto Venezolano de Investigaciones
Científicas (IVIC), Maracaibo, Estado Zulia, Venezuela.
4
Museo de Biología,
Facultad Experimental de Ciencias, Universidad del Zulia, Apartado Postal 526,
Maracaibo 4011, Estado Zulia, Venezuela.
Resumen
Los cocodrilos tienen un amplio espectro de llamados y vocaliza-
ciones durante toda su vida, e inclusive desde un poco antes de nacer o
de eclosionar. El presente ensayo sobre digitalización y análisis de voca-
lizaciones de neonatos en el momento previo a la eclosión (rompiendo
el cascarón) de caimán de la costa (Crocodylus acutus) fue realizado a par-
tir de 4,85 minutos de grabación de dos individuos. A través del progra-
ma Raven®, se realizó el sonograma y espectrograma correspondiente
y se encontró que todas las vocalizaciones están integradas por una úni-
ca nota corta modulada de 8,7 a 28,3 milisegundos (ms) de duración, re-
petidas y con intervalos regulares cada 2,6 segundos. La frecuencia do-
minante se ubicó entre los 652 y 1394 Hz. Las llamadas de los indivi-
duos desde el interior de los huevos podrían actuar como señales de sin-
cronización para la ruptura del cascarón en los demás miembros de la
nidada y también para estimular a la madre para que abra el nido y pro-
vea de protección a los neonatos contra posibles depredadores.
Palabras clave: Caimán de la costa, comunicación acústica, Estado
Zulia, neonatos, Venezuela.
American Crocodile, Crocodylus acutus
(Cuvier, 1807) Vocalizations Prior
to Hatching
Abstract
Crocodiles exhibit a broad spectrum of calls and vocalizations
during their lives and even immediately before hatching. For this
study, vocalizations of American crocodile neonates (Crocodylus acu
-
tus) immediately prior to hatching (breaking open the egg shell) were
digitalized and analyzed using 4.85 minutes of recordings from two
individuals. With the aid of Raven® software, the corresponding
sonograms and spectrograms were made, finding that all vocaliza
-
tions were composed of a single, modulated short note varying be-
tween 8.7 and 28.3 milliseconds (ms) duration and repeated at regu-
lar intervals of 2.6 seconds each. The dominant frequency was lo-
cated between 652 and 1394 Hz. Calls of the individuals from inside
the eggs could act as a signal to other embryos in the same nest to syn-
chronise and break open their eggs.They also stimulate the mother to
open the nest and provide protection against possible predators.
Key words: Acoustic communication, American crocodile, neo-
nates, State of Zulia, Venezuela.
INTRODUCCIÓN
La bioacústica es la ciencia que estudia los sonidos emitidos por
animales, su grabación y análisis, así como los sistemas de comunica
-
ción acústica y ecolocación. La producción de sonido por animales es
primordialmente una estrategia que permite advertir su presencia a
otros individuos. La vocalización resulta más común en animales con
baja densidad en el hábitat que ocupan y/o que pueden saltar o volar,
evitando de esta forma dejar un rastro continuo para ser localizados.
Entre los vertebrados, la vocalización se encuentra altamente desarro
-
llada en anuros (ranas y sapos), aves, mamíferos (cetáceos y murciéla
-
gos) y en menor proporción en salamandras y reptiles (Duellman y
Trueb, 1994). La vocalización en el reino animal es una forma de co
-
municación acústica que implica la producción de sonidos desde un
Cardozo-Urdaneta et al.
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emisor a través de diferentes estructuras orgánicas internas, en ma
-
míferos se involucra a la laringe y en aves la siringe (Suthers, 2004).
En anfibios y reptiles están involucradas, la glotis, tráquea y en algu
-
nos la cavidad bucofaríngea (y sacos vocales en ranas). Las vocaliza
-
ciones o llamadas en anuros se han clasificado de la siguiente forma:
1. Cantos de advertencia, alarma o anuncio (advertisment calls);
2. Cantos de cortejo (courtship calls); 3. Cantos agresivos o agonísti
-
cos (aggresive calls, agonistic calls); 4. Cantos de desprendimiento o
liberación (release calls); 5. Cantos de deseperación (distress calls) y
6. Cantos de respuesta o recíprocos (response calls) (Ángulo et al.,
2006 y Kok y Kalamandeen, 2008). Los Crocodylia no poseen un ór
-
gano vocal especializado y por lo tanto, es posible que el paso del aire
por la glotis sea forzado por músculos para producir sonidos (Britton,
2001). La vocalización de cocodrilos ha sido bien documentada (p.e.,
Wever y Vernon, 1957; Lee, 1968; Manley, 1970; Campbell, 1973;
Vergne y Mathevon, 2008; Mandujano-Camacho et al., 2011, entre
otros), demostrando que estos reptiles tienen un amplio espectro de
llamados acústicos a lo largo de su vida, inclusive al momento de na-
cer. Los cocodrilos comienzan a emitir las llamadas o pujidos justo an-
tes de eclosionar, conducta que suele preceder la ruptura del huevo. Se
ha referido que estos llamados cambian de estructura, función y finali-
dad a medida que transcurre el tiempo (inclusive días después de la
eclosión), cuando cada individuo logra un mayor desarrollo y madu-
rez (Vergne et al., 2007). Estos llamados juegan un papel importante en
los primeros estadios de vida, particularmente en las interacciones con
otros juveniles y adultos (Campbell, 1973). Diversos autores han esta
-
blecido categorías funcionales para comprender la diversidad de estas
llamadas en neonatos y juveniles tomando como base su estructura
acústica, sin embargo este fenómeno es pobremente conocido y poco
estudiado (Vergne et al., 2009). Esta investigación caracterizó de mane
-
ra inicial y parcial la estructura acústica de los llamados de Cocodrylus
acutus en proceso de eclosión (nacimientos o ruptura del huevo)duran
-
te la temporada de incubación-eclosión asistida del programa de resca
-
te de nidadas con apoyo de indígenas Bari, desarrollado anualmente
en playas del río Santa Rosa, cuenca del Lago de Maracaibo, Venezue
-
la (Mercario et al., 2008), sirviendo como punto de referencia y base
para futuros estudios con la especie.
Vocalizaciones de Crocodylus acutus 35
METODOLOGÍA
La siguiente caracterización está basada en el análisis de las gra
-
baciones de dos pre-neonatos durante el proceso de eclosión (naci
-
mientos) de caimanes de la costa o Cocodrilo americano (Crocodylus
acutus) durante la temporada de incubación-eclosión asistida (ex situ)
2008 (21 de abril; 16:30 h) del programa de rescate de nidadas con
apoyo de indígenas Bari, programa que se ejecuta anualmente en pla
-
yas del río Santa Rosa, cuenca del Lago de Maracaibo, Venezuela.
En 4,85 minutos de grabación (Larreal, 2010) se registraron 98
vocalizaciones (pujidos) provenientes de dos individuos. Para anali
-
zarlos se utilizó un convertidor de video a audio Aplus Video Converter
Professional 8.90 para Windows Vista 2007. El audio de las grabaciones
y/o vocalizaciones recogidas en el campo (Cámara Sony Cybershot
6.0 mp) fueron digitalizadas y editadas a 44.1 kHz y 16 bit de resolu-
ción y luego analizadas mediante el programa Raven Lite 1.0 para
WindowsVista 2007. Para la elaboración de los sonogramas y especto-
gramas (FFT, 256 puntos o superior) de la especie, se seleccionó una
sección de dos segundos de grabación, basándose en criterios de cali-
dad de sonido y/o grabación (Figura 1). Adicionalmente, se escogie-
ron secciones más largas de 20 segundos a dos minutos, para extraer
la información numérica de las características espectrales y tempora-
les de las llamadas o vocalizaciones (Figura 1).
Durante la temporada de nacimientos del 2008 (abril–mayo)
fueron utilizadas varias grabaciones de pujidos para estimular la
eclosión o salida de los huevos. Esta metodología se realizó una vez
que la incubación se encontraba en su fase final y después de transcu
-
rridos 94 días desde la puesta.
RESULTADOS
Todas las vocalizaciones registradas están integradas por una
única nota corta modulada de 8,7 a 28,3 milisegundos (ms) de dura
-
ción. La frecuencia dominante se ubicó entre los 652 y 1394 Hz
(X=1052 Hz; ± 0,129); sin embargo el espectro de las frecuencias gra
-
badas se encontraron entre los 652 y los 9630 Hz, incluyendo hasta 8
frecuencias de energía sustancial con aproximadamente 1000 Hz de
diferencia entre sí. La variación de energía entre el inicio de la fre
-
cuencia dominante y el final de la misma fue en promedio de 1315 Hz
Cardozo-Urdaneta et al.
36
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(694-2256 Hz; ± 0,314). Sólo en 7,14% de los casos pudieron distin-
guirse frecuencias de energía secundarias, bien definidas, entre los
4905 y 5459 Hz (X=5149 Hz; ± 0,282) (ver Figura 2).
En la secuencia analizada, la emisión de vocalizaciones se esti
-
ma que ocurra en un intervalo de 14 a 21 llamadas por minuto (X=
17,54 ± 5,239), con un intervalo de tiempo entre ellos de 0,467 a
17,723 segundos (X= 2,626 ± 2,283; para n= 98) (ver Tabla 1).
La estimulación sónica para provocar una sincronización en las
eclosiones fue satisfactoria. Los nacimientos aumentaron significati
-
vamente (106 neonatos) entre los días 94-98 del período de incuba
-
ción (21/04/2008-25/04/2008), comparados con el período anterior
y posterior al intervalo mencionado (94-98 días) en donde eclosiona
-
ron 13 y 21 individuos respectivamente (Larreal, 2010).
Vocalizaciones de Crocodylus acutus 37
Figura 1. Parámetros registrados en el análisis acústico de las vocalizacio-
nes de neonatos de caimán de la costa (Crocodylus acutus). Fd: Frecuencia do-
minante; OFd: Otras frecuencia dominante; Tc: Tiempo del canto (Fc-Tc); Tiempo
entre cantos (Ic-Fc).
Cardozo-Urdaneta et al.
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Figura 2. Oscilograma (arriba) y espectrograma (abajo) de las vocalizacio-
nes deneonatosde Crocodylusacutus, durante su eclosión o salida del huevo.
Figura 3. Cría de Crocodylus acutus recién eclosionado dentro del nido artifi
-
cial.
DISCUSIÓN
Los resultados obtenidos son consistentes y comparables con
aquellos referidos en la literatura especializada a pesar de haber sido
un análisis sencillo y realizado a partir de las vocalizaciones de dos
individuos de C. acutus al momento de eclosionar, considerando el
equipo y las limitaciones logísticas durante el ensayo de campo. En el
análisis de las vocalizaciones se manejó la terminología referida en
estudios de vocalizaciones o llamadas y de su expresión grafica. Las
llamadas o pujidos producidos por los individuos desde el huevo un
poco antes de nacer son muy similares en las especies de cocodrilos
en donde se ha estudiado este sonido (Crocodylus acutus, C. porosus, C.
niloticus y Caiman latirostris entre otros). En ellos por lo general la du-
ración de cada nota no supera el medio segundo, con un número va-
riable en la frecuencia y número de harmónicas (entre 2–6) y que difí
-
cilmente supera los 7 KHz (Britton, 2001; Vergne et al., 2007; Forrisi
y Francescoli, 2008; Vergne et al., 2009).
La vocalización de los individuos grabados en el presente estu
-
dio estuvo constituida por una nota modulada de hasta unos 6 KHz,
de muy corta duración (8,7–28,9 ms) y repetidas con intervalos regu
-
lares (cada 2,6 s). Otros trabajos refieren que las notas moduladas es
-
tán constituidas por varias frecuencias harmónicas. La frecuencia de
la primera harmónica fundamental (la dominante) desciende al
transcurrir el tiempo y a una tasa variable, también otras harmónicas
de mayor frecuencia son ligeramentedetectables en el espectrograma
(Britton, 2001), tendencias que pudieron registrarse en el presente es
-
tudio y que siguen las generalidades anteriormente descritas para co
-
Vocalizaciones de Crocodylus acutus 39
Tabla 1. Parámetros acústicos obtenidos a partir del análisis de 98 vocaliza
-
ciones moduladas provenientes de 2 pre-neonatos (Crocodylus acutus) o hue
-
vos en proceso de eclosión.
Parámetros acústicos Valor
máximo
Valor
mínimo
Media Desviación
estándar
Duración de la vocalización (ms) 28,9 8,7 15,984 2,792
Frecuencia dominante (Hz) 1394 652 1052 0,129
Otras frecuencias (Hz) 5459 4905 5149 0,282
Variación de energía (Hz) 2256 694 1315 0,314
Tiempo entre cantos (s) 17,723 0,467 2,626 2,283
codrilos. Resulta extraño que Ardila-Robayo et al. (1999) en un análi
-
sis similar sobre C. intermedius mencionen frecuencias de hasta 65
KHz con una duración de 3 segundos para pujidos similares en crías
a punto de eclosionar; son también cuestionables las frecuencias que
ellos mencionan para eventos similares para post eclosionados y post
metamórficos de las especies Alligator mississippiensis y Crocodylus po
-
rosus de 16,3 KHz y 48,7 KHz, respectivamente.
Las vocalizaciones producidas por los jóvenes cocodrilos desde
el huevo son categorizadas como llamadas de pre eclosión, son de baja
frecuencia presumiblemente porque son el resultado de las propieda
-
des del filtrado acústico que el sonido debe efectuar al atravesar la cás
-
cara intacta del huevo. Las llamadas de los individuos desde el interior
de los huevos podría actuar como señales de sincronización para la
ruptura del cascarón en los demás miembros de la camada, también
podría estimular a la madre para que abra el nido y provea de protec-
ción contra posibles depredadores (Britton, 2001; Vergne et al., 2009).
El seguimiento a las nidadas de C. acutus realizadas en la cuenca
del Lago de Maracaibo (Barros et al., 2010; Larreal, 2010), ubicada al
noroeste de Venezuela pareciera indicar que no existe cuidado paren-
tal, considerando que no se han observado a los progenitores cerca del
nido ni demostraciones de conductas agresivas ante la llegada de intru-
sos en las áreas de puestas. Estos resultados parecieran contrastar con
lo referido tanto por De la Ossa-Velásquez (2002); donde indica que
las hembras suelen permanecer en la vecindad del nido,como por Her-
nández-Hurtado et al. (2011) quienes refieren la posible utilización de
cuevas en las cercanías de las zonas de anidación como sitios centine
-
la; para que las hembras realicen los cuidados parentales y protejan el
nido. Con relación a esto último se ha evidenciado también la excava
-
ción de cuevas por parte de C. acutus en taludes descubiertos a orillas
del río Santa Rosa, durante la época de aguas bajas (Barros, comunica
-
ción personal). Los resultados obtenidos por Larreal (2010) están en
consonancia con lo expuesto pos Casas-Andreu (2003) en donde las
hembras progenitoras no demuestran protección ni cuidado a los ni
-
dos ni a las crías después del nacimiento. En muchos cocodrilos sin
embargo la excavación del nido por parte de los progenitores estimula
una mayor producción de llamados entre los neonatos.
Los cocodrilos poseen patrones conductuales, ecológicos y po
-
blacionales que requieren de un seguimiento constante para la com
-
Cardozo-Urdaneta et al.
40
ANARTIA, 23 (2011): 33 - 43
prensión de su dinámica, evaluación eficaz y posterior conservación
de sus poblaciones y hábitats. Entre los aspectos bioecológicos a estu
-
diar para la comprensión de las poblaciones se encuentra la posible
modificación en la estructura de la vocalización de neonatos y juve
-
niles a la par de los requerimientos ecológicos o conductuales.
AGRADECIMIENTOS
Los autores quieren agradecer a los dueños de la Hacienda el Rió
o Don Rubén por permitir la realización de la incubación asistida de
las nidadas de caimán de la costa en los años 2008-2009, así como a su
empleados y obreros, también a E. Quintero, W. Fuenmayor por su
asistencia en campo. Gracias también a todos los estudiantes de biolo
-
gía del programa de servicio comunitario de caimanes y comunidades
Barí por su participación y ayuda. A los Barí de las familias: Mercario
y Ashiboroko por su necesaria participación en el hallazgo de las nida-
das y por permitirnos conocer un poco de sus costumbres. Se agradece
a la ONG Provita por su aporte financiero a través de la iniciativa de
especies amenazadas (IEA) en el 2009, también a los fondos aporta-
dos por SRAS a través del Grupo de Especialistas en Cocodrilos de la
IUCN en el 2010. Finalmente a G. Rivas por su ayuda en aspectos de
estilo, revisión del trabajo y escritura del abstract.
BIBLIOGRAFÍA
Ángulo, A., J.V. Rueda-Almonacid, J.V. Rodríguez-Mahecha y E. LaMar
-
ca. 2006. Técnicas de Inventario y Monitoreo para los Anfibios de la Región
Tropical Andina. Conservación Internacional. Serie Manuales para la
Conservación. 2. Bogotá D.C. Colombia 133 pp.
Ardila-Robayo, M., S. Barahona-Buitrago, O. Bonilla-Centeno y D. Cárde
-
nas-Rojas. 1999. Aportes al conocimiento de la reproducción, em
-
briología y manejo de Crocodylus intermedius en la estación de biología
tropical “Roberto Franco” de Villavicencio. Rev. Acad. Colomb. Cienc.
23 (suplemento especial): 417–424.
Barros, T., M. Jiménez-Oraa, H. Heredia y A.E. Seijas. 2010. Artificial in
-
cubation of wild-collected eggs of American and Orinoco crocodiles
(Crocodylus acutus and C. intermedius), Guárico and Zulia. Conservation
Evidence 7: 111–115.
Vocalizaciones de Crocodylus acutus 41
Britton, A. 2001. Review and classification of call of juvenile crocodilians,
and factors affecting distress calls. Pp. 364–377. En: Crocodilian Biol
-
ogy and Evolution. Gordon C. Grigg (ed.). Frank Seebacher and Craig
E. Franklin. Surrey Beatty & Sons, Chipping Norton.
Campbell, H. 1973. Observations on the acoustic behavior of crocodilians.
Zoologica 58: 1–11.
Casas-Andreu, G. 2003. Ecología de la anidación de Crocodylus acutus (Rep
-
tilia: Crocodylidae) en la desembocadura del río Cuitzmala, Jalisco,
México. Acta Zoológica Mexicana (n.s.) 89: 111–128.
De la Ossa-Velásquez, J. 2002. Guía para el manejo y cría del Caimán del Mag
-
dalena o Caimán Aguja Crocodylus acutus (Cuvier). Convenio Andrés
Bello, SECAB. Ciencia y Teconlogía 94: 1–16.
Duellman, W.E. y L. Trueb. 1994. Biology of Amphibians. Second edition.
The Johns Hopkins University Press. Maryland, USA. 670 p.
Forrisi, D y G. Francescoli. 2008. Vocalizations in juveniles of Caiman lati-
rostris (Daudin, 1810). I: acoustic structure and individual determina-
tion. Crocodile. Proceedings of the 19
th
Working Meeting of the Crocodile
Specilaist Group, Species Survival Commission, IUCN. Santa Cruz de la
Sierra, Bolivia, 2-6 June 2008 (Unreviewed). Abstract.
Hernández-Hurtado, H., J. Romero-Villaruel, P. Hernández-Hurtado.
2011. Ecología poblacional de Crocodylus acutus en los sistemas estua-
rinos de San Blas, Nayarit, México. Revista Mexicana de Biodiversidad
82: 887–895.
Kok, P.J.R. y M. Kalamandeen. 2008 . Introduction to the taxonomy of the
amphibians of Kaieteur National Park, Guyana. ABC Taxa 5: 1–278.
Mandujano-Camacho H., F. González-García, Y. Hénault, G. Escalona-
Segura, J. Domínguez-Lazo y B. Ruiz-Sesma. 2011. Los Crocodylia
de México: caracterización acústica espectro-temporal de los llama
-
dos de alarma, Quehacer Científico en Chiapas 1(11): 12–18.
Manley, G. 1970. Frequency sensitivity of auditory neurons in the caiman
cochlear nucleus. Z. Vergl. Physiol. 66: 251–256.
Mercario, A., T. Barros, O. Gómez y J. Larreal. 2008. Program for rescuing
and protecting American crocodile´s eggs from human predation with
participation of indigenous people and communities in Zulia state,
Venezuela. Proceedings of the 19
th
Working Meeting of the Crocodile Speci
-
laist Group, Species Survival Commission, IUCN. Santa Cruz de la Sierra,
Bolivia, 2-6 June 2008. (Unreviewed). Abstract.
Larreal, J. 2010. Algunos aspectos ecológicos sobre la anidación del Caimán de la costa
(Crocodylus acutus) en tramos de los ríos Santa Rosa y Negro, Municipio Machi
-
Cardozo-Urdaneta et al.
42
ANARTIA, 23 (2011): 33 - 43
ques de Perijá,Zulia-Venezuela y manejo de susnidadas en incubación contro
-
lada. Trabajo especial de grado para optar al titulo de Licenciado en Bio
-
logía en la Universidad del Zulia. Maracaibo, estado Zulia. 92 pp.
Lee, D. 1968. Possible communication between eggs of the American alli
-
gator. Herpetologica 24: 88.
Suthers, R.A. 2004. Vocal mechanisms in birds and bats; a comparative
view. Anais da Academia Brasileira de Ciências 76: 247–252.
Vergne, A., A. Avril y S. Martin. 2007. Parent-offspring communications in
the Nile crocodile Crocodylus niloticus: do newborn’s calls show an in
-
dividual signature? Naturwissenchschften 94: 49–54.
Vergne, A. y N. Mathevon. 2008. Crocodile egg sound signal hatching time.
Current Biology 18: 513–514.
Vergne, A., M. Pritz y N. Mathevon. 2009. Acoustic communication in
crocodilians: from behaviour to brain. Biological Reviews 80: 391–444.
Wever, E. y J. Vernon. 1957. Auditory responses in the spectacled caiman.
J. Cell. Comp. Physiol. 50: 333–39.
Vocalizaciones de Crocodylus acutus 43
